INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL TESIS

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1 INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL ESCUELA SUPERIOR DE MEDICINA SECCIÓN DE ESTUDIOS DE POSGRADO E INVESTIGACIÓN ACTIVIDAD DE ARGINASA COMO UN MARCADOR DE CÁNCER DE MAMA EN PACIENTES MEXICANOS. TESIS QUE PARA OBTENER EL GRADO DE: MAESTRIA EN CIENCIAS DE LA SALUD PRESENTA: Gabriel Pérez Rodríguez Director de Tesis: Dr. José Rubén García Sánchez. Dr. José Isabel Tapia Ramírez. Junio del

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4 Este trabajo fue realizado en el Hospital General Regional No. 72 del IMSS, en Tlalnepantla Estado de México y en la Sección de Estudios de Posgrado e Investigación de la Escuela Superior de Medicina del Instituto Politécnico Nacional bajo la Dirección del Dr. José Rubén García Sánchez y del Dr. José Isabel Tapia Ramírez. 4

5 ÍNDICE Glosario 6 Relación de figuras y tablas...7 Resumen..8 Abstract Introducción Antecedentes Justificación Hipótesis Objetivos Objetivo General Objetivos Particulares Material y Métodos Resultados Discusión Conclusiones Perspectivas Bibliografía Anexo No Anexo No Anexo No Anexo No Anexo No

6 GLOSARIO AF-1 AF-2 AL Arg I Arg II AS CA 15-3 cm DNA E2 EGFR(HER2) EGF g GPR30(7TMR) Hsp90-Hsp70 Mg µg L M nm nmoles NOHA NO NOS RE REα REβ SERMs Región de transactivación uno Región de transactivación dos Arginosuccinato Liasa Arginasa I Arginasa II Arginosuccinato sintetasa Marcador tumoral de pronóstico en cáncer de mama Centímetros Acido desoxirribonucleico 17β-Estradiol Receptor 2 del factor de crecimiento epidérmico Factor de Crecimiento Epidérmico Gramo Receptor de estrógeno transmembranal Proteínas de choque térmico Miligramo Microgramo Microlitro Micromolar Nanometros Nanomoles N-hidroxi-L-arginina Óxido nítrico Sintasa de óxido nítrico Receptor de Estrógenos Receptor de Estrógenos alfa Receptor de Estrógenos beta Moduladores Selectivos de los Receptores de Estrógenos 6

7 RELACIÓN DE FIGURAS Y TABLAS Figura 1. Ciclo de la Urea...13 Figura 2. Isoformas de Arginasa..14 Figura 3. Las Poliaminas...15 Figura 4. El receptor para el factor de crecimiento epidérmico, (EGFR)...19 Figura 5. El receptor de estrógeno Tabla 1. Grupos de estudio Grafica 1. Actividad de Arginasa en los grupos de estudio Grafica 2. Actividad de Arginasa en plasma de controles y casos por etapas...34 Grafica 3. Actividad de Arginasa en tejido mamario sano y tumoral Grafica 4. Actividad de Arginasa, en tejido mamario sano y tumoral por etapa...36 Figura 6. Inmunohistoquimica para receptor HER2 y Estrógeno Tabla 2. Pacientes receptor HER2, RE y Actividad de Arginasa Grafica 5. Actividad de Arginasa en tumor, receptor estrógeno (+) y etapa...38 Grafica 6. Actividad de Arginasa en tejido y tumor receptor HER2 (+) y etapa

8 Resumen Introducción: Mundialmente, el cáncer de mama es la neoplasia más común entre las mujeres, tan solo en el año 2006 murieron 548 mil mujeres en el mundo, mientras que en México el número de muertes se incrementó a 4,497 y con una tasa de mortalidad del 15.8%, convirtiéndose en la primera causa de muerte por cáncer en mujeres mayores de 25 años de edad. En México uno de los principales problemas con esta enfermedad es la falta de un diagnóstico oportuno, lo cual es importante, debido a que una detección temprana conlleva a un tratamiento adecuado que puede lograr una disminución en la mortalidad por esta enfermedad. Actualmente, la carencia de marcadores séricos que permitan el diagnóstico temprano del cáncer de mama y/o el monitoreo del paciente contribuyen a esta mortalidad, es por ello que el establecer un marcador con estas características toma gran importancia. En este trabajo nosotros investigamos la actividad de la enzima arginasa como un posible marcador de cáncer de mama. Arginasa es una enzima que se caracteriza por hidrolizar la arginina en ornitina y urea. Actualmente las evidencias muestran que la actividad de arginasa provee un suplemento de ornitina, un metabólito importante en la biosíntesis de acido glutámico, prolina y poliaminas, siendo estas últimas vitales para la proliferación celular, de hecho, existen varios reportes donde se pone de manifiesto la posible existencia de una relación entre una mayor actividad de arginasa y el proceso de la carcinogénesis. Objetivo: Estudiar la actividad de arginasa en pacientes con cáncer de mama y establecer su correlación con la etapa de la enfermedad, la presencia de receptores HER2 y estrógenos. Material y Métodos: Se incluyeron 42 mujeres sin cáncer de mama como grupo control y 80 pacientes diagnosticadas con cáncer de mama del periodo Enero-Diciembre del 2009 provenientes del Hospital General Regional No. 72 del IMSS, Tlalnepantla Estado de México. Se obtuvo una muestra de sangre y se determinó la actividad de arginasa en plasma. Se obtuvo biopsia de tumor y tejido mamario de las pacientes que fueron sometidas a cirugía. Las biopsias fueron analizadas por histopatología y se determinó la actividad de arginasa presente en estas muestras, además se determinó la presencia de receptores HER2 y estrógenos por medio de inmunohistoquímica. 8

9 Resultados: El estudio incluyó un total de 122 participantes, de los cuales, 42 conformaron el grupo control (Mujeres sin cáncer de mama) y 80 el grupo de casos (Mujeres con cáncer de mama). El grupo de casos fue clasificado por etapa clínica; 12 en etapa I, 30 en etapa II y 38 en etapa III. El rango de edad del grupo control fue de años, con una media de 55.6±16.6 años y una actividad de arginasa en plasma de 0.56±0.29 nmol/mg proteína/min. El grupo de casos presentó un rango de edad de años, con una media de 56.8±13.2 años y una actividad de arginasa en plasma de 0.78±0.39 nmol/mg proteína/min. Este resultado mostró la existencia de una diferencia en la actividad de arginasa plasmática que fue estadísticamente significativa (p= 0.001). Sin embargo, cuando se analizó la actividad de arginasa con respecto a la etapa de la enfermedad, solo una diferencia significativa fue observada en pacientes en etapa III (38 pacientes). De las 42 pacientes en etapa I y II, que fueron programadas a cirugía se obtuvo una biopsia de tumor y tejido mamario sano, a las cuales se les determinó la actividad de arginasa, los resultados obtenidos fueron 8.53±7.8 y 9.74±7.0 nmol/mg proteína/min respectivamente. No observándose una diferencia significativa en la actividad de arginasa en estos tejidos. Inclusive, tampoco fue observada alguna correlación entre la etapa del tumor y la presencia del receptor Her-2, interesantemente, la presencia del receptor a estrógenos fue correlacionada con un incremento en la actividad de arginasa. Conclusiones: La actividad de arginasa en plasma fue mayor en pacientes con cáncer de mama, de hecho esta actividad presentó una tendencia a incrementar con forme a la etapa de la enfermedad, sugiriendo una posible relación de esta actividad con el progreso de la enfermedad. Si bien, no se pudo detectar alguna relación entre la actividad de arginasa y la presencia del receptor HER2 en el tumor, es importante señalar que se requieren de más estudios para descartar esta posibilidad, de hecho la inclusión de un mejor control en estos estudios y la participación de pacientes en etapas avanzadas (III y IV) permitirá establecer la relación existente entre esta molécula y la progresión del tumor. 9

10 Abstract Introduction: worldwide, breast cancer is the neoplasia most common among women, only in the year 2006, 548 thousand women died in the world, meanwhile in Mexico the number of deaths increased to 4,497, with a mortality rate of 15.8%, become in the first cause of death by cancer in women over 25 years age. In Mexico, one of the main problems with this disease is the lack of a timely diagnostic, which is important, because an early detection leads to an appropriate treatment that can achieve a mortality reduction by this disease. Currently, the lack of serum markers that allow early diagnostic of breast cancer and/or the monitoring of the patient contribute to this mortality, for this reason to establish a marker with these characteristics takes importance. In this work, we investigated the arginase enzyme activity as a possible breast cancer marker. Arginase is an enzyme that is characterized by to hydrolyze arginine in ornithine and urea. Actually, the evidences show that arginase activity provides a ornithine supplement, an important metabolite in the biosynthesis of glutamic acid, proline and polyamines, being these lasts vital for the cell proliferation, in fact, there are several reports which show the existence of a relationship between an arginase activity increase and the process of carcinogenesis. Aim: To study the arginase activity in breast cancer patients and to establish its correlation with the stage of the disease and the presence of HER2 and estrogen receptor. Material and methods: Forty two women were included without breast cancer as control group and 80 patients diagnosed with Breast Cancer from period January-December 2009, at Hospital General Regional No. 72 IMSS, Tlalnepantla Mexico. A blood sample was obtained and it was determined the arginase activity present in plasma. It was obtained a biopsy of tumor and breast tissue from patients that were put under surgery. The biopsy was analyzed by histopathology and arginase activity was determined in these samples. In addition, it was determined the presence of HER2 and estrogen receptors by immunohistochemistry. 10

11 Results: The study included a total of 122 participants, which 42 formed the control group (women without breast cancer) and 80 the case group (women with breast cancer). The cases group was classified by clinic stage; 12 stage I, 30 stage II and 38 stage III. Age rank of control group was years, with an age average of 55.6±16.6 and an arginase activity in plasma of 0.56±0.29 nmol/mg protein/min. The cases group presented an age rank of years, with an age average of 56.8±13.2 years and arginase activity in plasma of 0.78±0.39 nmol/mg protein/min. This result showed the existence of a difference in the arginase activity in plasma that was statistically significant (p = 0.001). However, when arginase activity was analyzed with respect to disease stage, only a significant difference was observed in patients in stage III (38 patients). From 42 patients in stage I and II, which were scheduled to surgery was obtained a biopsy of tumor and healthy breast tissue, to which were determined the arginase activity; the results obtained were 8.53±7.8 and 9.74±7.0 nmol/mg protein/min respectively, not observed a significant difference in the arginase activity in these tissues. Inclusive, also not it was observed a correlation between tumor stage and HER2 receptor presence, interestingly; the presence of estrogen receptor was correlated with an increase in arginase activity. Conclusions: Arginase activity in plasma was higher in breast cancer patients; in fact, this activity presented a tendency to increase with the disease stage, suggesting a possible relationship of this activity with the disease progression. Whether well, it could not detect any relationship between arginase activity and HER2 receptor presence in the tumor, it is important to note that require more studies to eliminate this possibility, in fact, the including a better control in these studies and participation of patients in advanced stage (III and IV), it will allow to establish the relationship between this molecule and tumor progression. 11

12 1. INTRODUCCIÓN 1.1 L-Arginina: La arginina es uno de los 20 aminoácidos que se encuentran formando parte de las proteínas. En la población pediátrica, se considera como un aminoácido esencial, en los adultos como un aminoácido semi-esencial, porque si bien el cuerpo lo sintetiza normalmente en cantidades suficientes, a veces se requiere que se suplemente, sobre todo cuando hay una desnutrición proteica. La arginina es un aminoácido esencial, para estimular la función inmunológica ya que aumenta el número de leucocitos, este aminoácido está involucrado en la síntesis de creatina, poliaminas y DNA. (1) También puede disminuir el colesterol, mejorando así la capacidad del aparato circulatorio, así como estimular la liberación de la hormona del crecimiento, reducir los niveles de grasa corporal y facilitar la recuperación de los deportistas debido a que retira amoníaco de los músculos y lo convierte en urea para ser excretado por la orina. Los alimentos ricos en arginina son; ajos, cebollas, espárragos, coles, pepinos, lechugas, plátanos, melocotones, avena, nueces, chocolate, productos lácteos, carnes, aves y pescado. 1.2 Historia de L-arginina: La arginina fue aislada por primera vez del extracto de semillas de lupino, en 1886 por el químico suizo Ernst Schulze y en 1895 Hedin identificó la arginina en productos animales. En 1987 Schuize y Winterstein establecen que la hidrólisis de la arginina produce ornitina y urea. En 1904 se identificó la actividad de arginasa, enzima que hidroliza a la arginina, en el hígado y que forma parte del ciclo de la ornitina o ciclo de la urea descubierto por Krebs y Henseleit, (figura 1). 1.3 L-arginina: síntesis y metabolismo L- Arginina puede ser obtenida de la dieta, de la degradación proteica intracelular o de la síntesis de citrulina por la acción de las enzimas arginosuccinato sintetasa (AS) y arginosuccinato Liasa (AL), siendo éstas la tercera y cuarta enzima en el ciclo de la urea, (figura 1). Además de los altos porcentajes de síntesis de L-arginina que ocurren en el hígado dentro del ciclo de la urea la Citrulina, la cual es co-producida con oxido nítrico, puede ser reciclada a L-arginina a través de la ruta metabólica conocida como el 12

13 ciclo de citrulina-oxido nitrico. Del 5 al 15 % de L-arginina que se encuentra en animales adultos y humano proviene de una síntesis de novo, siendo el reciclaje proteico el mayor contribuidor de arginina. La glutamina entérica, el glutamato y la glutamina plasmática son ampliamente catabolizadas por el intestino delgado y sirve como el mayor precursor para la síntesis intestinal de L-arginina o citrulina. (2) Figura 1. Ciclo de la Urea Esquema general del ciclo de la urea, las dos primeras reacciones enzimáticas son en la mitocondria y las tres últimas en el citoplasma, la enzima arginasa actúa en la última reacción, hidrolizando a la arginina, quitándole dos grupos aminos produciendo ornitina y urea. 13

14 1.4 Arginasa. La arginasa (arg) es una enzima que cataliza la hidrólisis de la arginina en ornitina y urea actuando sobre los enlaces N-N, en el humano se han detectado dos isoformas la hepática (arg I) y la extra-hepática (arg II), (figura 2) Arg I es una enzima que se encuentra expresada en grandes cantidades en el citoplasma de hepatocitos, mientras que arg II se encuentra en la mitocondria de otros tipos celulares como son leucocitos, plaquetas, riñón, músculo esquelético y cardíaco, intestino, páncreas, estómago, pulmón, plasma, epidermis, placenta, glándulas salivales, testículos y fibroblastos (3-20). Actualmente las evidencias señalan que la presencia de un incremento en la actividad de esta enzima en plasma, es el reflejo de la presencia de una necrosis causada por inflamación y que está específicamente relacionada con el proceso de reparación del tejido dañado (21-26). Por otro lado, existen evidencias que señalan la detección de una actividad enzimática elevada en procesos neoplásicos como son el carcinoma mamario, pancreático, colorrectal, prostático, hepático, renal y melanoma (27-38). Figura 2. Isoformas de Arginasa, la tipo I hepática y la tipo II extra-hepática, ambas hidrolizan arginina. 14

15 Las poliaminas; putrescina, espermidina y espermina son cationes moleculares orgánicos intracelulares esenciales, en diversas funciones fisiológicas de regulación del ciclo celular como son; proliferación, crecimiento, diferenciación, migración y apoptosis, (figura 3). Aunque los mecanismos precisos por los cuales las poliaminas aceleran la proliferación celular es desconocido, se sugiere que puede ser un resultado de la habilidad que tienen para unirse al DNA y afectar la expresión génica produciendo cambios estructurales en la cromatina y estimulando así el crecimiento celular. Hay suficiente evidencia de los efectos de las poliaminas en los procesos de carcinogénesis, proliferación y progresión del cáncer mamario, tanto in vitro como in vivo (39). Figura 3. Las Poliaminas, se producen a partir de la ornitina por acción de la ornitina decarboxilasa. 15

16 1.5 Cáncer de Mama. Mundialmente, el cáncer de mama es la neoplasia más común en las mujeres, tan solo en el año 2002 se registraron más de un millón de casos nuevos y 410,712 muertes por esta enfermedad. En Estados Unidos de América (EUA), durante este año se identificaron 209,995 casos nuevos, de los cuales 43,000 mujeres fallecieron. En México este mismo año, se reportaron 11,064 casos y 4,310 muertes (40). Para el año 2006 murieron en el mundo 548 mil mujeres y en México el número de muertes se incrementó a 4,497 con una tasa de 15.8 convirtiéndose en la primera causa de muerte por cáncer en mujeres mayores de 25 años de edad (41-42). Existen pocos reportes de las características epidemiológicas de pacientes mexicanas, Rodríguez encontró que el 45% de mujeres con carcinoma de mama eran menores de 50 años de edad, el 29% tenía entre 40 y 49 años, una década antes que la edad de inicio en mujeres de EUA. En el año 2000 la población de mujeres en riesgo de padecer cáncer de mama era de 17 millones y se espera un incremento a 29,5 millones en el año 2020 (43). Los factores de riesgo conocidos pueden ser entendidos como una exposición acumulada de la mama a los estrógenos y posiblemente a la progesterona entre los cuales se encuentra; tener más de 40 años de edad, antecedente familiar de cáncer de mama, menarca antes de los 12 años y menopausia después de los 52 años, ser nuligesta, tener el primer embarazo después de los 30 años, usar anticonceptivos hormonales por más de 5 años y terapia hormonal de reemplazo por más de 10 años, así como la obesidad (44-48) Diagnóstico Las herramientas diagnósticas como el ultrasonido, en pacientes menores de 30 años han auxiliado en la detección y diagnóstico oportuno. La mastografía de detección, es hasta ahora el único método capaz de identificar tumores no palpables en etapas iníciales, disminuyendo la mortalidad en un 25 a 30% (49-52). Hoy en día se sabe que moléculas pertenecientes a la célula neoplásica aparecen en sangre circulante, las cuáles pueden ser utilizadas como marcadores tumorales. Estas moléculas generalmente participan en el proceso de transformación maligna, la 16

17 proliferación celular, diferenciación y metástasis de las células neoplásicas. Hasta el momento no existe algún marcador sérico que pueda ser empleado en el diagnóstico en estadios iniciales del cáncer de mama, sin embargo, el que ha tenido utilidad para evaluar la respuesta al tratamiento y predecir una recurrencia es el CA 15-3, el cual se ha empleado sobre todo en estadios avanzados del cáncer de mama, como un marcador de pronóstico, con una sensibilidad que va del 25 al 30% en la recurrencia locoregional y del 75 al 85% en la recurrencia sistémica o metástasis con una especificidad del 90%, de hecho la principal aplicación de este marcador tumoral es en el diagnóstico precoz de la recidiva metastásica y en la vigilancia después del tratamiento en el cáncer de mama avanzado. (53-54) Clasificación del cáncer de mama El cáncer de mama frecuentemente involucra a las células epiteliales de los lobulillos y conductos mamarios, las cuales progresivamente se convierten en invasivas y finalmente metastásicas. Si bien, las lesiones precursoras ponen de manifiesto al menos dos tipos de carcinoma histológicamente definidos ductal y lobulillar, existen una serie de etapas en las cuales el cáncer de mama puede ser clasificado. Etapa 0. Es una lesión pre-invasiva, donde las células no se han diseminado más allá del epitelio, se encuentra el carcinoma lobulillar y el carcinoma ductal in situ. La etapa I. El tumor es menor de 2 cm de diámetro sin diseminación a ganglios axilares. Etapa II. El tumor puede ser menor de 2 cm de diámetro pero, con diseminación a los ganglios axilares, o un tumor de 2 a 5 cm sin o con diseminación a los ganglios axilares, o cuando el tumor es mayor de 5 cm pero no se ha diseminado a los ganglios axilares. Etapa III. Puede ser un tumor menor de 5 cm, con diseminación a los ganglios axilares, que se encuentran unidos entre sí formando conglomerados o fijos a las estructuras de la axila, o puede ser un tumor mayor de 5 cm de diámetro con diseminación a los ganglios axilares, o el tumor puede ser de cualquier tamaño pero se encuentra fijo a la pared del tórax, o a la piel de la mama, o se ha diseminado a los ganglios de la mamaria interna o cuando la mama se encuentra enrojecida e inflamada en más del 80% dando el aspecto de piel de naranja, debido a que las células malignas bloquean 17

18 los vasos linfáticos de la piel, lo que hace el diagnóstico de cáncer inflamatorio, o cuando se disemina a los ganglios del cuello. Etapa IV. Es un cáncer metastásico a distancia, puede ser a hueso, hígado o pulmones. 1.6 El Receptor para el Factor de Crecimiento Epidérmico. El receptor para el factor de crecimiento epidérmico (EGFR, por sus siglas en inglés) es uno de los marcadores que se ha empleado en el pronóstico del paciente con cáncer de mama. EGFR es miembro de una familia de 4 receptores el EGFR1 o HER1, ErbB2 o HER2, HER3 y HER4. HER2 fue descrito en 1987 por Slamon y se encuentra amplificado y/o sobre expresado en el 25% de las pacientes con cáncer de mama (55). HER2 es considerado un bio-marcador asociado a ganglios axilares metastásicos, receptores hormonales negativos y a un crecimiento tumoral agresivo, lo que condiciona un valor predictivo desfavorable con una pobre respuesta a la quimioterapia y hormonoterapia (56). La sobre expresión de HER2 en pacientes con cáncer de mama, obliga a dar una terapia sistémica dirigida con epirrubicina y el empleo de un anticuerpo monoclonal como el trastuzumab (57-61). Los receptores de EGF, funcionan como dímeros u oligómeros, de hecho ErbB puede formar cuatro homodímeros y seis heterodímeros. La fijación de los ligandos a estos receptores en su ectodominio genera transiciones haloestéricas que derivan en la dimerización del receptor, una activación de su función tirosin-cinasa, una transautofosforilación e iniciación de cascadas de señalización (62). Los 4 miembros de la familia ErbB, tienen la capacidad de estimular la cascada Raf-MEK-ERK y la heterodimerización de 2 diferentes miembros de la familia ErbB aumenta la diversidad de ligandos reconocidos por sus receptores, además, la homodimerización de los dominios citoplasmáticos permite el reclutamiento de diferentes moléculas de señalización unidas a los residuos fosfotirocina, lo que aumenta el número de vías de señalización que pueden ser activadas por un solo receptor (63). La familia de ligandos de EGFR está integrada por una docena de miembros, tiene un dominio similar al EGFR y tres asas unidas por puentes disulfuros (64). ErbB2 o HER2 es el segundo miembro de la familia, se trata de una proteína transmembrana de 185kDa. Hasta ahora no se conocen factores de crecimiento unidos 18

19 a homodímeros de HER2, pero ErbB2 puede formar heterodímeros con cada uno de los otros miembros de la familia, lo cual le permite unir factores de crecimiento (65), (fig. 4). Figura 4. El receptor para el factor de crecimiento epidérmico. El receptor para el factor de crecimiento epidérmico y las vías de señalización intracelular. Slamon reportó que la amplificación de HER2 ejerció un impacto negativo en la incidencia de recurrencia y la supervivencia en 345 pacientes con cáncer mamario y ganglios axilares positivos (66). El valor pronóstico de la amplificación del protooncogén HER2 o la expresión positiva de su proteína, ha sido analizada en diversos estudios clínicos internacionales y nacionales donde se ha detectado la amplificación o sobre expresión en el 20 al 30% de las pacientes con cáncer de mama, su presencia se asocia con una mayor agresividad tumoral manifestada por mayor índice de recurrencia y mayor mortalidad, predominantemente en pacientes con ganglios axilares positivos. Este oncogén ha mostrado una capacidad para predecir la respuesta a distintos esquemas de quimioterapia en enfermedad avanzada o metastásica, convirtiéndose en el foco de investigación como blanco terapéutico para el desarrollo de anticuerpos monoclonales, como trastuzumab, el cual ha modificado las expectativas de vida en este grupo de pacientes (67-71). Gerson en el 2008 estudió una población mexicana de 63 mujeres con cáncer de mama temprano, HER2 positivo y receptores hormonales 19

20 negativos, detectando una asociación con mayor proliferación celular, expresión de p53, ganglios axilares positivos, con recurrencia local y sistémica, íntimamente relacionado con una mayor frecuencia de defunciones (72). 1.7 Receptor de Estrógenos. El receptor de estrógenos (RE) es otro de los marcadores de pronóstico en cáncer de mama, pertenece a una superfamilia de receptores nucleares, los cuales son factores de transcripción que regulan la expresión génica de manera dependiente de su unión a ligando y en respuesta específica a señales fisiológicas y patológicas. Estas proteínas poseen unidades estructurales y funcionales bien definidas (73-74). Actualmente se han identificado dos receptores de estrógenos conocidos como receptor de estrógenos alfa (REα) y receptor de estrógenos beta (REβ) los cuales están formados por una cadena de 565 y 530 aminoácidos, respectivamente (75-76). Existe un tercero y nuevo receptor de estrógenos transmembranal (7TMR), conocido como GPR30, el cual actúa de manera independiente del REα y REβ pero que influye en la activación del receptor para el factor de crecimiento epidérmico (EGFR), participando así en la biología del cáncer de mama (77). El REα y el REβ son codificados por diferentes genes y su expresión varía dependiendo del tipo celular. El REα es expresado en órganos reproductivos como útero, mama y ovario, además de hígado y sistema nervioso central. El REβ es expresado en otros tipos de tejidos como hueso, endotelio, pulmones, tracto urogenital, ovario, sistema nervioso central y próstata (78-80). Estos receptores, están conformados por seis dominios denotados de la A a la F, codificados por 8-9 exones (81). Ambos receptores tienen un dominio central de unión al DNA (DBD) muy conservado que contiene dos dedos de zinc, los cuales se une a secuencias específicas en el promotor enhancer de genes regulados por estrógenos (82). La región carboxilo-terminal del receptor constituye el dominio de unión a ligando (DUL) el cual reconoce a los estrógenos naturales como 17β-estradiol (E2) y ligandos sintéticos que pueden ser antagonistas totales de los Moduladores Selectivos de los Receptores de Estrógenos (SERMs), que activan o inhiben al receptor dependiendo del contexto celular y del promotor. Adicionalmente, el DUL contiene una región de localización nuclear, regiones de homodimerización y un dominio de transactivación 20

21 denominado AF-2, el cual es dependiente de ligando. Su interacción con E2 activa al receptor promoviendo una serie de cambios conformacionales que incluyen dimerización, localización nuclear y muy importantemente una superficie sobre la región AF-2 que promueve su interacción con coactivadores transcripcionales (83). La región amino-terminal es la más variable entre los miembros de la familia, tanto en tamaño, secuencia de aminoácidos y la presencia de una región de transactivación denominada AF-1, la cual es ligando independiente. Las regiones AF-1 y AF-2 pueden activar la transcripción de manera independiente o sinérgica dependiendo del contexto celular y del promotor (84). Finalmente en la región N-terminal existen diversos sitios de fosforilación, los cuales son regulados por una variedad de proteínas cinasas (85). El papel de la fosforilación en la actividad de los receptores nucleares no está completamente definido, pero probablemente está involucrada en la modulación de la actividad de AF-1 y su interacción con correguladores, así como en la intercomunicación con otras vías de transducción de señales. Se ha observado que la fosforilación del RE está relacionada con su unión a sus elementos de respuesta a estrógenos. Todos los receptores de esteroides, incluyendo el REα son fosforilados después de la unión a sus ligandos respectivos (86). Actualmente se reconocen cuatro mecanismos mediante los cuales el receptor de estrógenos regula el crecimiento y proliferación celular (87). I. Activación dependiente del ligando: La unión de ligando activa al RE induciendo interacción con el DNA y activación transcripcional de genes blanco. II. Activación independiente de ligando: Varias cinasas de las redes de señalización de factores de crecimiento logran activar al RE y sus proteínas correguladoras en ausencia de ligando. III. Activación independiente de la unión del complejo hormona-receptor a su elemento de respuesta específico sobre el DNA. El RE unido a su ligando puede activar promotores mediante su unión a otros factores de transcripción, como AF-1, utilizando los sitios de unión a DNA de éstos. IV. Señalización no-genómica (RE de membrana): Activación de otras cascadas de transducción de señales por medio de un receptor estrogénico regulado que se encuentra anclado a la membrana (GPR30). Es claro que los cuatro mecanismos 21

22 interactúan para llevar a cabo la regulación hormonal de un tejido blanco, sin embargo, la regulación de cada uno de estos mecanismos y cómo interactúan entre ellos no se conoce en su totalidad. El RE, en ausencia de ligando, se encuentra en el núcleo, formando un complejo inactivo con proteínas de choque térmico como Hsp90 y Hsp70. Cuando se une a un estrógeno, el RE se activa, disociándose de las proteínas de choque térmico, sufriendo cambios conformacionales para lograr la unión con sus elementos de respuesta sobre el DNA en las regiones reguladoras de genes blanco. Los receptores unidos al DNA reclutan a los factores basales de transcripción y la RNA polimerasa II por medio de su interacción directa o por medio de proteínas intermediarias (88). El complejo RE-coactivador regula el acceso a la cromatina y estabilizan el complejo de preiniciación transcripcional. La transcripción de muchos genes se incrementa en presencia de estradiol, sin embargo la transcripción de otros es inhibida (89). En su mayoría, los genes regulados positivamente están involucrados en proliferación y progresión del ciclo celular, mientras que aquellos que son regulados negativamente tienen que ver con apoptosis y regulación antiproliferativa, (figura 5). Figura 5. El receptor de estrógeno. Receptores de estrógeno nucleares y transmembranal y su relación con la activación del EGFR. 22

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