La formación de un ser humano comienza

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1 Medicina Universitaria 2006;8(32):183-9 Artículo de revisión Gametogénesis. I. Revisión de la literatura, con enfoque en la ovogénesis María Esthela Morales Pérez,* Horacio Merchant Larios,** Carlos E. de la Garza González,* Norberto López Serna* RESUMEN Esta revisión hace referencia particular al gameto femenino desde su origen como célula germinal primordial, hasta los tiempos y estadios en que deja de ser una célula viable, así como la manera en que se prepara morfológica, ultraestructural y cromosómicamente para llevar a cabo su función reproductiva. La ovogénesis es un evento inherente a la diferenciación del ovario, se cita la relación que el gameto femenino mantiene con otras células no germinales, presentes en la gónada en desarrollo en el período embrionario y fetal. Palabras clave: gametogénesis, ovogénesis. ABSTRACT This review particularly deals with the female gamete from its origin as primordial germ cell, until the possible times and stages when the cell loses its viability. It also makes reference to the morphological, ultra structural and chromosomic preparation it undergoes, which enables its reproductive functionality. Because the ovarian differentiation accomplishes oogenesis, we also present the relationship between this gamete and other non-germinal cells in the developing gonad in the embryonic and fetal periods. Key words: gamete origin, oogenesis. La formación de un ser humano comienza con la unión de un ovocito secundario y un espermatozoide. Estos elementos son células altamente especializadas que alcanzan esta condición después de pasar por varios procesos, desde su origen en el periodo embrionario hasta el tiempo en que tanto el hombre como la mujer inician su vida reproductiva en la pubertad. OVOGÉNESIS Ovogonia Ovocito primario Ovocito secundario Primer cuerpo polar Es el proceso de maduración de la célula germinal femenina desde su diferenciación en ovogonia hasta Óvulo Segundo cuerpo polar * Departamento de embriología, Facultad de Medicina y Hospital Universitario Dr. José Eleuterio González de la Universidad Autónoma de Nuevo León. ** Instituto de Investigaciones Biomédicas, Universidad Nacional Autónoma de México. Correspondencia: Dra. María Esthela Morales Pérez. Departamento de embriología, Facultad de Medicina y Hospital Universitario Dr. José Eleuterio González. Av. Madero y Gonzalitos s/n, colonia Mitras Centro, CP 64460, Monterrey, Nuevo León. México. Teléfono; (01-81) Recibido: febrero, Aceptado: mayo, La versión completa de este artículo también está disponible en internet: Figura 1. su maduración en óvulo. Con frecuencia se representa con el diagrama que muestra las diferentes fases por las que pasa la célula germinal (figura 1). En esencia, la mayor parte de las etapas por las que pasa el gameto femenino son resultado de divisiones celulares. Primero son las mitóticas (figura 2) que producen un número cada vez mayor de células 183

2 Morales Pérez ME y col. I m Figura 2. Corte semifino de ovario de rata de 15 días de gestación. Hay ovogonias en mitosis (m) y en interfase (I), mezcladas con células somáticas de la gónada en desarrollo. Tinción con sales de plata, 40X. diploides semejantes (ovogonias; 46,XX), reservándose las divisiones meióticas para el final del proceso en que se prepara a la célula, ahora haploide (ovocito secundario; 23, X dobles), para la unión con el gameto masculino.1,2 Cuando se analizan las etapas de la ovogénesis se encuentra que el proceso es muy parecido a la espermatogénesis, de la que difiere en el tiempo en que se produce cada una de las fases y por la relación del gameto con otras células no germinales. Es un proceso que lleva años terminarlo. Aunque se inicia en la vida prenatal (periodo embrionario), puede terminar en cualquiera de los años de vida reproductiva de la mujer que se inician en la pubertad (12 a 15 años) o hasta la interrupción de la vida fértil (45 a 52 años) en la menopausia. Puesto que el gameto femenino siempre manifiesta dos periodos largos de reposo, y para reanudarlos debe ocurrir la ovulación en el caso del primer reposo y la fertilización para el segundo (condicionantes para que la ovogénesis prosiga), si estos eventos no se manifiestan, la célula germinal degenera en la fase en que se encontraba (ovocito primario y ovocito secundario, respectivamente); en la espermatogénesis, una vez que se inicia el proceso, su finalización se completa aproximadamente a los 60 días siguientes.1,3,4 La célula germinal primordial tiene origen extragonadal en la pared del saco vitelino, en la tercera 184 semana de vida embrionaria; de aquí migra mediante movimientos ameboideos utilizando moléculas de reconocimiento en la matriz extracelular, hacia el pliegue gonadal (futuro ovario) al cual penetra. En promedio existen 1,700 células germinales antes de iniciar la migración hacia el borde genital, duplicando el número celular durante el proceso de migración. Al llegar a su destino, la célula germinal primordial se diferencia en ovogonia y experimenta nuevamente repetidas divisiones mitóticas.4-9 Fase prefolicular: breve periodo en la organogénesis ovárica antes del inicio de la foliculogénesis, corresponde a la etapa indiferente del desarrollo gonadal en que son evidentes los cordones sexuales, los cuales se distinguen por estar constituidos por ovogonias y células epiteliales y delimitados por la membrana basal (figura 3, A). En el humano, la foliculogénesis empieza aproximadamente entre la semana 11 a 12 de la gestación con la fragmentación de los cordones (figura 3), las etapas que se ilustran se asemejan a las propuestas por el Dr. Merchant en el ratón.10,11,12 A B C Figura 3. Cortes de ovarios de rata de diferentes edades de gestación, in utero, para ilustrar la foliculogénesis. Las flechas indican en a) El contacto directo de las células germinales; b) La separación entre las células germinales por células epiteliales; y en c) Un ovocito completamente rodeado por células foliculares e independiente en el estroma vecino. mb = membrana basal, e = estroma. En el ovario fetal inmaduro, las células germinales situadas en la periferia, aumentan de tamaño y entran en proceso de meiosis, denominándoseles ovocitos primarios. El tiempo de desarrollo folicular depende de la capacidad del ovocito para alcanzar la etapa de diploteno (dictioteno), subfase de la primera profase Medicina Universitaria Volumen 8, Núm. 32, julio-septiembre, 2006

3 Gametogénesis. I meiótica. Una vez comprendida esta etapa, si el ovocito falla en permanecer encerrado en un folículo, invariablemente degenera. 2,13-18 El primero en formarse es el folículo primordial el cual se compone de un ovocito primario (célula esférica de 25 a 35 µm de diámetro), rodeado por un círculo completo de células epiteliales poco diferenciadas y una membrana basal que delimita a la unidad folicular del estroma ovárico vecino (figura 3, C; 4, A). Estos folículos aparecen, principalmente, en la corteza por debajo de la cápsula fibrosa del ovario. Durante la vida fetal, el número de ovocitos primarios se reduce de manera importante; al nacimiento (considerando ambos ovarios) hay de 700,000 a 2 millones de ellos. Sin embargo, durante la infancia la mayor parte de ellos sufre el proceso de apoptosis. La apoptosis o muerte celular programada es un proceso de destrucción celular activo, constituye un componente esencial del desarrollo y funcionamiento del ovario. Desde el punto de vista estructural muestra características como: compactación celular, alteraciones en el citoesqueleto y el metabolismo celular, condensación citoplasmática, condensación marginal de la cromatina, formación de cuerpos apoptósicos membranosos, fragmentación del ADN, reubicación y compactación de los organelos Al iniciar la pubertad hay miles de ovocitos primarios como integrantes del folículo (figura 4), sin embargo, cerca de 400 llegan a ovular y en promedio, menos del 1% finalizan la ovogénesis al ser fertilizados. 1,2,4 A B C Figura 4. Cortes histológicos de ovario que muestran diferentes etapas del crecimiento y maduración folicular. Los cambios son más relevantes en las células no germinales o foliculares que rodean al ovocito primario (OP). En todas las etapas, el ovocito primario se encuentra en uno de los reposos de mayor duración que experimenta antes de su liberación del ovario, la etapa de diploteno de la primera profase meiótica. En el ovario de la mujer en edad reproductiva se observan, además, etapas foliculares intermedias. El folículo terciario semeja al que se muestra como secundario. a) Ovario humano, recién nacida, hematoxilina y eosina; b y c) Ovarios de gata adulta, Tricrómico de Masson. Cuál es la importancia de la relación ovocito-células foliculares (células de la granulosa)? Diversos autores interpretan esta unión de diferentes maneras, entre ellas: Las células foliculares participan en la formación de la zona pelúcida, capa celular transparente y refringente, de composición variable, principalmente mucopolisacáridos, que se depositan en el ovocito. 27,28,29 Las células foliculares son las encargadas de fagocitar a las células germinales cuando éstas degeneran. 30,31 Ambas células (folículos y ovocitos) constituyen la unidad anatómica funcional, característica del ovario. 32 Los ovocitos muestran una función importante en la diferenciación del tejido esteroidogénico del ovario. 33 Las células foliculares ejercen un efecto inductivo para el crecimiento y la síntesis de ADN del ovocito, eventos que son obligados antes de que éste inicie su división meiótica. 34 Las células foliculares ejercen una función de masa (volumen), favoreciendo el transporte del ovocito a través de las trompas de Falopio. 35 El ovocito participa en la proliferación, desarrollo y función de las células foliculares. 36,37 Las células foliculares producen factores locales, inhibidores de la meiosis del ovocito, los cuales ejercen su efecto por difusión a través de los nexos que las conectan entre sí y con el ovocito. 38 La integración de la ovogénesis con la foliculogénesis comprende las interacciones celulares entre ovocito y células de la granulosa. 39 El ovocito y las células somáticas foliculares son interdependientes. El ovocito secreta factores que promueven la proliferación de las células de la granulosa, así como factores que permiten a estas últimas sintetizar ácido hialurónico y experimentar expansiones en relación con el estímulo hormonal. 36 La comunicación bidireccional entre el ovocito y las células somáticas acompañantes es decisiva para el desarrollo de un ovocito competente para experimentar la fertilización y la embriogénesis. 40 Las uniones en hendidura (gap junctions) entre el ovocito y las células de la granulosa están implicadas en la regulación de la maduración meiótica tardía

4 Morales Pérez ME y col. * Reinier von Graaf ( ), médico y anatomista holandés. Las células de la granulosa tienen influencia en la acción de la hormona luteinizante (LH) para inducir la maduración del ovocito. 42 Se desconoce el detalle de cómo los folículos primordiales pequeños salen de su reposo e inician su desarrollo; de hecho, los folículos pequeños que empiezan a crecer son similares a otros folículos pequeños que no están en crecimiento. Sin embargo, se considera que en su desencadenamiento no participan las gonadotropinas hipofisiarias y si existe algún reloj interno debe ser influido por el medio ambiente local. 11,38,43,44,45 El ovocito primario permanece en reposo meiótico por el resto de la vida intrauterina, incluso años después del nacimiento formando parte de un folículo. Su núcleo es grande, contiene un único nucléolo y la cromatina es fina. Al microscopio electrónico se observa escaso retículo endoplásmico rugoso, abundantes ribosomas libres, aparato de Golgi yuxtanuclear, abundantes mitocondrias y gotas de lípido. En la pubertad, 5 a 15 folículos primordiales comienzan a tener un crecimiento basal lento con cada ciclo ovárico bajo el control de factores de origen paracrino; entre ellos destacan factores de crecimiento, citocinas, esteroides y constituyentes de la matriz extracelular. En el ovocito destaca el aumento de tamaño, que al final es de 80 a 100 µm. 39,46,47 Durante el tiempo que acontece la maduración tardía del folículo, el ovocito experimenta una capacitación que le permite cumplir exitosamente su función reproductiva al duplicar y distribuir sus organelos citoplasmáticos, incluidos los cambios en la zona pelúcida. Los iones juegan un papel decisivo en la diferenciación del gameto En la actualidad pueden monitorearse, mediante procedimientos o marcadores de diferente naturaleza, su madurez y su capacidad para ser fertilizado y formar embriones viables (características que se adquieren gradualmente durante la foliculogénesis). Su detección es de gran importancia clínica, sobre todo en mujeres que llevan un programa de fertilización asistida Cuando alcanza su mayor crecimiento y madurez, por influencia hormonal de la glándula adenohipófisis, particularmente la hormona folículo estimulante (FSH) y la LH, el folículo que llega a tener un promedio de 25 mm de diámetro se le denomina folículo terciario, maduro o de von Graaf.* 1,2,38 Por lo general, sólo un folículo tiene aptitud gametogénica y, por ser dominante, posee mayor cantidad de receptores para FSH y LH y alcanza la madurez completa; los demás folículos se degeneran y se tornan atrésicos, y con ello se pierde igual número de ovocitos primarios en cada ciclo. 38,68,69 En el folículo dominante, localizado en la superficie cortical del ovario, aumenta la producción de LH y el ovocito de posición excéntrica reanuda la primera división meiótica, y se lleva a cabo la ovulación. En la fase final de la división, la partición del citoplasma ocurre en partes desiguales, resultando una célula afuncional de menor tamaño llamada cuerpo polar, y una célula de mayor tamaño, el ovocito secundario, que entra en meiosis II; ambas células son haploides y con cromosomas (en total 23) duplicados. Cuando el ovocito ha sido ovulado (liberado del ovario) se forma la placa metafásica, y nuevamente se detiene el proceso de meiosis II, la cual se induce por un complejo proteico sintetizado por el ovocito denominado factor citostático. Los ovocitos que primero entraron en meiosis son los primeros en ser ovulados. 1,11,38,70 El ovocito secundario liberado por el ovario se acompaña del cuerpo polar y permanece rodeado, además de la zona pelúcida, por un círculo irregular de células foliculares (corona radiada) que se mantienen unidas a él (figura 5). Una vez fuera del ovario, el ovocito es captado por la porción fimbriada de la trompa de Falopio donde es transportado hacia la región ampular para ser fecundado por uno de los 200 a 300 Figura 5. Representación esquemática del ovocito secundario y estructuras que lo acompañan al momento de la ovulación. (Tomado de Embriología Clínica. Keith L Moore & TVN Persaud. 5 a ed. México: Interamericana McGraw-Hill). 186

5 Gametogénesis. I espermatozoides ahí presentes. La capacitación del espermatozoide, que ocurre en el conducto reproductor femenino, es una característica fundamental para la fertilización porque le permite al gameto masculino reconocer al ovocito y responder a sus señales de manera apropiada. Si esta unión no se lleva a cabo por ausencia del gameto masculino, el ovocito secundario muestra signos de degeneración 12 a 24 horas después de su liberación. Los ovocitos no fertilizados no terminan la ovogénesis. 1,71,72,73 Si la fertilización tuvo una respuesta satisfactoria, el ovocito secundario reanudará la segunda división meiótica. Nuevamente, la célula se divide desproporcionadamente, resultando un nuevo cuerpo polar afuncional, y un óvulo (ovocito fertilizado) que recibe la mayor parte del citoplasma (figura 6). Ahora, cada una de estas células tiene 23 Figura 6. Óvulos de ratón. A) pueden observarse los núcleos haploides de ambos gametos, señalados como pronúcleos. CP = Cuerpos polares, ZP = zona pelúcida. B) Además de mostrar las estructuras señaladas en A, se destaca la formación del espacio perivitelino como un mecanismo para evitar la poliespermia. cromosomas sencillos y, en el caso del óvulo, éstos permanecen contenidos en el pronúcleo femenino, en tanto que en el pronúcleo masculino destacan, también, los 23 cromosomas del espermatozoide (23X o 23Y). Con este evento se completa la ovogénesis y la célula se prepara para la amfimixis (mezcla de cromosomas paternos y maternos), en la que destaca la formación del cigoto y, con ello, el inicio del desarrollo de un nuevo ser. Los cuerpos polares, que no superan 10 μm de tamaño, desaparecen en los días siguientes. 38,74-79 REFERENCIAS 1. Moore KL. Persand TVN. Embriología Clínica. 7ª ed. México: McGraw-Hill-Interamericana, 2004;pp: Stevens A, Lowe J. Histología humana. 2ª ed. Madrid: Harcourt Brace, 1998; pp: Zapantis G, Santoro N. Ovarian ageing and the menopausal transition. Best Pract Res Clin Obstet Gynaecol 2002;16: Goldfien A, Monroe SE. Endocrinología básica y clínica. México: El Manual Moderno,1988; pp: Chiquoine AD. The identification, origin and migration of the primordial germ cells in the mouse embryo. Anat Rec 1954; 118: Fujimoto T, Miyayama Y, Fuyuta M. The origin, migration and fine morphology of human primordial germ cells. Anat Rec 1977;188: Alvarez-Buylla A, Merchant-Larios H. Mouse primordial germ cells use fibronectin as a substrate for migration. Exp Cell Res 1986;165: Fulga TA, Rorth P. Invasive cell migrations is initiated by guided growth of long cellular extensions. Nat Cell Biol 2002: Bendel-Stenzel M, Anderson R, Heasman J, Wylie C. The origin and migration of primordial germ cells in the mouse. Semin Cell Dev Biol 1998;9: Merchant-Larios H, Chimal Monroy J. The ontogeny of primordial follicles in the mouse ovary. Prog Clin Biol Res 1989;296: Byskov AG, Hoyer PE. The Physiology of Reproduction. 2ª ed. Knobill E, Neil JD, editors. Georgia: Raven Press, 1994;pp: Morales PME. Estudio ultraestructural sobre la organización de los folículos primordiales en la rata. Tesis doctoral. Universidad Autónoma de Nuevo León, Kurilo LF. Oogenesis in antenatal development in man. Hum Genet 1981;57: Kurilo LF. Folliculogenesis in the prenatal period of human development. Arkh Anat Gistol Embriol 1980;79: Bachvarova R. Gene expression during oogenesis and oocyte development in mammals. Dev Biol 1985;1: Gondos B, Westergaard L, Byskov AG. Initiation of oogenesis in the human fetal ovary: ultrastructural and squash preparation study. Am J Obstet Gynecol 1986;155: Jablonka E, Lamb MJ. Meiotic pairing constraints and the activity of sex chromosomes. J Theor Biol 1988;133: Ledan E, Polanski Z, Terret ME, Maro B. Meiotic maturation of the mouse oocyte requires an equilibrium between cyclin B synthesis and degradation. Dev Biol 2001;232: Sforza C, Ferrario VF, De Pol A, Marzona L, et al. Morphometric study of the human ovary during compartmentalization. Anat Rec 1993;236: De Pol A, Vaccina F, Forabosco A, Cavazzuti E, et al. Apoptosis of germ cells during human prenatal oogenesis. Hum Reprod 1997;12: Monniaux D, Huet C, Pisselet C, Mandon-Pepin B, et al. Mechanism, regulation, and manipulations of follicular atresia. Contracept Fertil Sex 1988;26: De Pol A, Marzona L, Vaccina F, Negro R, et al. Apoptosis in different stages of human oogenesis. Anticancer Res 1998;18: Morita Y, Tilly JL. Oocyte apoptosis: like sand through an hourglass. Dev Biol 1999;213: Reynaud K, Driancourt MA. Oocyte attrition. Mol Cell Endocrinol 2000;163: Pepling ME, Spradling AC. Mouse ovarian germ cell cysts undergo programmed breakdown to form primordial follicles. Dev Biol 2001;234:

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