Envejecimiento de las células somáticas con capacidad proliferativa.

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1 Envejecimiento de las células somáticas con capacidad proliferativa. Como hemos comentado al inicio de este capítulo, las células que más han aportado al conocimiento del envejecimiento in vivo e in vitro han sido los fibroblastos y sabemos que los fibroblastos tienen establecido un número determinado de divisiones mitóticas. Además si se congelan en nitrógeno líquido diversos cultivos de fibroblastos en diferentes etapas de sus ciclos proliferativos (tras 10, 20, 30 y 40 divisiones), y se dejan pasar varios años, una vez se produce la revitalización de las células estas tendrán, respectivamente, nuevos ciclos (de 40, 30, 20 y 10 divisiones) hasta su apoptosis. Es decir la suma de divisiones antes y después de la congelación es de 50. La muerte celular no suele ocurrir inmediatamente después de la última división mitótica, por el contrario, una célula puede permanecer durante largos períodos de tiempo en la última interfase antes de entrar en apoptosis. Este estado sería una especie de pseudo-quiescencia previa a la muerte celular que se denomina senescencia celular replicativa. Estas células no pueden sintetizar ADN (no entran en fase S) y están definitivamente paradas en la fase G 1, aspecto que las distingue de las verdaderas células quiescentes. Para determinar que el reloj mitótico (límite de Hayflick) está en el núcleo se prepararon fibroblastos a los cuales se les extrajo el núcleo tras el tratamiento con citocalasina B. Se obtienen, de esta manera, células anucleadas (citoplastos) que pueden vivir varios días. Si en ese tiempo introducimos el núcleo de otra célula este citoplasto con el núcleo cedido vuelve a su actividad celular. De esta manera transfiriendo núcleos jóvenes a citoplastos viejos y núcleos viejos a citoplastos jóvenes se determinó que el reloj mitótico se encontraba en el núcleo (Figura 7). Figura 7. Los citoplastos son corpúsculos que se obtiene enucleando una célula determinada y debido a la falta de núcleo suelen vivir in vitro un par de días. Estos citoplastos pueden ser revitalizados si se les introduce otro núcleo

2 y continúan sus ciclos mitóticos. Este experimento demostró que el reloj mitótico se encontraba en el núcleo. Los citoplastos más característicos de nuestro organismo son los glóbulos rojos que poseen una vida media de 120 días (adaptado de Hayflick, 1998) Telómeros y envejecimiento Actualmente la teoría más aceptada para explicar el límite de Hayflick es la hipótesis de la telomerasa (Shay y Wright, 2001). Los extremos de los cromosomas (telómeros) están formados por repeticiones no codificantes de un hexanucleótido (TTAGGG) que se repite miles de veces. El ADN telomérico se acorta en cada división y llegado un límite mínimo la célula entraría en apoptosis. La falta en la copia total del telómero se debe al peculiar sistema de copiado de la hebra de ADN en la síntesis de los fragmentos de Okazaki (que estudiaremos más adelante). Se ha visto que las células germinales y las tumorales expresan telomerasa y por esa razón se pueden dividir de manera indefinida, pues, llegado el momento de la síntesis de ADN la telomerasa recupera la longitud inicial de los telómeros. Dado que no todos los telómeros de los 23 pares de cromosomas son de la misma longitud, parece que el telómero del cromosoma 3 (que es el más corto) es un serio candidato a ser el iniciador del proceso de apoptosis. Además cuando se incluye el cromosoma 3 en cultivos de células tumorales, éstas paran el proceso de duplicación. Se ha asignado al locus 3p12 o al 3p14 el posible papel de reloj mitótico. Este punto abre una nueva puerta a la investigación en la relación telomero-envejecimiento celular (como veremos en el capítulo dedicado a las bases bioquímicas del envejecimiento). Las células germinales poseen actividad telomerasa como hemos dicho. Por el contrario las células somáticas no presentan actividad telomerasa y con cada división los telómeros se acortan y llegado un número de divisiones entran en senescencia celular por acortamiento crítico de los telómeros y tras un periodo más o menos largo mueren. Si estas células somáticas se transforman en células tumorales, la telomerasa se vuelve activa y las células tras cada mitosis recuperan la longitud de los telómeros de tal forma que se vuelven inmortales

3 (Figura 8). Figura 8. Se muestran diversas fases de la actividad del enzima telomerasa y sus repercusiones sobre la longevidad de las células (adaptado de Greider y Blackburn, 1996). En la actualidad sabemos que las células cancerígenas en general expresan la enzima telomerasa que se encarga de regenerar los telómeros tras cada división mitótica, lo cual hace que las células tumorales sean inmortales. En sentido contrario la telomerasa también puede ayudar a ciertas células a regenerarse (Natesan, 2005) Los gametos Los datos existentes sobre la longitud de los telómeros en las células germinales humanas (ovocito y espermatozoide) y del zigoto in utero son escasos, aunque dada la facilidad de su obtención conocemos más sobre los gametos masculinos. La longitud de los telómeros en los gametos masculinos es excepcionalmente larga, en comparación con las células somáticas. Esta diferencia parece razonable si, como se ha propuesto, la longitud de los telómeros regula el envejecimiento celular. En las espermatogonias los cromosomas están distribuidos al azar en el núcleo celular, pero una vez comienza el proceso de meiosis, los cromosomas meióticos se organizan y esto hace que los telómeros en los espermatocitos primarios tengan una organización espacial muy precisa. En esta fase, los telómeros se relacionan con la membrana nuclear. De hecho una de las funciones de los telómeros es permitir el anclaje de los cromosomas meióticos en la membrana nuclear para facilitar los procesos de intercambio de genes

4 entre cromatides homólogas. Al nacimiento no hay diferencias significativas entre la longitud de los telómeros de los varones y las hembras. Las diferencias en longitud encontradas con el envejecimiento (telómeros de mujeres más largos que los de los varones) aún no se han podido explicar. Las células germinales precursoras (ovogonias y espermatogonias) que originan los gametos por el proceso de meiosis poseen actividad telomerasa. En los varones la máxima actividad de la telomerasa se ha detectado en los espermatocitos primarios y va descendiendo en los espermatocitos secundarios. Finalmente, no se detecta actividad telomerasa en las espermátides ni en los espermatozoides del eyaculado. Respecto de las mujeres se sabe que la actividad de la telomerasa en los ovocitos primarios es alta y no se detecta dicha actividad en la fase de ovocito secundario (ovulado). Cuando se produce la fecundación y se forma el zigoto, la actividad de la telomerasa vuelve a incrementarse en ese preciso momento (Figura 9). Durante las primeras divisiones mitóticas del zigoto, la actividad telomerasa vuelve a descender, pero desde la fase de ocho células hasta la fase de blástula se vuelve a incrementar dicha actividad. Figura 9. Se muestran diversas fases del proceso de maduración del ovocito, su fecundación y primeras fases de proliferación hasta el estadio de blástula. Se correlacionan estas fases con la expresión de la actividad del enzima telomerasa (elaboración propia; imágenes tomadas de Bekaert et al., 2004). En la vida intrauterina, las células analizadas de diferentes tejidos poseen telómeros de la misma longitud (leucocitos, piel y arteria umbilical). Tras el

5 nacimiento los niveles de telomerasa decrecen en casi todos los tejidos pero se mantienen en las localizaciones específicas donde se renuevan los epitelios y las células sanguíneas. Se ha propuesto que el reloj mitótico en humanos estaría ligado a los cromosomas X y 3 (en ratones al cromosoma 2) al ser estos los que poseen unos telómeros más cortos. Esta propuesta no ha podido ser demostrada, pues, en cada mitosis el acortamiento de los telómeros no es proporcional a su longitud, ni se pierde la misma cantidad de kilobases (kb). En el adulto las células que aún conservan actividad de la telomerasa se han dividido en tres grupos dependiendo de los niveles de dicha expresión. El nivel más elevado de actividad se encuentra en el testículo (espermatocitos primarios). Un nivel intermedio de actividad se ha encontrado en las células de los centros germinativos de los folículos linfoides (linfoblastos B) y el nivel más bajo de actividad de la telomerasa se encuentra en las células germinativas de los epitelios (folículo piloso, piel, tracto gastrointestinal y endometrio), excluidas las células que perdieron su actividad telomerasa una vez terminado el desarrollo, como es el caso de las neuronas y los cardiomiocitos Clonación y telómeros La famosa oveja Dolly nació el 5 de julio de 1996 y fue el primer animal clonado a partir de una célula adulta (el núcleo de una célula epitelial de la glándula mamaria). Dolly tuvo un primer parto en 1998 (una cría) y otro en 1999 (tres crías). La especie de Dolly tiene una esperanza de vida de 12 años, pero ella murió (eutanasia) a los 6 años de edad cronológica aquejada de alteraciones propias del envejecimiento de esta especie (artrosis y alteraciones pulmonares). El estudio de los telómeros de Dolly reflejó que al proceder el núcleo con la información genética (cromosomas) de un animal de 4 años, al nacer ya tenía 4 años de vida biológica. Como demostró el análisis telomérico las células de Dolly tenían un acortamiento superior al que le corresponde a las ovejas de su misma edad cronológica (Wilmut, 2003). De esta manera se determinó que Dolly tenía 10 años biológicos cuando murió (4 de célula originaria y 6 de oveja). Posteriormente, se ha procedido a la clonación de terneros con células fetales. Este experimento ha mostrado que estos terneros poseen telómeros más largos que sus compañeros de la misma edad cronológica (Tian et al., 2000). Los experimentos de clonación han vuelto a poner el punto de mira en el envejecimiento, por acortamiento de telómeros.

6 5.5.4 Progeria y telómeros Las alteraciones en la regulación de la longitud de los telómeros, en el desarrollo postnatal, se ha sugerido que pueden estar en la etiología de diversas enfermedades de tipo progeroide (Hutchinson Gilford y síndromes de Werner y Bloom). El Hutchinson Gilford o progeria infantil es una laminopatía (alteración en las láminas nucleares), originada por una mutación heterocigótica en el gen LMNA que codifica las laminas A y C. El síndrome de Werner, progeria del adulto, es una mutación en el gen WRN de la helicasa (necesaria para la copia del ADN). El síndrome de Bloom está causado por la mutación en el gen BLM de la helicasa. Estos síndromes, además del síndrome de Down, se caracterizan por un envejecimiento más o menos prematuro in vivo y una reducción de la capacidad proliferativa de las células in vitro, que muestran un acortamiento de los telómeros en las personas afectadas por estas patologías.

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