DESCRIPCIÓN Y ANÁLISIS DE LOS PULSOS DE ECOLOCACIÓN DE 14 ESPECIES DE MURCIÉLAGOS INSECTÍVOROS AÉREOS DEL ESTADO DE MORELOS

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1 DESCRIPCIÓN Y ANÁLISIS DE LOS PULSOS DE ECOLOCACIÓN DE 14 ESPECIES DE MURCIÉLAGOS INSECTÍVOROS AÉREOS DEL ESTADO DE MORELOS TESIS QUE PRESENTA LA Biól. Areli Rizo Aguilar PARA OBTENER EL GRADO DE Maestra en Ciencias Manejo de Fauna Silvestre Xalapa, Veracruz, México 2008

2 AGRADECIMIENTOS Al CONACYT por la beca (número de registro ) otorgada para mis estudios de maestría. Al Instituto de Ecología, A. C. por haber financiado parte del trabajo de campo. Al Dr. Antonio Guillén Servent, responsable del proyecto Evolución de la ecolocación en quirópteros financiado por CONACYT (proyecto número 39709), del cual se obtuvo apoyo para la realización de esta investigación. A los Doctores Vinicio Sosa Fernández y Antonio Guillén Servent, codirectores del trabajo, por el tiempo dedicado para introducirme en las artes de la ecolocación y la estadística y por la experiencia compartida en el campo, con mucho frío o con mucho calor y una que otra vez perdidos en alguna cueva. A los miembros del jurado Dr. Alberto González Romero, Dr. Jorge Ortega Reyes y Dr. Cornelio Sánchez Hernández, por sus valiosos comentarios y sugerencias para mejorar el documento de tesis. A Luis Gerardo Ávila Torres-Agatón, por la disposición para recorrer Morelos de día o de noche y estar siempre listo para atrapar murciélagos. A Lisette Cantú Salazar, por la solidaridad y valentía para aventurarse por las ocasionalmente bravas tierras morelenses. A Alejandro Palacios, por colaborar con su amplia experiencia en campo. A la familia González-Gallina, por tener siempre la disposición de brindarme el apoyo necesario. Especialmente a Betito, por la adrenalina compartida. Alberto y Sonia, las alas ya las tienen sólo les falta la aureola. Al Dr. José Antonio Guerrero, sinónimo de paciencia, por las sugerencias y discusiones para enriquecer este trabajo y por aguantar los desvelos. Al Biól. Alfonso Viveros, de la Facultad de Ciencias Biológicas y al Dr. David Valenzuela, del Centro de Educación Ambiental e Investigación Sierra de Huautla, de la Universidad Autónoma del Estado de Morelos por las facilidades prestadas para realizar el trabajo de campo. A Nora López León, por la locura compartida durante la maestría. A Clementina González Zaragoza y Dra. Carolina Valdespino Quevedo por el interés en el desarrollo de este trabajo y su apoyo.

3 ÍNDICE 1. INTRODUCCIÓN ANTECEDENTES Sistemas de detección y registro de ultrasonidos Características generales de los sonidos de ecolocación Variación en la estructura de los pulsos durante el comportamiento de forrajeo Caracterización y discriminación de los sonidos de ecolocación Estudios de los sonidos de ecolocación de las especies mexicanas Quiropterofauna del estado de Morelos OBJETIVOS ÁREA DE ESTUDIO Orografía Hidrología Clima Vegetación MATERIALES Y MÉTODOS Capturas Grabación de los sonidos de ecolocación Digitalización y Análisis de los pulsos Protocolo de medición de los espectrogramas Análisis estadísticos RESULTADOS Murciélagos grabados Análisis Componentes principales Análisis de Funciones Discriminantes Descripción de los pulsos de ecolocación de las especies estudiadas.. 56 Eumops underwoodi Molossus sinaloae Nyctinomops macrotis. 61 Tadarida brasiliensis

4 Corynorhinus townsendii 65 Lasiurus blossevillii 67 Lasiurus cinereus 69 Lasiurus intermedius Myotis californicus.. 73 Myotis velifer Myotis yumanensis Pipistrellus hesperus Rhogeessa gracilis.. 81 Rhogeessa parvula DISCUSIÓN Quiropterofauna con pulsos de ecolocación descritos Comparación entre diferentes modelos de análisis de funciones discriminantes IMPLICACIONES PARA EL MANEJO CONCLUSIONES LITERATURA CITADA

5 LISTA DE FIGURAS Figura 1. Ejemplos de espectrogramas de pulsos emitidos por distintas especies, mostrando la diversidad de estructuras Figura 2. Ubicación del Estado de Morelos Figura 3. Espectrograma en el que se muestra como se midió la duración de un pulso 29 Figura 4. Espectrograma en el que se muestra como se midió el intervalo.. 30 Figura 5. Espectrograma en el que se muestra como se midió Frecuencia Inicial, Frecuencia Final y Frecuencia a la mitad del pulso 31 Figura 6. Espectro acumulado de potencia donde se muestra como se midieron la frecuencia de máxima y mínima amplitud.. 33 Figura 7. Gráfica de dispersión de los valores de los 49 individuos en los espacios definidos por los componentes principales 1 y 2 (a) y 1 y 3 (b). 43 Figura 8. Gráfica de dispersión de la familia Vespertilionidae.. 48 Figura 9 Gráfica de dispersión de la familia Molossidae.. 51 Figura 10. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y espectro de potencia de un pulso (c) de Eumops underwoodi. 57 Figura 11. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y espectro de potencia de un pulso (c) de Molossus sinaloae. 59 Figura 12. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y espectro de potencia de un pulso (c) de Nyctinomops macrotis.. 61 Figura 13. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y espectro de potencia de un pulso (c) de Tadarida brasiliensis 63 Figura 14. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y espectro de potencia de un pulso (c) de Corynorhinus townsendii. 65 Figura 15. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y espectro de potencia de un pulso (c) de Lasiurus blosevillii 67 Figura 16. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y espectro de potencia de un pulso (c) de Lasiurus cinereus.. 69 Figura 17. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y espectro de potencia de un pulso (c) de Lasiurus intermedius 71 2

6 Figura 18. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y espectro de potencia de un pulso (c) de Myotis californicus Figura 19. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y el espectro de potencia de un pulso (c) de Myotis velifer Figura 20. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y el espectro de potencia de un pulso (c) de Myotis yumanensis 77 Figura 21. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y el espectro de potencia de un pulso (c) de Pipistrellus hesperus. 79 Figura 22. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y el espectro de potencia de un pulso (c) de Rhogeessa gracilis 81 Figura 23. Espectrograma de una secuencia en la fase de búsqueda (a), de un pulso (b) y espectro de potencia de un pulso (c) de Rhogeessa parvula 83 2

7 LISTA DE CUADROS Cuadro 1. Quiropterofauna registrada en el Estado de Morelos.. 19 Cuadro 2. Murciélagos insectívoros aéreos capturados y grabados. 38 Cuadro 3. Estadísticos descriptivos (media y desviación estándar) de los 15 parámetros descriptores de los pulsos, para las 14 especies estudiadas. 41 Cuadro 4. Pesos de los 15 parámetros descriptores de los pulsos de ecolocación sobre los tres primeros componentes principales y porcentaje de la varianza explicada por cada componentes Cuadro 5. Valores del estadístico λ de Wilk de los 11 parámetros seleccionados en el análisis paso a paso Cuadro 6. Porcentaje de clasificación correcta en el análisis paso a paso Cuadro 7. Correlación de los Componentes Principales con las Funciones discriminantes y porcentaje de la varianza explicada por cada función Cuadro 8. Porcentaje de clasificación correcta de los grupos sugeridos en el ACP 47 Cuadro 9. Correlación de los componentes principales con las funciones discriminantes y porcentaje de la varianza explicada por cada función Cuadro 10. Porcentaje de clasificación correcta de 8 especies de la familia Vespertilionidae 49 Cuadro 11. Correlación de los componentes principales con las funciones discriminantes y porcentaje de la varianza explicada por cada función 50 Cuadro 12. Porcentaje de clasificación correcta de la familia Molossidae.. 51 Cuadro 13. Correlación de los componentes principales con las funciones discriminantes y porcentaje de la varianza explicada por cada función Cuadro 14. Porcentaje de clasificación correcta de las especies con frecuencia alta.. 53 Cuadro 15. Correlación de los componentes principales con las funciones discriminantes y porcentaje de la varianza explicada por cada función 54 Cuadro 16. Porcentaje de clasificación correcta de las especies con frecuencia baja 54 Cuadro 17. Comparación de los porcentajes de clasificación correcta obtenidos en 5 modelos 86 2

8 RESUMEN En este estudio se describe la variación en las características de los pulsos de ecolocación de la fase de búsqueda de 14 especies de murciélagos de las familias Vespertilionidae y Molossidae presentes en el estado de Morelos. Por medio de un análisis mutivariado de funciones discriminantes se evaluó la utilidad de 15 parámetros descriptores de los pulsos y se estimaron las probabilidades de discriminación entre las especies usando seis modelos distintos de grupos. Los resultados mostraron que ninguno de los parámetros por si solo es suficiente para distinguir a las especies y que dependiendo de cómo se conformen los grupos a priori, los porcentajes de clasificación correcta cambian, siendo el modelo stepwise en el que se obtuvo que los individuos de 13 especies se clasificaron al 100% de manera correcta. Contrario de lo esperado, en los modelos en los que se incluyeron menos grupos a priori se obtuvieron porcentajes de clasificación correcta más bajos para cinco especies. En general los individuos de las especies que emiten pulsos FM y con tamaños muestrales bajos fueron los que presentaron porcentajes de clasificación más bajos en una mayoría de los análisis. Por el contrario, los individuos de las especies que emiten pulsos FM/FC, tienden a clasificarse correctamente en mayor porcentaje, aun en los análisis por subgrupos, tal como se ha encontrado en estudios similares, realizados con especies de otras regiones. Finalmente se elaboró un catálogo con grabaciones de los pulsos de ecolocación, en el que se presentan las primeras descripciones para México de nueve especies. El protocolo de medición de los pulsos propuesto en este trabajo para registrar los parámetros que mejor los describen, representa un avance hacia la estandarización de los métodos de identificación acústica, en virtud de que se presentan descripciones detalladas de la manera en que se midieron cada una de las variables. Esto permitirá integrar una fonoteca con pulsos de ecolocación que sirvan como referencia para la correcta identificación de especies en campo, haciendo de esta manera los estudios de uso de hábitat, patrones de actividad, distribución e inventarios más completos. 2

9 1. INTRODUCCIÓN Entre los mamíferos, los quirópteros son el segundo orden con mayor número de especies a nivel mundial después de los roedores, con aproximadamente 1116 especies descritas (Wilson y Reeder, 2005). A nivel de comunidades locales, los quirópteros son el orden de mamíferos más diverso en casi todos los biomas de la Tierra (Hutson et al., 2001). La República Mexicana posee una de las quiropterofaunas más ricas del planeta, con una lista de 137 especies, todas pertenecientes al suborden de los microquirópteros (Ramírez-Pulido et al., 2005). Esta gran diversidad taxonómica está acompañada de una amplia variedad en los tipos de recursos y hábitats que utilizan estas especies. Los murciélagos viven en todos los hábitats terrestres del planeta, a excepción de las tundras, los hielos perpetuos y las grandes alturas en las montañas. Estas especies consumen una enorme variedad de recursos, como son insectos y otros artrópodos, pequeños vertebrados, sangre, frutos, hojas, flores, néctar y polen (Hutson et al., 2001; Schnitzler y Kalko, 2001). Esta variedad de dieta los hace elementos importantes dentro de los ecosistemas, especialmente de los ecosistemas tropicales, donde los murciélagos desempeñan diversas funciones ecológicas y donde su abundancia y diversidad taxonómica son las mayores. Los murciélagos frugívoros y polinívoros desempeñan a menudo funciones clave, como dispersores de semillas e intermediarios en la polinización de plantas importantes para el funcionamiento de los ecosistemas (Fleming y Sosa, 1994; Galindo-González, 1998). Las especies insectívoras y carnívoras pueden consumir grandes cantidades de artrópodos y pequeños vertebrados, sobre cuyas poblaciones pueden tener efectos significativos (Lee y McCracken, 2002; Wilson, 2002). Los murciélagos presentan en la actualidad problemas importantes de conservación, los cuales, dado el papel clave de algunas especies, pueden provocar efectos en cascada en las comunidades naturales. Los juicios sobre el estado de conservación de las poblaciones requieren de la disponibilidad de información sobre los cambios en los tamaños poblacionales y de la identificación de los hábitats importantes para las actividades vitales de los organismos. En el caso de los murciélagos insectívoros, su tamaño pequeño, la capacidad de vuelo, los hábitos nocturnos y la habilidad de detectar pequeños objetos por medio del sofisticado sistema de sonar, 2

10 dificultan su captura y la consecuente obtención de datos de abundancia y uso del hábitat (Thomas y Laval, 1988; Thomas y West, 1989; Wilson et al., 1996). Los trampeos con redes de niebla sólo son efectivos en ciertas situaciones, tales como cuando se ubican sobre bebederos o interrumpiendo pasos de vuelo entre la vegetación, pero no son útiles para obtener información sobre el uso del hábitat durante las actividades normales de forrajeo. Los datos que se obtienen de esta forma no permiten hacer inferencias sobre los parámetros poblacionales que sirven para detectar problemas de conservación, o para valorar el éxito de los programas de manejo y conservación (Thomas y West, 1989; Wilson et al., 1996; O'Farrell y Gannon, 1999). La ecolocación constituye un sistema indispensable de obtención de información para los murciélagos insectívoros, por lo que la emisión de pulsos de ecolocación es continua durante toda su actividad de forrajeo (Parsons et al., 2000). Lo que impulsó el desarrollo de tecnologías que permiten detectar y registrar los pulsos de ecolocación que los murciélagos emiten durante su actividad de forrajeo (Griffin, 1958). Estas tecnologías han permitido obtener información acerca de la abundancia y del comportamiento de estos organismos en el curso de sus actividades habituales de forrajeo, y sin ningún tipo de interferencia potencialmente perturbadora para los animales (Thomas y West, 1989; O'Farrell y Gannon, 1999; O'Farrell et al., 1999). En varios estudios se han utilizado estas técnicas para el estudio de los patrones de actividad y uso del hábitat, así como para la estimación de abundancias poblacionales, obteniendo resultados con aplicación directa o potencial para la valoración del estado de conservación de las poblaciones de estos mamíferos (por ejemplo Bell, 1980; Fenton et al., 1987; Crome y Richards, 1988; Fullard, 1989; Rautenbach et al., 1996; Fenton et al., 1998; Law y Chidel, 2002). Sin embargo, la utilización de las técnicas de detección acústica para estudios de ecología requieren de la caracterización de los pulsos de ecolocación y de una estimación de las posibilidades de discriminación entre las señales usadas por las distintas especies presentes en la región de estudio, así como establecer criterios para la asignación específica de las señales detectadas. Este estudio se enfoca a la caracterización de los pulsos de ecolocación que emiten los murciélagos que cazan insectos voladores (de aquí en adelante referidos como murciélagos insectívoros aéreos ), con el objetivo de proporcionar información que sirva como base para la identificación de las especies en estudios ecológicos que empleen la detección de ultrasonidos. 2

11 2. ANTECEDENTES La ecolocación es una forma de autocomunicación, en la cual un organismo emite pulsos de sonido con el propósito de obtener información sobre los objetos que le rodean a partir del análisis de los ecos que se reflejan desde aquellos (Guillén, 2002). Este sistema tiene dos componentes principales, un emisor de sonidos de alta frecuencia, constituido por el aparato emisor del murciélago y un receptor, el cual capta y analiza los ecos, representado por los oídos en asociación con el sistema nervioso (Neuweiler, 2000). Fue en el año de 1940, cuando gracias al desarrollo de los primeros sistemas de detección de ultrasonidos, se descubrió que el sistema de orientación de los murciélagos se basa en la emisión de pulsos de alta frecuencia (Griffin, 1958). Investigaciones posteriores han documentado una amplia variedad en la forma estructural y en las características de tiempo y frecuencia de los pulsos emitidos por los microquirópteros (Fenton, 1995). 2.1 Sistemas de detección y registro de ultrasonidos Desde los estudios de Griffin (1958), la tecnología de detección de ultrasonidos ha tenido un gran desarrollo. Entre los años 1970 y 1980 se empezaron a distribuir los primeros equipos comerciales portátiles de detección de ultrasonidos (Simmons et al., 1979). Actualmente existe una variedad de instrumentos para detectar y transformar los sonidos de alta frecuencia a rangos audibles (menos de 15 khz) y así registrarlos en equipos de audio portátil convencionales. En los últimos tiempos también se han desarrollado sistemas de muestreo digital de señal a altas velocidades, que permiten la digitalización directa de las señales ultrasónicas y su acopio en dispositivos de almacenamiento masivo o computadoras portátiles en situaciones de campo (Parsons et al., 2000). Estos instrumentos trabajan con tres sistemas de transformación del sonido los cuales, dadas sus características, son útiles para distintos tipos de estudios. 2

12 2.1.1 Sistema de división de frecuencias Se basa en el conteo del número de pasos por cero de la onda recibida. Este sistema sólo registra el armónico más intenso, pero tiene la ventaja de cubrir toda la banda de frecuencias de interés y de ser relativamente económico. Sin embargo, en la transformación se pierde información sobre la amplitud y los componentes de frecuencia de la señal, que son importantes para la discriminación entre pulsos similares en el recorrido y en el patrón temporal de modulación de la frecuencia. Dado que el sistema de detección de pasos por cero requiere de un filtro de amplitud de la onda que marque la diferencia entre el ruido de fondo y la señal, a menudo se producen recortes en los extremos de los pulsos, los cuales afectan la estimación de las características temporales de éstos (Parsons et al., 2000) Sistema heterodino Consiste en la sintonización y mezclado de la onda de entrada con la frecuencia de vibración de un cristal interno al circuito electrónico que procesa la señal, lo que permite obtener información inmediata sobre las características de frecuencia de la señal detectada. Es muy sensible y produce señales limpias de ruido, ya que el detector se enfoca en una banda muy estrecha de frecuencias, por lo que es de gran utilidad para la identificación directa en campo, en el caso de especies con señales muy características. Otra ventaja es que es el sistema más económico de construir. Sin embargo, el sistema heterodino transforma las señales de forma no lineal y dependiente de la posición del sintonizador, con lo cual se pierde la información sobre la estructura y la frecuencia de la señal, por lo que el análisis de los sonidos registrados resulta de poca utilidad para la descripción o identificación de las señales (Parsons et al., 2000) Sistema de expansión del tiempo Se basa en la digitalización directa de la señal (transformación de señal analógica a digital). Esta puede almacenarse directamente en un sistema informático o reproducirse a menor velocidad y registrarse en un equipo de audio. El sistema tiene la ventaja de preservar todas las características de la señal, además de permitir el monitoreo de toda la banda de frecuencias de interés, por lo que es de gran utilidad para trabajos de descripción de las señales de ecolocación. La principal limitación de este sistema es que se requiere de una velocidad de muestreo muy alta, que da lugar a una gran cantidad de muestras por unidad de tiempo (aproximadamente de 2

13 300,000 muestras de 8 a 12 bits por segundo). Estos datos se deben almacenar en una memoria digital, las cuales hasta hace poco tiempo eran de capacidad limitada en los equipos portátiles e implicaba tiempos de registro muy cortos (1-12 segundos). Otra limitación es que para el registro de la señal captada en medios convencionales (grabadoras analógicas o digitales) requieren de su transformación inversa de digital a analógica a una velocidad de reproducción menor, por lo que la reproducción requiere más tiempo que la detección: usualmente la señal se expande por un factor de 10, por lo que hace falta 10 veces más tiempo para grabar la señal detectada reproducida a una menor velocidad. Lo anterior conlleva a que el monitoreo de la actividad ultrasónica, en estos sistemas de expansión del tiempo, no puede ser continuo, sino que ocurre en períodos cortos, generalmente entre 1 y 3 segundos, separados por periodos de grabación 10 veces más largos, durante los cuales no puede adquirirse nueva señal (Parsons et al., 2000). Esto significa que aproximadamente el 10% del tiempo de monitoreo en campo proporciona datos utilizables, lo cual representa una limitación importante para el estudio de los murciélagos insectívoros que cazan presas aéreas, que suelen tener períodos de actividad cortos (son normales períodos de actividad de menos de dos horas; por ejemplo, Fenton et al., 1998). Recientemente se han desarrollado sistemas que permiten la descarga directa de la señal muestreada a alta velocidad al disco duro de una computadora o a tarjetas de memoria de gran capacidad e intercambiables, sin necesidad de reproducir la señal de forma analógica, con lo que se ha solucionado el problema de la limitación temporal del muestreo. Estos sistemas ya no deben recibir el nombre de expansión del tiempo, puesto que no realizan esta parte del proceso. Los sistemas de muestreo digital de la señal, con expansión de tiempo o con descarga de datos a una tarjeta de memoria o a una computadora son los más apropiados para los trabajos de descripción de los sonidos de ecolocación. Por otro lado, los trabajos de monitoreo pueden optimizar el esfuerzo de muestreo y las posibilidades de determinación de la especie emisora empleando una combinación de los sistemas de división de frecuencias y de expansión del tiempo, que se pueden registrar simultáneamente en canales separados con una grabadora estereofónica, o bien empleando los más recientes métodos de grabación directa de las muestras 2

14 digitales obtenidas con un convertidor analógico digital a una computadora (A. Guillén, com. pers.). Para el presente estudio de caracterización de los sonidos de ecolocación, se emplearon grabaciones efectuadas con el sistema de expansión de tiempo o mediante el muestreo de alta velocidad dirigido al disco duro de una computadora portátil. 2.2 Características generales de los sonidos de ecolocación De acuerdo con los numerosos estudios que se han realizado hasta el momento, se observa que los pulsos de ecolocación tienen una estructura simple y estereotipada, con patrones de cambio de frecuencia y de tiempo bien definidos. Esto es, lo que se esperaba, dada su función de portadores de información sobre las presas y los objetos del ambiente (Schnitzler y Kalko, 1998; Barclay, 1999; Schnitzler y Kalko, 2001). De manera general, los pulsos se componen de dos tipos de elementos, los de frecuencia modulada (FM), que son aquellos en los que la frecuencia cambia con respecto al tiempo, y los de frecuencia constante (FC), que como su nombre lo dice, la frecuencia se mantiene invariable con respecto al tiempo. La mayoría de los pulsos de ecolocación se pueden clasificar dentro de uno de los siguientes tipos (Ej. Neuweiler 1989): Pulsos de frecuencia modulada de forma lineal (Pulsos FLM) y descendiente respecto al tiempo de principio a fin, cuyos espectrogramas son rectilíneos (Figura 1a). Pulsos con el período modulado de forma lineal (Pulsos PLM) y ascendente con respecto al tiempo, cuyos espectrogramas son curvilíneos, descendientes de principio a fin, tendiendo de forma asintótica a una frecuencia final (Figura 1b y 1c). La velocidad de modulación y el ancho de banda es muy variable entre las especies que usan este tipo de pulsos, existiendo un continuo desde pulsos de larga duración, banda estrecha y tasa de modulación baja (Figura 1b), hasta pulsos muy cortos, de banda muy ancha y tasa de modulación alta (Figura 1c). 2

15 Pulsos con un corto segmento de frecuencia constante o ligeramente modulada (pulsos FC corta/fm), flanqueado por segmentos finales y a veces también iniciales de FLM o PLM (Figura 1d, 1e y 1f). Pulsos con un largo segmento de frecuencia constante (pulsos FC larga/fm), flanqueado por segmentos finales y a veces también iniciales de FLM o PLM (Figura 1g). F R E C U E N C I A d Saccopteryx g e Noctilio Pteronotus parnellii c b a Vespertilionidae y Molossidae P. davyi P. personatus f TIEMPO Figura 1. Ejemplos de espectrogramas de pulsos emitidos por distintas especies, mostrando la diversidad de estructuras. 2

16 Estas diferencias estructurales están relacionadas con las diversas necesidades sensoriales asociadas al tipo de forrajeo y con el origen filogenético de los distintos grupos de quirópteros. Por ejemplo, los murciélagos que buscan presas sobre sustratos generalmente emiten pulsos FLM, mientras que los que buscan presas en el aire emplean pulsos PLM. Los murciélagos que emiten pulsos FC Corta/FM suelen cazar presas voladoras muy cerca de la vegetación o de un sustrato, y aquellos que emiten pulsos FC Larga/FM cazan presas voladoras en el interior de la vegetación (Neuweiler 1989; Altringham 1996; Schnitzler y Kalko 2001). Los elementos FC son apropiados para la detección a larga distancia y, los elementos FM dan mejor resolución en la estimación de las distancias, pero su penetración en la atmósfera es mucho menor (Kalko y Schnitzler 1998; Schnitzler y Kalko 2001). 2.3 Variación en la estructura de los pulsos durante el comportamiento de forrajeo Cuando ocurre la actividad de forrajeo de los murciélagos insectívoros aéreos se observan cambios en la estructura de la señal, asociados con la ubicación espacial del murciélago con respecto a la presa y a los objetos del fondo. Durante la llamada fase de búsqueda (Griffin, 1958), varias especies de las familias Molossidae, Emballonuridae y Vespertilionidae, emiten pulsos PLM de estructura uniforme, generalmente de banda estrecha y larga duración, a una tasa de repetición constante, en especial si están volando lejos de la vegetación u otros obstáculos (Schnitzler y Kalko 2001, Schnitzler et al., 2003) (Figura 1c). En cuanto detecta una presa, el murciélago empieza a cambiar la estructura de los pulsos de forma progresiva, reduciendo el segmento constante, y extendiendo el recorrido de frecuencias de la sección inicial más modulada (Figura 1b), al mismo tiempo que aumenta la tasa de emisión de pulsos, en lo que recibe el nombre de fase de aproximación. Finalmente, cuando el murciélago está muy cerca de la presa y con la información suficiente para clasificarla, pasa a emitir pulsos FLM (Figura 1a), a una tasa aun más rápida, que finaliza en la captura de la presa en lo que se denomina fase terminal o de captura (Neuweiler, 2000). 2

17 Las secuencias de captura son episodios cortos, generalmente menores a 1 segundo de duración (Neuweiler, 2000), con lo cual, las grabaciones de campo que las incluyen contienen un conjunto de pulsos que cubren ese espectro. Esta variación en la estructura de los pulsos durante la fase de captura de presas no es útil en la identificación de las especies emisoras. Además, la estructura de los pulsos durante las fases de aproximación y captura converge hacia formas similares entre especies, por lo que sólo los pulsos de la fase de búsqueda permiten una discriminación interespecífica (Jones et al., 2000). Además de esta variación a lo largo de las secuencias de captura, los murciélagos que emiten pulsos PLM, también muestran cambios en la estructura de las señales en función de la distancia a la que vuelan de la vegetación u otros obstáculos. Los murciélagos que vuelan cerca de obstáculos necesitan ubicarlos para no chocar con ellos, así como evitar la superposición de las emisiones con sus ecos y de los ecos de las presas voladoras con los de los objetos inmóviles del fondo. Por ello los pulsos contienen elementos FM más prominentes y elementos FC más reducidos cuanto más cerca vuelan los murciélagos de los obstáculos del fondo. Esta variación forma parte del espectro de tipos de pulsos utilizados por la especie, y de forma ideal debería incluirse en la descripción del comportamiento ecolocador de una especie. Sin embargo, en general las distintas especies forrajean típicamente en una parte discreta de todo el espectro de situaciones espaciales posibles (es decir, a una cierta distancia de la vegetación y el suelo, por ejemplo), en parte debido a las restricciones impuestas por la ecomorfología de las alas, lo cual acota el rango de variación de las señales de ecolocación (Kalko y Schnitzler, 1993; Schnitzler y Kalko, 1998; Siemers et al., 2001). Las especies que emiten pulsos FLM o FC/FM, también muestran cambios, los cuales generalmente se limitan a la aceleración de la tasa de emisión de pulsos en las primeras y a una disminución de la duración del elemento FC en las segundas, mientras que la forma de la estructura y el recorrido en frecuencia se mantienen relativamente constantes (Kalko y Schnitzler, 1998). 2

18 2.4 Caracterización y discriminación de los sonidos de ecolocación Entre los primeros trabajos de reconocimiento y descripción se encuentran los realizados por Ahlén (1981) sobre los murciélagos de Escandinavia, y por Fenton y colaboradores en varias regiones de Norteamérica (Fenton y Bell, 1981; Fenton et al., 1983); África (Fenton y Bell, 1981), y Australia (Fenton, 1982). Barclay (1983) hizo una descripción de los pulsos de ecolocación de algunas especies de embalonúridos de Panamá. Jones y Corben (1993) describieron los pulsos de ecolocación de 6 especies de murciélagos insectívoros aéreos del estado Australiano de Queensland. Woodside y Taylor (1985) describieron los pulsos de otras 14 especies de Nueva Gales del Sur. Ahlén (1990) publicó una guía de identificación en campo de las especies de insectívoros aéreos europeos por medio de los ultrasonidos. O'Farrell et al., (1999) y O'Farrell y Miller (1997) proporcionaron la descripción de los sonidos de ecolocación de diversas especies de Norte y Mesoamérica. Todos los trabajos arriba citados se limitan a una descripción cualitativa o cuantitativa de los sonidos de ecolocación de las distintas especies, pero no proporcionan un método formal para discriminar entre especies, ni aportan una valoración de la probabilidad de identificación correcta de las especies emisoras de los pulsos. Otros trabajos han aplicado métodos estadísticos para elaborar criterios de discriminación, identificar los parámetros con poder discriminante y valorar el grado de determinaciones correctas. Zingg (1990) por ejemplo aplicó un análisis discriminante para construir criterios de determinación entre las especies de murciélagos insectívoros aéreos de Suiza. Herr et al., (1997) utilizaron un sistema de clasificación con base en árboles de decisión para discriminar los sonidos de varias especies de murciélagos de Australia. Krusic y Neefus (1996) y Lance et al., (1996) aplicaron técnicas de análisis discriminante en el caso de especies canadienses, y Vaughan et al., (1997) hicieron lo propio con las especies británicas. Recientemente, Parsons y Jones (2000) emplearon análisis discriminantes y redes neurales para clasificar los sonidos de ecolocación de 14 especies británicas de murciélagos insectívoros, y finalmente Russo y Jones (2002) aplicaron análisis discriminantes para clasificar los pulsos de las especies italianas. Estas investigaciones han demostrado una capacidad similar de los análisis discriminantes y de las redes neurales para 2

19 construir criterios efectivos de discriminación entre especies. Los porcentajes de clasificación correcta, que obtuvieron en los trabajos mencionados, varían entre 42 y 99%, dependiendo de la especie y el estudio. En general estos estudios concluyen que hay grupos de especies con diferentes probabilidades de determinación. Existen especies con pulsos de estructura muy particular, diagnósticos de la especie, los cuales permiten la determinación segura de la especie emisora después de visualizar los espectrogramas. Generalmente corresponden a especies que cazan insectos voladores cerca o en el interior de la vegetación, como por ejemplo los mormópidos, del género Pteronotus, los noctiliónidos y los embalonúridos de los géneros Saccopteryx y Peropteryx (O Farrel et al., 1999, Rydell et al., 2002). Otras especies, como las que emplean señales PLM y cazan insectos voladores en áreas relativamente abiertas, emiten pulsos cuyas características generales como las que determinan la forma del sonograma pueden ser muy parecidas o superponerse con los de otras especies, generalmente las filogenéticamente cercanas o las de tamaño y comportamiento de forrajeo parecido (Ahlén y Baagøe, 2000, Fenton y Bogdanowicz, 2002). Para evaluar las posibilidades de discriminación entre las señales de estas especies y, en su caso, determinar los parámetros diagnósticos se requiere un análisis cuantitativo. En este caso se encuentran por ejemplo la mayoría de los vespertiliónidos y molósidos y algunos embalonúridos de vuelo alto, como los de los géneros Diclidurus y Peropteryx (A. Guillén, com. pers.). Las especies que emiten pulsos FLM y forrajean sobre sustratos o entre la vegetación, emiten sonidos con estructura casi invariable, cuyas características coinciden entre especies y en muchos casos ni siquiera son separables a nivel cuantitativo. En la mayoría de estos casos los sonidos son además de poca intensidad y sólo detectables a muy corta distancia (Fenton y Bell, 1981). Por ello la detección ultrasónica no resulta de utilidad para trabajar con estas especies. Los miembros de la familia Phyllostomidae, así como los natálidos y algunos vespertiliónidos que cazan sobre sustratos se encuentran en esta categoría 2

20 2.5 Estudios de los sonidos de ecolocación de especies mexicanas Las características de los sonidos de ecolocación de las especies de quirópteros mexicanas han sido estudiadas escasamente. Rydell et al., (2002) hicieron un catálogo de los sonidos de ecolocación de 10 especies de la Península de Yucatán. Otros estudios ofrecen información sobre las características de los sonidos de algunas especies registradas en territorio mexicano. Audet et al., (1993) analizan los pulsos de ecolocación de Rhogeessa aeneus en Yucatán. Fenton et al., (1998) describen los pulsos de ecolocación emitidos por Molossus ater también en Yucatán. Ibáñez et al., (2001) describen los ultrasonidos de Pteronotus gymnonotus de una localidad de Tabasco. Ibáñez et al., (2002) hacen lo mismo con Balantiopteryx io y Balantiopteryx plicata. Algunas investigaciones sobre los pulsos emitidos por quirópteros de Estados Unidos, Canadá y algunos países mesoamericanos, incluyen especies presentes en México y particularmente en Morelos (Fenton y Bell, 1981; Fenton et al., 1983; O'Farrell y Miller, 1997; O'Farrell et al., 1999). Sin embargo, dado que existen variaciones geográficas en las características de los sonidos en algunas especies (Thomas et al., 1987), se debe tener precaución al emplear tales descripciones para identificar especies en otras áreas de la República Mexicana. 2.6 Quiropterofauna del estado de Morelos De acuerdo con los registros bibliográficos en el estado de Morelos se encuentran 53 especies de murciélagos (Hall, 1981; Sánchez et al., 1993, Sánchez y Romero, 1995; Alvarez-Castañeda, 1996; Guerrero-Enríquez et al., 1996), pertenecientes a las familias Emballonuridae, Mormoopidae, Phyllostomidae, Vespertilionidae y Molossidae (Cuadro 1). Estas especies representan el 26% de las 137 registradas en la República Mexicana (Ramírez-Pulido et al., 2005). De las especies presentes en Morelos, 33 se consideran de hábitos insectívoros aéreos. Cinco de estas 33 especies: un embalonúrido (Balantiopteryx plicata) y cuatro mormópidos (Mormoops megalophylla, Pteronotus parnellii, P. davyi y P. personatus) utilizan sonidos de ecolocación característicos, fácilmente identificables tras el examen visual de los espectrogramas (O'Farrell y Miller, 1997). 2

21 Cuadro 1. Quiropterofauna registrada en el Estado de Morelos. (*) Insectívoros aéreos objetivo de este trabajo; (!) especies con pulsos son identificables en el estado de Morelos mediante la observación visual de los espectrogramas; ( ) especies con pulsos FLM, de poca intensidad, cuya discriminación acústica es muy difícil y que no son objetivo de este estudio. (+) Especies de nuevo registro para el estado cuyos datos no han sido publicados (A. Guillén, com. pers.). La nomenclatura de las especies es de acuerdo a Ramírez-Pulido et al., Familia Especie Emballonuridae Balantiopteryx plicata! Mormoopidae Mormoops megalophylla! Pteronotus davyi! Pteronotus parnellii! Pteronotus personatus! Phyllostomidae Macrotus waterhousii Micronycteris megalotis Anoura geofroyii Choeronycteris mexicana Musonycterys harrisoni Glossophaga leachii Glossophaga morenoi Glosssophaga soricina Leptonycteris yerbabuenae Leptonycteris nivalis Sturnira lilium Sturnira ludovici Chiroderma salvini Artibeus hirsutus Artibeus intermedius Artibeus jamaicensis Dermanura azteca 2

22 Familia Especie Dermanura tolteca Desmodus rotundus Natalidae Natalus stramineus Vespertilionidae Myotis californicus* Myotis thysanodes* Myotis velifer* Myotis volans* Myotis yumanensis* Myotis fortidens*+ Pipistrellus hesperus* Eptesicus furinalis* Eptesicus fuscus* Lasiurus blossevillii* Lasiurus cinereus* Lasiurus intermedius*+ Lasiurus xanthinus* Rhogeessa alleni* Rogheessa gracilis* Rhogeessa parvula* Corynorhinus mexicanus* Corynorhinus townsendii* Molossidae Eumops glaucinus* Eumops perotis* Eumops underwoodi* Molossus ater* Molossus sinaloae* Tadarida brasiliensis* Nyctinomops femorosaccus* Nyctinomops laticaudatus* Nyctinomops macrotis*+ 2

23 3. OBJETIVOS En este trabajo nos propusimos describir las características de los pulsos de ecolocación emitidos por los murciélagos insectívoros aéreos del estado de Morelos, que no emiten señales identificables visualmente durante el comportamiento de búsqueda de presas, como un paso previo a la aplicación de los métodos de detección ultrasónica en estudios de campo. Para ello se evaluaron las probabilidades de clasificación de las distintas especies con base en las características de los ultrasonidos que emiten. Los resultados de este estudio facilitarán el uso de métodos basados en la detección ultrasónica, los cuales podrán emplearse en la elaboración de inventarios y en el monitoreo de quirópteros de las poblaciones de quirópteros insectívoros aéreos. Los objetivos específicos del trabajo fueron: Elaborar un catálogo de grabaciones de los ultrasonidos emitidos durante la fase de búsqueda, de las especies de murciélagos de las familias Vespertilionidae y Molossidae, que son las especies insectívoras aéreas presentes en el Estado de Morelos. Aplicar un análisis de discriminación entre las especies con base en las características de los sonidos de ecolocación y analizar la utilidad de los distintos parámetros descriptores en este análisis. Hacer una descripción de los ultrasonidos emitidos por dichas especies. 2

24 4. ÁREA DE ESTUDIO El Estado de Morelos se encuentra en la zona Centro Sur de la República Mexicana, y limita al Norte con el Distrito Federal y el Estado de México, al Este con el estado de Puebla, al oeste con los estados de México y Guerrero, y al sur con el estado de Guerrero, y parte de Puebla. Se localiza entre los y de Latitud Norte y y de longitud Oeste (Figura 2). Cuenta con una superficie de 4,958.2 km2 que representan el 0.25% de la superficie territorial del país. 4.1 Orografía El sistema orográfico del Estado de Morelos se compone de serranías que se desprenden del Ajusco y el Popocatépetl al norte del estado, para combinarse con las planicies del centro-sur y el sur-poniente de Morelos. Hacia el norte, se aprecia un importante nudo de montañas, que se alinean siguiendo la parte del Eje Neovolcánico y que corresponde a la subprovincia fisiográfica de Lagos y Volcanes de Anáhuac, abarcando el 45% del territorio morelense; hacia el poniente del estado el fenómeno orográfico se manifiesta con más discreción, en la subprovincia fisiográfica denominada Sierras y Valles Guerrerenses, que ocupa el 43% de Morelos; la tercera subprovincia fisiográfica se denomina Sur de Puebla y pertenece a la provincia del Eje Neovolcánico, se extiende por el 11% del estado. Las altitudes de la parte morelense de la cordillera neovolcánica oscilan entre los 5500 msnm en el caso del volcán Popocatépetl en el extremo nor-oriente del estado, pasa por los 3280 de Tres Cumbres y el volcán Ololica al centro-norte, los 3180 msnm del cerro Tesoyo, en el extremo nor-poniente, para promediar alturas superiores a los 2000 msnm en la zona que es identificada como Altos de Morelos. Hacia el sur-oriente se aprecia una vasta región que presenta elevaciones a los 1710 msnm como el caso del cerro de Tecuancoalco o El Gallo a los Con elevaciones como los cerros de Colotepec (1440 msnm), La Víbora (1430 msnm), El Potrero de los Burros (1920), Jojutla (mil 550), La Piaña (mil 240) y Santa María (con 1520 msnm), al centro sur del estado se ubica la subprovincia fisiográfica denominada Sur de Puebla y pertenece, al igual que la de Lagunas y Volcanes de Anáhuac, a la provincia del Eje Neovolcánico. Por último, se encuentran las planicies del centro-sur, cuyas cumbres se ubican 2

25 entre los 900 y los 1200 msnm, como en el caso de Plan de Amilpas, municipio de Tlaltizapán, El Higuerón, en Jojutla, y Michapa en Puente de Ixtla (Plan Estatal de Desarrollo, 2001). 4.2 Hidrología Los sistemas hídricos los conforman las cuencas de los ríos Amacuzac y Atoyac, que forman parte de la región hidrológica del Río Balsas. La primera cuenca comprende el 87% del territorio estatal, nace con los escurrimientos del Nevado de Toluca y surge en Morelos al sur-poniente, en la localidad de Apancingo. A partir de allí, recibe la contribución de las subcuencas intermedias Bajo Amacuzac, Cuautla, Yautepec, Apatlaco, Tembembe y Alto Amacuzac. La cuenca del Atoyac influye en el restante 13% de Morelos, inicia en el drene de la cara sur-este del Popocatépetl con el nombre de río Hondo recorriendo 29 km del territorio de Morelos, donde el afluente más representativo lo constituye la barranca de Amatzinac, ya que el mayor aprovechamiento de la cuenca se produce en el estado de Puebla (Plan Estatal de Desarrollo, 2001). 4.3 Clima El Estado de Morelos es caracterizado por tres tipos de clima: 1) Cálido subhúmedo con lluvias en verano, el cual abarca casi el 68% del territorio estatal, en la zona centro-sur. Se caracteriza por una precipitación que fluctúa entre 800 y 1000 mm anuales, con las precipitaciones más abundantes en septiembre y las mínimas en febrero, marzo y diciembre; con una temperatura media entre los 26 y 27 C. 2) Semicálido subhúmedo con lluvias en verano, que abarca el 19% del territorio estatal, constituido por laderas bajas del Sistema Volcánico Transversal. Se caracteriza por una temperatura media anual entre 18 y 22 C y una precipitación anual mayor a los 1000 mm. 3) Templado subhúmedo con lluvias en verano, que está presente en las laderas medias del Sistema Volcánico Transversal, y abarca el 12% del territorio. Este tipo de clima se caracteriza por tener una temperatura media anual entre 12 y 18 C y por presentar lluvias en verano mayores a 800 mm anuales. En las partes altas del estado, representados por pequeños porcentajes del territorio se cuenta con tres climas más: una pequeña zona en la parte nor-oriente con clima semifrío húmedo con abundantes lluvias en verano (con el 2.5% del territorio morelense) y, semifrío subhúmedo con lluvias en verano (1%) y frío (0.05%) (García, 1973, Alvarez-Castañeda, 1996). 2

26 4.4 Vegetación La gran diversidad de condiciones ambientales y de altitudes que se dan en Morelos, así como sus relaciones con las provincias florísticas circundantes, que pertenecen a dos regiones fisiográficas distintas, le confieren al estado una gran riqueza florística y de tipos de vegetación, que conforman un catálogo total de 3345 especies de plantas (Bonilla-Barbosa y Villaseñor, 2003). De acuerdo a la clasificación de Rzedowski (1978), se reconocen siete tipos de vegetación en el estado, con algunas variantes causadas por factores geológicos, edáficos y climáticos. El bosque de oyamel se localiza entre los 2800 y 3400 msnm, en las laderas de montañas y cerros del norte. El bosque de pino en zonas montañosas con altitudes de 1400 a 1700 msnm. El bosque de pino-encino entre los 1800 y 2400 msnm, en el declive meridional de las sierras del norte del estado. El bosque caducifolio espinoso de Prosopis que se localiza entre los 1000 y 1500 msnm al Sureste del estado. La selva baja subperennifolia espinosa, localizada entre los 1200 y 1400 msnm. La selva mediana subcaducifolia que se localiza entre los 800 y 1200 msnm sobre los planos aluviales de los márgenes y los afluentes del río Amacuzac. La selva baja caducifolia, que es el tipo de vegetación más extendido en la entidad y se distribuye en tres regiones, una en el norte junto con el bosque de pino-encino, otra al oeste y otra en el centro-sur del estado (Castro-Franco y Bustos, 2003). 2

27 Figura 2. Ubicación del estado de Morelos. 2

28 5. MATERIALES Y MÉTODOS 5.1 Capturas La captura de los individuos se realizó mediante el uso de redes de niebla, de 2, 6 y 12 m de largo, las cuales fueron colocadas de forma transversal sobre los cuerpos de agua, entre la vegetación y en las entradas de algunos refugios cavernícolas que albergaban colonias con poco número de individuos. En algunos casos se capturaron ejemplares con trampas de arpa colocadas en la entrada de cuevas y minas, o con redes de mano en el interior de dichos refugios. Para cada individuo capturado se registraron la masa corporal (medida en gramos con un dinamómetro Pesola) y la longitud del antebrazo (medida en milímetros con un vernier), así como el sexo, la edad (joven de menos de tres meses, o individuo completamente desarrollado, con base en el grado de osificación de las epífisis de las falanges de la mano; Anthony, 1988) y la condición reproductiva (posición de los testículos en el escroto o abdominales para machos, y gestación, lactancia o inactividad para hembras). Para la identificación de los ejemplares se emplearon las claves taxonómicas y descripciones que aparecen en los trabajos de Hall (1981), Sánchez y Romero (1995), Medellín et al., (1997), Reid (1997). En los casos en que existió duda en la identificación en campo, se preservó un individuo en alcohol al 70% para corroborar su identidad con ejemplares de museo. Los especimenes preservados fueron depositados en las colecciones mastozoológicas del Centro de Educación Ambiental e Investigación de la Sierra de Huautla (CEAMISH), de la Universidad Autónoma del Estado de Morelos (CEAMISH-UAEM, Cuernavaca, Morelos) o del Instituto de Ecología, A. C. (Xalapa, Veracruz). En el caso de algunas especies de difícil captura, como Nyctinomops macrotis y Corynorhinus townsendii, se capturaron y grabaron individuos en localidades del estado limítrofe de Guerrero, donde su presencia era conocida por registros bibliográficos. 2

29 5.2 Grabaciones de los sonidos de ecolocación: Para detectar y transformar los sonidos ultrasónicos a frecuencias audibles para el oído humano, se emplearon detectores ultrasónicos modelo D-980 (Pettersson Elektronik AB), operando con el sistema heterodino y de expansión del tiempo. La salida del detector se grabó en cintas metálicas (Metal tipo IV, marca Sony o Maxwell, que presentan mejor relación señal-ruido) con grabadoras analógicas de dos canales (Sony WM-D6C ó TCD-D5). Las grabaciones fueron hechas de 3 formas distintas: 1. En sitios abiertos. Después de identificar hasta nivel de especie a los ejemplares capturados, fueron liberados en un área con una configuración espacial (cañada o vegetación cerrada), que les permitiera el desarrollo del vuelo en las condiciones habituales de forrajeo, según el conocimiento que se tuviera de la especie. Por ejemplo, los molósidos que vuelan habitualmente a gran altura fueron liberados en valles relativamente cerrados, de tal manera que desarrollaran vuelos en círculos por encima del observador, antes de alejarse. Los vespertiliónidos, que forrajean cerca de la vegetación, se liberaron en claros pequeños o frente a bordes de bosque o setos de vegetación, para que el murciélago volara paralelo a ellos, en dirección al observador con la grabación, mientras desarrollaban su comportamiento de vuelo y ecolocación habitual. 2. En espacios cerrados. Los vespertiliónidos pequeños, Myotis yumanensis, M. californicus, Pipistrellus hesperus, Rhogeessa gracilis y R. parvula, se grabaron en primera instancia en lugares cerrados como invernaderos o habitaciones vacías y espaciosas, con las dimensiones necesarias para permitirles volar lejos de las paredes, el suelo y el techo, y así poder obtener secuencias de pulsos lo más parecidas a las emitidos durante su comportamiento de forrajeo. 3. Amarrados. En el caso particular de Lasiurus intermedius, del cual se capturó un ejemplar, que constituía nuevo registro para el estado, y que es una especie que forrajea en espacios abiertos, se utilizó el método de zip line (Szewczak, 2000) que consiste en amarrar un hilo delgado de nylon de aproximadamente 15 m de longitud para sujetarlo de 2

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