A. Ortega-Álvaro*, J. Gibert-Rahola** y J. A. Micó*** S U M M A RY R E S U M E N

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1 1 6 6 R E V I S I Ó N R e v. Soc. Esp. Dolor 7: , 2000 Farmacología de la analgesia inducida por el trasplante de médula suprarrenal en el espacio subaracnoideo lumbar de la rata. Fundamentos y aproximación clínica A. Ortega-Álvaro*, J. Gibert-Rahola** y J. A. Micó*** Ortega A, Gibert-Rahola J, Micó JA. P h a rmacology of the analgesia induced by the transplantation of su - p r a r enal medulla to the lumbar subarachnoid space in rats. Foundations and clinical appr o a c h. Rev Soc Esp Dolor 2000; 7: A d renal medullary transplant into spinal subarachnoid space in the rat is a promising therapeutic tool in pain t reatment. Transplant acts through opioid peptides and catecholamines released by chromaffin cells into cereb rospinal fluid. There f o re, neuroactive substances re a c h opioid- and adre n e rg i c - receptors located in spinal cord dorsal horn. In many cases, analgesic effect observed in acute pain tests in rats was obtained following subcutaneous nicotine injection estimulated-release. In animal models of chronic pain, nicotine was not necessary. Tr a n s- plant induced-analgesia was antagonized by naloxone and phentolamine. In our laboratory, we have enhanced transplant induced-analgesia by one enkephalin catabolism inhibitor and amitriptyline treatment. A few clinic studies have been carried out to alleviate pain in term i n a l cancer patients. Some good results have been obtained both pain relief and complementary opiate-therapy re d u c- tion Sociedad Española del Dolor. Published by Arán Ediciones, S.A. Key wor d s : A m i t r i p t y l i n e. Transplant. Adrenal medulla. Analgesia. S U M M A RY Financiado con fondos procedentes de CICYTSAF y Plan Andaluz de Investigación. *Becario de Investigación **Catedrático de Farmacología ***Profesor titular de Farmacología Unidad de Neuropsicofarmacología. Departamento de Neurociencias. Facultad de Medicina. Universidad de Cádiz. Recibido: Aceptado: R E S U M E N El trasplante de tejido de médula suprarrenal en el espacio subaracnoideo lumbar de la rata es una pro m e t e- dora herramienta terapéutica para el tratamiento del dol o r. El funcionamiento del trasplante se basa en la liberación de péptidos opioides y catecolaminas por parte de las células cromafines en el líquido cefalorraquídeo espinal. Desde ahí estas sustancias pueden ejercer su acción sobre los re c e p t o res opioides y adre n é rgicos existentes en el asta dorsal de la médula espinal. En algunos casos, el efecto analgésico observado en los tests algesiométricos agudos en la rata ha sido facilitado mediante la estimulación de la liberación de las sustancias neuroactivas con nicotina, mientras que en modelos experimentales de dolor crónico no es necesaria. Este efecto analgésico ha sido antagonizado por naloxona y por fentolamina. En nuestro laboratorio hemos mejorado el efecto analgésico con el tratamiento con amitriptilina y con un inhibidor de la degradación de los péptidos opioides endógenos. En clínica se han dado los primeros pasos para la utilización de esta técnica en pacientes con dolor por cáncer terminal. En ellos se han conseguido resultados esperanzadores tanto en el alivio del dolor como en la reducción del tratamiento complementario con opiáceos Sociedad Española del Dolor. Publicado por Arán Ediciones, S.A. 5 0

2 FA R M A C O L O G Í A DE LA A N A L G E S I A I N D U C I D A POR EL TRASPLANTE DE MÉDULA S U P R A R R E N A L E N E L E S PACIO SUBARACNOIDEO LUMBAR DE LA R ATA. FUNDAMENTOS YAPROXIMACIÓN CLÍNICA Trasplante. Médula suprarrenal. Analge- Palabras clave: sia. Amitriptilina. Los trasplantes neurales representan un campo de trabajo en el que se ha despertado un creciente interés en los últimos años. Inicialmente fueron utilizados como una forma de estudiar el desarrollo y la regeneración neural. En la actualidad se han convertido en una prometedora herramienta terapéutica para el tratamiento de trastornos neurodegenerativos (1). En 1986, comienzan a realizarse estudios experimentales en animales sobre la utilización de los trasplantes neurales para aliviar el dolor. Así, se publican trabajos que demuestran que el trasplante de tejido de médula suprarrenal (2) y de células cromafines aisladas (3) induce efecto antinociceptivo en diferentes modelos animales de dolor agudo. Con prontitud, se comenzaron los ensayos en la clínica en pacientes de dolor crónico cuyo tratamiento no era satisfactorio aún con la combinación de diferentes medidas terapéuticas. Estos primeros estudios se realizaron en pacientes con cáncer en estadio terminal. Se intentaba aliviar el dolor trasplantando en células cromafines en el espacio subaracnoideo espinal. En ellos se obtuvieron resultados dispares (4,5), pero han servido de punto de partida para otros estudios que nos ayuden a valorar la aplicabilidad de esta técnica. 1. INTRODUCCIÓN Í N D I C E 2. D ATOS EXPERIMENTALES QUE A P O YA N L A UTILIZACIÓN DEL TRASPLANTE DE M É D U L A S U P R A R R E N A L EN EL E S PA C I O SUBARACNOIDEO LUMBAR PA R A MODIFICAR LA R E S P U E S TA C O M P O RTA M E N TA L EN DIFERENTES MODELOS ANIMALES DE DOLOR 2. D ATOS EXPERIMENTALES QUE A P O YAN LA UTILIZACIÓN DEL TRASPLANTE DE MÉDULA S U P R A R R E N A L EN EL E S PACIO SUBARAC- NOIDEO LUMBAR PA R A MODIFICAR LA R E S- P U E S TA C O M P O RTA M E N TA L EN DIFERENTES MODELOS ANIMALES DE DOLOR 3. CÓMO PODEMOS INFLUIR SOBRE EL E F E C TO ANALGÉSICO DEL T R A S P L A N T E? 4. R E S U LTADOS DE LOS PRIMEROS ESTUDIOS C L Í N I C O S 1. INTRODUCCIÓN La realización del trasplante en el espacio subaracnoideo lumbar se basa en varias circunstancias anatómicas. En primer lugar, hay que tener en cuenta que la capa superficial del asta posterior de la médula espinal es donde terminan las fibras aferentes primarias que conducen la información nociceptiva. También, es el lugar donde se realiza el primer relevo en la transmisión de la información nociceptiva y contiene, además, junto a interneuronas encefalinérgicas, una alta densidad de receptores opioides (6). Es por ello un punto donde es posible actuar con fármacos y conseguir analgesia. Esta analgesia no sólo ha sido probada mediante la administración de opiáceos por vía intratecal (7) sino también al administrar agonistas adrenérgicos por dicha vía (8). Como ventaja adicional, destacar que la administración de combinaciones de opiáceos y agonistas adrenérg i c o s produce una analgesia intensa, que permite reducir las dosis de ambos fármacos (8). Por su parte, la utilización de la médula suprarrenal se basa en que contiene las células cromafines. Éstas sintetizan, almacenan y liberan diversas sustancias neuroactivas, péptidos opioides y catecolaminas principalmente (9). Junto a ello, la capacidad de supervivencia de estas células cuando se trasplantan en tejido nervioso. Se ha conseguido supervivencia del tejido de médula suprarrenal durante largos perio d o s de tiempo tras su trasplante en el SNC (10, 11). Ta m- bién apoya su utilización el hecho de que la producción de encefalinas por las células cromafines aumenta tras la denervación de la médula suprarrenal (12). Otra ventaja es que fármacos comunes, como la nicotina, pueden modificar la tasa de liberación de las sustancias neuroactivas por parte de estas células ( 1 3 ). En base las premisas anteriores, el principal objetivo que se persigue con el trasplante de tejido de médula suprarrenal es el aprovechamiento de la liberación de sustancias neuroactivas por parte de las células cromafines cuando son trasplantadas en las 5 1

3 1 6 8 A. ORT E G A -Á LVA R O E T A L. R e v. Soc. Esp. del Dolor, Vol. 7, N.º 3, Abril 2000 regiones moduladoras del dolor del SNC. Aunque en el orden cuantitativo las células cromafines liberan cantidades muy pequeñas de dichas sustancias (14), es de esperar que se produzca un efecto analgésico ya que se ha demostrado que la administración intratecal de péptidos opioides y catecolaminas induce un potente efecto analgésico utilizando unas dosis muy pequeñas de dichas sustancias (8). De la misma forma, se ha demostrado que sólo es necesaria y suficiente una pequeña cantidad de tejido de médula suprarrenal para conseguir una analgesia sostenida ( 1 5 ). De las diversas sustancias neuroactivas que sintetizan y liberan las células cromafines, las más estudiadas en relación con el efecto analgésico que induce el trasplante son los péptidos opioides y las catecolaminas. Entre los primeros se han estudiado los niveles de met-encefalina y de beta-endorfina. Así, el trasplante produce una liberación basal que aumenta los niveles de met-encefalina casi al doble de los valores normales en LCR (16). Sin embarg o, las células cromafines, a pesar de poseer gran cantidad del precursor de la beta-endorfina, proopiomelanocortina, tras su trasplante en el espacio subaracnoideo lumbar, no producen un aumento significativo de los niveles de beta-endorfina en LCR espinal (17). En cuanto a las catecolaminas, los niveles basales de liberación de adrenalina (A) y noradrenalina (NA) en LCR espinal de ratas con trasplante de médula suprarrenal están significativamente aumentados. La primera, que difícilmente es detectable en LCR de animales controles, está aumentada unas 100 veces, mientras que los niveles basales de la segunda se multiplican por tres (18). La proporción entre A : N A es aproximadamente 4:1, siendo similar a la encontrada en la médula suprarrenal in situ (19). Los niveles de dopamina no se incrementan (18). Aunque todos estos hechos están a favor de la producción de un efecto analgésico, es necesario comprobarlo y para ello se han utilizado diferentes modelos experimentales de dolor (Tabla I). En algunos trabajos, los resultados obtenidos en los tests algesiométricos agudos no han puesto de manifiesto el efecto que el trasplante per se ha mostrado en modelos de dolor crónico. En la mayoría de esos casos se ha necesitado la utilización de sustancias que aumenten la liberación de sustancias neuroactivas por parte del trasplante para poner de manifiesto dicha analges i a. Así en modelos de dolor agudo, Sagen y cols. (2) no encuentran modificación del umbral nociceptivo en diferentes tests algesiométricos (test de retirada de la cola, test de la placa caliente y test de presión de la pata) tras el trasplante de tejido de médula suprarrenal, procedente de rata donante, en el espacio subaracnoideo lumbar de la rata. Sin embargo, ponen de manifiesto la analgesia tras la estimulación de las TA B L A I. E F E C TO ANALGÉSICO DEL TRASPLANTE DE MÉDULA S U P R A R R E N A L EN EL E S PACIO SUBA- RACNOIDEO LUMBAR DE LA R ATA EN DIFERENTES MODELOS DE DOLOR EXPERIMENTA L Dolor agudo Efecto trasplante R e f e re n c i a s Retirada de la cola Analgesia (tras estimulación con nicotina) Sagen (2); Sagen (3) A n a l g e s i a Ortega-Álvaro (21,22) Placa caliente Analgesia (tras estimulación con nicotina) Sagen (2); Sagen (3) Presión de la pata Analgesia (tras estimulación con nicotina) Sagen (2); Sagen (3) no reduce hiperalgesia en rata artrítica Ruz-Franzi (20) Estimulación eléctrica de la cola A n a l g e s i a González-Darder (17); Ruz-Franzi (20) Dolor crónico Artritis inducida Mejora evolución ponderal, mejora estado general Sagen (23) Test de la formalina Analgesia ambas fases (reduce contracciones y Siegan (25) s a c u d i d a s ) Analgesia 1ª fase (reduce tiempo que se lame la Ortega-Álvaro (26) pata inyectada) D e s a f e r e n c i a c i ó n Retrasa inicio autotomía González-Darder (17, 30) Reduce severidad autotomía González-Darder (17, 30); Ginzburg (29) Ligaduras nervio ciático Reduce hiperalgesia y alodinia térmicas Hama (27) Reduce alodinia mecánica Décosterd (28) 5 2

4 FA R M A C O L O G Í A DE LA A N A L G E S I A I N D U C I D A POR EL TRASPLANTE DE MÉDULA S U P R A R R E N A L E N E L E S PACIO SUBARACNOIDEO LUMBAR DE LA R ATA. FUNDAMENTOS YAPROXIMACIÓN CLÍNICA células cromafines con nicotina. Tras la inyección de nicotina (0,1 mg.kg - 1 sc) obtienen un efecto analgésico potente que varía en su curso temporal según el test utilizado, siendo de mayor duración (2-20 min) en el test de retirada de la cola. Encuentran resultados similares al trasplantar células cromafines bovinas aisladas (3). Otros autores han encontrado un efecto analgésico transitorio en el test de estimulación eléctrica de la cola durante la primera semana tras la realización del trasplante de médula suprarrenal en el espacio subaracnoideo lumbar, sin la necesidad de estimular la liberación de sustancias neuroactivas (17, 20). En nuestros trabajos hemos encontrado efecto analgésico en el test de retirada de la cola desde los 4 días tras el trasplante (21), manteniéndose hasta los 28 (21) (Tabla II) y 56 días (22). En ellos hemos utilizado tejido de médula suprarrenal del propio animal y no hemos necesitado administrar fármacos que estimulen la liberación de sustancias neuroactivas por parte de las células cromafines. TA B L A I I. L AT E N C I A DE RETIRADA DE LA C O L A (S) EN RATAS SHAM O T R A S P L A N TADAS Y T R A- TADAS CRÓNICAMENTE CON SALINO O A M I- T R I P T I L I N A ( 2 1 ) Grupo experimental Basal Día 4 Día 28 Sham + Salino 3,00±0,67 4,49±2,08 3,31±0,89 Sham + Amitriptilina 3,27±0,51 4,02±0,90 3,89±0,96 Trasplante + Salino 3,57±0,51 7,61±1,87* 5,17±1,92* Trasplante + Amitriptilina 2,88±0,59 8,98±0,97* a 6,87±1,53* ab Los resultados vienen expresados por la media y la desviación e s t á n d a r. *p<0,05 v s Sham+Salino; a p<0,05 v s S h a m + A m i t r i p- tilina; b p<0,05 v s Tr a s p l a n t e + S a l i n o. Un hecho que podría influir en la existencia o no de efecto analgésico en los tests algesiométricos agudos es que el implante proceda del mismo animal o de un donante y que por ello se puedan producir fenómenos de tipo inmunológico que dificulten el buen funcionamiento del trasplante, haciendo necesaria la estimulación del mismo. Sería necesaria la realización de estudios que aclararan este p u n t o. Sin embargo, en los modelos de dolor crónico, el trasplante muestra el efecto analgésico sin necesidad de fármacos estimulantes de la liberación de sustancias neuroactivas. Entre los modelos de dolor de origen inflamatorio se han utilizado la artritis inducida y el test de la formalina. Así en ratas artríticas, el trasplante de médula suprarrenal no modifica la evolución del incremento del perímetro tibio-tarsal, lo que nos excluye una posible actividad antiinflamatoria. Sin embargo, mejora la evolución ponderal de forma significativa, indicando una mejora del estado general de los animales trasplantados (23). La influencia positiva del trasplante sobre el dolor crónico presente en la rata artrítica se apoya en el hecho de que el trasplante reduce la inducción del proto-oncogén c - f o s por la enfermedad artrítica en neuronas espinales de las láminas I, II y V del asta posterior (24). Esto sugiere que los trasplantes pueden influir sobre la transmisión de los mensajes nociceptivos por parte de las neuronas espinales. Además, en la artritis hay un estado de hiperalgesia que se puede poner de manifiesto en las articulaciones inflamadas utilizando el test de la presión de la pata. Sin embargo, en la rata artrítica trasplantada no se han observado cambios significativos en la respuesta en dicho test (20). En el test de la formalina, inyectando 50 µl de formalina (5%) subcutánea en la planta de la pata derecha, el trasplante de médula suprarrenal reduce significativamente el comportamiento de contracciones y sacudidas espontáneas de la pata inyectada en ambas fases del test (25). Cuando se valora el parámetro tiempo que se lame la pata inyectada, con 100 µl de formalina (5%) subcutánea, el trasplante reduce el comportamiento durante la primera fase mientras que no lo modifica durante la segunda (26) (Tabla III). TA B L A III. TIEMPO DE LAMETEO (S) EN RATA S SHAM O T R A S P L A N TADAS Y T R ATADAS CRÓNI- CAMENTE CON SALINO, AMITRIPTILINA, DESI- P R A M I N A O FLUVOXAMINA EN LAS DOS FA S E S D E L T E S T DE LA F O R M A L I N A ( 2 6 ) Grupo experimental 1ª Fase 2ª Fase Sham + Salino 84,92±23,40 283,69±218,22 Sham + Amitriptilina 34,19±28,14* 232,07± 87,25 Sham + Desipramina 40,06±38,74* 265,11±174,36 Sham + Fluvoxamina 94,44±17,55* 209,27± 98,75 Trasplante + Salino 48,53±22,37* 237,68±111,37 Trasplante + Amitriptilina 18,01±23,23* a 257,77±118,18 Trasplante + Desipramina 33,10±30,87* 168,26±109,98 Trasplante + Fluvoxamina 53,19±27,32 b 217,01±107,40 Los resultados vienen expresados por la media y la desviación e s t á n d a r. *p<0,05 vs Sham+Salino; a p<0,05 v s Tr a s p l a n t e + S a- lino; b p<0,05 v s S h a m + F l u v o x a m i n a. 5 3

5 1 7 0 A. ORT E G A -Á LVA R O E T A L. R e v. Soc. Esp. del Dolor, Vol. 7, N.º 3, Abril 2000 De los modelos de dolor neuropático se han utilizado el de las ligaduras del nervio ciático, la sección de los nervios ciático y safeno, y la rizotomía posterior cervical. Las ligaduras del nervio ciático de la rata inducen una hiperalgesia térmica que se prolonga durante seis semanas. En los animales trasplantados, la hiperalgesia fue totalmente eliminada y el parámetro medido, latencia de retirada ante un estímulo térmico nocivo, volvió a los valores mostrados antes de las ligaduras a partir de la primera semana post-trasplante (27). En este modelo también se produce alodinia sobre la que el trasplante ha mostrado una influencia dual. Por una parte redujo la alodinia al frío y por otra no redujo significativamente la alodinia mecánica (27). Sin e m b a rgo, Décosterd y cols. (28) obtienen resultados contrarios ya que observan una reducción de la alodinia mecánica mientras que no de la térmica o de la hiperalgesia a estímulos de tipo mecánico. Es posible que tenga influencia el hecho de que en este caso trasplanten cápsulas rellenas de células cromafines bovinas cultivadas. En los modelos de dolor por desaferenciación, el trasplante de médula suprarrenal reduce el comportamiento de automutilación inducido en el modelo de dolor neuropático por sección de los nervios ciático y safeno en la rata (17,29,30). Respecto al comienzo de dicho comportamiento, el trasplante retrasa la aparición tanto en la sección del nervio ciático como en la rizotomía posterior cervical ( 1 7, 3 0 ). 3. CÓMO PODEMOS INFLUIR SOBRE EL E F E C TO ANALGÉSICO DEL T R A S P L A N T E? Sagen y cols. (2) sugieren que el efecto analgésico obtenido se debe a la liberación de sustancias neuroactivas, péptidos opioides y catecolaminas, por parte del trasplante de médula suprarrenal. Esta liberación necesita ser estimulada con la inyección de nicotina ( 2 ). Este efecto analgésico inducido tras la administración de nicotina tiene un componente opioide ya que es antagonizado por la naloxona (2,10,23,25). Ta m- bién existe una participación de las catecolaminas en la analgesia inducida por el trasplante, ya que dicha analgesia ha sido antagonizada parcialmente por la fentolamina, antagonista alfa-adrenérgico (23,25). Estos datos apoyan el hecho de que el efecto analgésico del trasplante esté mediado por la liberación de péptidos opioides y catecolaminas. Con la inyección de nicotina se ha obtenido un efecto analgésico transitorio (2,3). En un intento de prolongar la estimulación de la liberación, se ha observado que la utilización de inyecciones diarias de nicotina no supone un decremento significativo de la potencia analgésica en diferentes tests algesiométricos y sugiere que la exposición diaria a los aumentos intermitentes y a los niveles basales de las sustancias liberadas por las células cromafines no produce una tolerancia apreciable (31). Sin embargo, la exposición crónica a niveles altos de nicotina conlleva una disminución de la efectividad de la inyección aguda de nicotina en estos animales, pudiéndose explicar a través de la producción de una desensibilización de los receptores nicotínicos de superficie de las células cromafines, que resultaría en una disminución de la liberación de sustancias neuroactivas por las células trasplantadas (31). Esta disminución de la liberación de catecolaminas por parte de las células cromafines que se encuentran en presencia continua de agonistas nicotínicos está bien establecida (32). Estos datos sugieren que la administración continuada de nicotina no es una medida óptima para mejorar la analgesia de los trasplantes de médula suprarrenal, mientras que la estimulación intermitente puede ser útil para aliviar episodios de dolor intenso, si se consiguen minimizar los efectos indeseables de la nicotina. Si tenemos en cuenta que el efecto del trasplante está mediado fundamentalmente por los péptidos opioides y las catecolaminas que libera, podremos potenciar la analgesia inducida por el trasplante actuando farmacológicamente sobre dichas sustancias o sistemas. Así, prolongando la acción de los péptidos opioides endógenos, liberados por el trasplante, mediante la inhibición de su catabolismo con inhibidores enzimáticos, se ha observado que el pretratamiento con kelatorfano (50 µg it), inhibidor completo de las encefalinasas, prolonga la analgesia inducida por la inyección de nicotina en ratas trasplantadas, medida en los tests de retirada de la cola y de presión de la pata. En el test de la placa caliente no se produce esta prolongación de la analgesia. El pretratamiento con naloxona bloquea completamente la inducción de la analgesia en los tres tests (33). En nuestro trabajo, hemos potenciado el efecto analgésico del trasplante con RB 101, inhibidor mixto de las encefalinasas activo por vía sistémica, en el test de retirada de la cola a los 28 (22) (Ta b l a IV) y 56 días de evolución (manuscrito en preparac i ó n ). 5 4

6 FA R M A C O L O G Í A DE LA A N A L G E S I A I N D U C I D A POR EL TRASPLANTE DE MÉDULA S U P R A R R E N A L E N E L E S PACIO SUBARACNOIDEO LUMBAR DE LA R ATA. FUNDAMENTOS YAPROXIMACIÓN CLÍNICA TA B L A I V. R E S U LTADOS OBTENIDOS EN EL T E S T DE RETIRADA DE LA C O L A TRAS LA A D M I N I S- TRACIÓN DE RB 101 EN RATAS SHAM O T R A S- P L A N TADAS DE 4 SEMANAS DE EVOLUCIÓN (22) Grupo experimental Basal 10 min Sham + Salino -20,11±10,22-9,88±20,73 Sham + RB 101 (1,6 mg.kg -1 i.v.) -9,22±12,19 6,50±19,18 Sham + RB 101 (5 mg.kg -1 i.v.) -5,55±10,84 25,50 a ±19,09 Trasplante + Salino 26,25*±17,40 24,46*±7,49 Trasplante + RB 101 (1,6 mg.kg -1 i.v.) 19,34±10,87 28,78±18,50 Trasplante + RB 101 (5 mg.kg -1 i.v.) 24,61±10,21 49,54 bc ±25,12 Los valores vienen dados en porcentaje del máximo efecto posible calculado respecto a la latencia basal previa a la cirugía. Representan la media y la desviación estándar. a p<0,05 v s Sham+Salino; b p<0,05 v s Trasplante+Salino; c p<0,05 v s Sham+RB 101 (5 mg.kg - 1 i. v.); *p<0,05 v s S h a m + S a l i n o. Respecto a la manipulación de las monoaminas, hemos demostrado que el tratamiento crónico con amitriptilina (28 días de tratamiento), inhibidor de la recaptación de noradrenalina y de serotonina, produce un aumento de la analgesia inducida por el trasplante en el test de retirada de la cola, tanto a los 28 como a los 56 días (21) (Tabla II). En el test de la formalina, el tratamiento crónico con amitriptilina potencia el efecto analgésico del trasplante en la primera fase, mientras que no lo modifican ni el tratamiento crónico con desipramina, inhibidor de la recaptación de noradrenalina, ni con fluvoxamina, inhibidor de la recaptación de serotonina (26) ( Tabla III). En sentido contrario hay que reseñar la utilización de trasplantes de células B16 F1C29, procedentes de melanomas, para potenciar el efecto analgésico de inhibidores de la recaptación de catecolaminas en el test de retirada de la cola en el ratón. Estas células producen y liberan catecolaminas al LCR espinal produciendo un aumento del efecto analgésico de la desipramina administrada de forma aguda (34). 4. R E S U LTADOS DE LOS PRIMEROS ESTUDIOS CLÍNICOS El tratamiento del dolor en pacientes con cáncer, es a veces insatisfactorio. Algunos pacientes desarrollan rápidamente tolerancia al efecto analgésico de los opiáceos administrados por vía parenteral, lo que resulta en un aumento progresivo de la dosis y en consecuencia de los efectos indeseables. Ante estos inconvenientes es más ventajoso el uso de la administración de opiáceos epidurales o intratecales, aunque también presenta problemas sobre todo de tipo técnico o infeccioso. Es a partir de los datos obtenidos en la experimentación con roedores, donde se basaron Vaquero y cols. (4) para considerar llevar esta técnica a pacientes seleccionados que sufrían de dolor severo por c á n c e r. El primer paciente tenía un carcinoma de colon y una expectativa de vida muy corta. Se le trasplantaron tres fragmentos de tejido de médula suprarrenal humana procedente de un donante muerto en accidente de tráfico. Se produjo una reducción inmediata del dolor tras la operación y se consiguió un alivio del dolor aceptable con la mitad de la dosis de paracetamol y un cuarto de la de fosfato de codeína. El dolor reapareció a los cuatro días y no se produjo respuesta a la estimulación con nicotina. Tras la muerte del paciente el estudio histológico reveló una reducción del 50% del tamaño del tejido trasplantado y seguían encontrándose células cromafines con gránulos de secreción. En la otra paciente, el trasplante se realizó mediante la inyección de una suspensión de células cromafines a través de una punción lumb a r. En este caso se consiguió un alivio importante durante 4 semanas, tras las que recurrió el dolor. A n- te estos resultados, los autores no consideraron de utilidad dicha técnica para el tratamiento del dolor, en ese momento. Se realizan posteriormente unos experimentos con células cromafines humanas procedentes de cadáveres. Estos demuestran que el hecho de cultivar entre 7 y 21 días estas células incrementa los niveles de met-encefalina y catecolaminas que son capaces de liberar (35). A partir de aquí se realiza otro estudio donde cinco pacientes con dolor por cáncer se someten al trasplante, vía punción lumbar, de dos mililitros de médula suprarrenal humana preparada en el laboratorio. En cuatro de los pacientes se produjo una disminución del dolor tras el trasplante, con una reducción concomitante de la toma de opiáceos. Tr e s de los cuatro pacientes permanecieron sin dolor, dos durante diez semanas, mientras que el cuarto tuvo una recurrencia del dolor a las 10 semanas por una metástasis vertebral. El quinto paciente no tuvo alivio del dolor en el primer mes tras el trasplante y abandonó el estudio. El análisis del LCR espinal demostró un aumento de la met-encefalina en tres de los cinco pacientes y un aumento de las catecolaminas en los cuatro pacientes en los que se determinó. En contraste con el otro estudio, estos resultados indican que el trasplante de médula suprarrenal puede 5 5

7 1 7 2 A. ORT E G A -Á LVA R O E T A L. R e v. Soc. Esp. del Dolor, Vol. 7, N.º 3, Abril 2000 proporcionar una aproximación única y efectiva para el tratamiento del dolor crónico intratable en el hombre (5). Posteriormente Lazorthes y cols. (36) trasplantaron tejido de médula suprarrenal procedente de donantes cadáveres a ocho pacientes con cáncer que requerían la administración crónica intratecal y progresivamente creciente de morfina para mantener el nivel de analgesia. El primer seguimiento de estos pacientes comprendía los cinco meses siguientes a la operación. Los resultados confirman la eficacia del trasplante ya que mediante una evaluación del dolor de caracter multidiscipliar se ha observado una disminución progresiva de la puntuación en seis de los pacientes. También, en tres casos disminuyó significativamente la adminstración complementaria de morfina tanto por vía oral como intratecal, mientras que en dos se estabilizó y en otros dos aumentó. Los niveles de met-encefalina en LCR se fueron incrementando desde el trasplante, alcanzando un máximo un mes después. A partir de los dos a cuatro meses se observó una disminución de los mismos, hecho que provocó la realización de un segundo trasplante en dos pacientes. Los estudios realizados en sangre y en LCR para determinar la respuesta inmunológica del huésped demostraron una reacción contra las células t r a s p l a n t a d a s. Ante la escasez de donantes de tejido de médula suprarrenal, la posible reacción de rechazo del trasplante a largo plazo y la necesidad de repetir los trasplantes para conseguir la prolongación del efecto analgésico han hecho que se investigue la manera de conseguir un aislamiento inmunológico de las células cromafines objeto del trasplante. Así, se ha avanzado en la utilización clínica de células cromafines bovinas encapsuladas. Estas cápsulas tienen, a p r i o r i, varias ventajas: mantienen las células funcionales durante largos periodos de tiempo, son de fácil implantación en el espacio subaracnoideo a través de una punción lumbar, se pueden recuperar en el momento que sea necesario y no sufren reacción inmunológica sobre la superficie de la cápsula. En este sentido se han obtenido unos resultados preliminares en tres pacientes con dolor intratable por cáncer terminal (37). A los tres se les implantó el dispositivo, relleno de células cromafines bovinas, bajo anestesia local. Dos pacientes redujeron drásticamente la utilización de narcóticos y analgésicos, el tercero redujo sólo la morfina, necesitando ser tratado con otros analgésicos. En dos pacientes se incrementaron los niveles de catecolaminas entre 2 y 4 veces en LCR espinal, al mes de la implantación. A un paciente se le retiró el dispositivo al fallecer por el curso evolutivo de su enfermedad y a los otros dos a los 43 y 55 días. Tras la retirada de los dispositivos se demostró la ausencia de reacción inmunológica sobre los mismos y la viabilidad de las células cromafines en su i n t e r i o r. La autopsia no mostró efectos adversos sobre la médula espinal en ninguno de los tres pacient e s. Buchser y cols. (38) también han usado células cromafines bovinas encapsuladas en siete pacientes, seis de ellos con cáncer en estadio terminal, con dolor crónico severo que no se podía controlar con la terapia convencional. En cuatro pacientes se administraba morfina epidural juntamente al implante y en todos ellos se redujo el uso de opiáceos durante el estudio con incluso una modesta mejora o por lo menos sin emperorar los parámetros de dolor evaluados. La viabilidad de las células se mantenía en la mayoría de los dispositivos, los resultados de los análisis de LCR no eran concluyentes y la liberación de catecolaminas tras la recuperación de los dispositivos se había reducido. La encapsulación también tiene inconvenientes y plantea dudas en cuanto a su utilización. El hecho de que hasta ahora no se hayan realizado controles sobre si el efecto observado se debe al dispositivo utilizado, el hecho de que la cantidad de sustancias neuroactivas segregada sea suficiente para alcanzar el rango terapéutico y el hecho de la disminución paulatina de la secreción por parte de las células, confieren a esta técnica un valor limitado frente a los actuales dispositivos de analgesia controlada por el paciente para la administración de fármacos analgésicos en pacientes con dolor por cáncer. C o rre s p o n d e n c i a. Juan A. Micó Segura Unidad de Neuropsicofarmacología Departamento de Neurociencias. Facultad de Medicina Universidad de Cádiz Plaza Fragela s/n Cádiz Tfno:

8 FA R M A C O L O G Í A DE LA A N A L G E S I A I N D U C I D A POR EL TRASPLANTE DE MÉDULA S U P R A R R E N A L E N E L E S PACIO SUBARACNOIDEO LUMBAR DE LA R ATA. FUNDAMENTOS YAPROXIMACIÓN CLÍNICA B I B L I O G R A F Í A 1. Hansen JT, Gash DM. Functional aspects of mammalian neural transplantation. Crit Rev Neurobiol 1991; 6: Sagen J, Pappas GD, Perlow MJ. Adrenal medullary tissue transplants in the rat spinal cord reduce pain s e n s i t i v i t y. Brain Res 1986; 384: Sagen J, Pappas GD, Pollard HB. Analgesia induced by isolated bovine chromaffin cells implanted in rat spinal cord. Proc Natl Acad Sci: EE.UU. 1986; 83: Vaquero J, Martínez R, Coca S, Oya S, Salazar FG, Colado Ml. Pain relief in humans by chromaffin tissue graft into medullary arachnoid. Trasplante 1989; 1: Winnie A P, Pappas GD, Das Gupta TK, Wang H, Ortega JD, Sagen J. Subarachnoid adrenal medullary transplants for terminal cancer pain. A report of preliminary studies. 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9 1 7 4 A. ORT E G A -Á LVA R O E T A L. R e v. Soc. Esp. del Dolor, Vol. 7, N.º 3, Abril 2000 nic neuropathic pain behavior in rats. Brain Res 1990; 523: González-Darder JM, Ruz-Franzi Jl. Transplante de médula suprarrenal en el espacio subaracnoideo lumbar: efectos sobre el dolor neurogénico experimental. Rev Soc Esp Dolor 1997; 4: Wang H, Sagen J. Absence of appreciable tolerance and morphine cross-tolerance in rats with adrenal medullary transplants in the spinal cord. Neuropharmacology 1994; 33: Boksa P, Livett BG. Desensitization to nicotinic chol i n e rgic agonists and K +, agents that stimulate catecholamine secretion, in isolated adrenal chromaff i n cells. J Neurochem 1984; 42: Sagen J, Wang H. Prolonged analgesia by enkephalinase inhibition in rats with spinal cord adrenal medullary transplants. Eur J Pharmacol 1990; 179: Wu HH, Lester BR, Sun Z, Wilcox GL. A n t i n o c i- ception following implantation of mouse B16 melanoma cells in mouse and rat spinal cord. Pain 1994; 56: Sagen J, Pappas GD. Increased opioid peptide and catecholamine production in human adrenal medullary explants. Soc Neurosci Abstr 1990; 16: Lazorthes Y, Bes JC, Sagen J, et al. Tr a n s p l a n t a t i o n of human chromaffin cells for control of intractable cancer pain. Acta Neurochir Suppl Wien 1995; 64: Aebischer P, Buchser E, Joseph JM, et al. Tr a n s p l a n- tation in humans of encapsulated xenogeneic cells without immunosuppression. A preliminary report. Transplantation 1994; 58: Buchser E, Goddard M, Heyd B, et al. Immunoisolated xenogenic chromaffin cell therapy for chronic pain. Initial clinical experience. A n e s t h e s i o l o g y 1996; 85:

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