Fauna auxiliar asociada a pulgones en el. arbolado urbano del municipio de Jerez de la. Frontera (Cádiz).

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1 Universidad Politécnica de Valencia. Laborda, Rafael; Martínez, Olga; Sánchez, Adrián y Xamaní, Pilar. 1 Fauna auxiliar asociada a pulgones en el arbolado urbano del municipio de Jerez de la Frontera (Cádiz). Laborda, Rafael; Sánchez, Adrián; Martínez, Olga y Xamaní, Pilar. rlaborda@eaf.upv.es Universidad Politécnica de Valencia. Departamento de Ecosistemas Agroforestales Resumen Se ha realizado un estudio de la fauna auxiliar asociada a pulgones presentes en el arbolado urbano del municipio de Jerez de la Frontera en la provincia de Cádiz para conocer y establecer la dinámica de las poblaciones de insectos beneficiosos. Las especies vegetales muestreadas son Catalpa, Jacaranda y Robinia. Los muestreos se han llevado a cabo con trampas cromáticas amarillas, seguimiento visual de la evolución de las plagas y toma de muestras in situ. Posteriormente, puestas en los evolucionarios para poder ver los parásitos y depredadores asociados. Índice de Términos Manejo integrado de plagas, jardinería urbana, fauna auxiliar, control biológico, parasitoides. I. INTRODUCCIÓN Durante el siglo XIX asistimos a una auténtica revolución en el ámbito agrícola, las técnicas agrícolas sufren grandes transformaciones en todas las áreas y cada una de esas innovaciones produce un cambio en las áreas limítrofes. El sistema agrícola ha evolucionado de una manera radical en las últimas décadas. Existen razones, sin embargo, para dudar sobre la dirección de esta evolución, ya que actualmente se conocen muchos de los problemas derivados del uso de plaguicidas. Éstos fueron mencionados por primera vez en el libro La Primavera Silenciosa, que centró la atención en la toxicidad indiscriminada de las primeras generaciones de plaguicidas. (Carson, 1962). Otro ejemplo son los cultivos que históricamente han recibido un número elevado de tratamientos plaguicidas, en los que la aparición de plagas secundarias incrementó la necesidad de control químico. El manejo integrado de plagas (MIP) corrige este problema en principio. Este concepto (MIP) está situado a medio camino entre el uso sistemático de plaguicidas y el concepto de la anti-química, esto quiere decir, ajustar la estructura del sistema de producción existente con el objetivo implícito de reducir el uso de plaguicidas y estabilizar el sistema agrícola. En las recientes décadas, han proliferado los términos acuñados para recoger los nuevos rumbos y pensamientos relacionados con varios aspectos del manejo agrícola. Los entomólogos utilizan el término control de plagas y más recientemente el de manejo integrado de plagas (Laborda et al., 2007). A. Experiencias de control biológico de plagas en ambiente urbano Pons et al. (2006) en su estudio sobre las plagas de los espacios verdes urbanos, establecen unos objetivos para desarrollar una estrategia de control integrado: 1) determinar las plagas claves de

2 Universidad Politécnica de Valencia. Laborda, Rafael; Martínez, Olga; Sánchez, Adrián y Xamaní, Pilar. 2 las plantas ornamentales de la ciudad, su abundancia relativa y su fenología; 2) determinar la presencia de fauna beneficiosa y 3) evaluar las estrategias de control utilizadas. También realizaron un seguimiento de las plagas en jardinería urbana en Lleida. Para llevar a cabo este estudio se seleccionaron distintas áreas (avenidas, calles, plazas o parques) que en su conjunto eran representativas de la vegetación de la ciudad, los muestreos se realizaron durante los años 2001, 2002 y 2003 obteniendo los siguientes datos. La mayoría de los auxiliares identificados, únicamente depredadores, pertenecen a las familias Acari, Anthocoridae, Aranea, Cantharidae, Cacydomiidae, Chrysophidae, Coccinellidae, Miridae y Syrphidae. Lumbierres et al. (2004) han realizado estudios sobre el pulgón Eucallipterus tiliae Linnaeus (Horn., Aphididae) en tilos ornamentales de la ciudad de Lleida, estudiando también los parásitos y depredadores asociados a esta plaga. El complejo de depredadores asociados a E. tiliae varía en función de la ubicación geográfica. En Lleida el depredador más frecuente fue el coccinélido Oenopia conglobata L. También se observó la presencia de otros coccinélidos (Scymnus sp., Adalia decempunctata (L.) y Myrrha octodecimguttata (L.)), cantáridos (Ragonycha sp.), antocóridos (Anthocoris sp.), crisópidos (Chrysoperla carnea Steph.), cecidómidos (Aphidoletes aphidimyza (Rondani)) y arañas. En cualquier caso la abundancia de depredadores fue baja. También destacan que el nivel de parasitismo (Hym., Braconidae, Aphidiinae) observado en Lleida fue muy bajo. El parasitoide más abundante fue Trioxys curvicaudus Mackauer, aunque también se detectó la presencia de parasitoides del género Aphidius. Trioxys curvicaudus se ha utilizado como agente de control biológico para las poblaciones de E. tiliae, y se ha mostrado efectivo en la regulación del número de pulgones en determinadas situaciones, mientras que en otras su acción parece no ser suficiente. Los afidiínos están citados como los parasitoides más importantes de pulgones. En España han sido realizados diversos estudios sobre parasitoides de pulgones en diferentes cultivos. En el área mediterránea Michelena et al. (2004), citan las siguientes especies de plantas y de pulgones en los que se han encontrado parásitos. También señalan que los afidiínos encontrados sobre plantas espontáneas y ornamentales se pueden considerar potencialmente como parasitoides de esos mismos pulgones en las plantas cultivadas muestreadas. Al estudiar la vegetación que convive con las plantas cultivadas se encontraron algunas relaciones pulgón-parasitoide no detectadas sobre las plantas cultivadas. B. Experiencias sobre liberaciones Laborda et al. (2007) indican que en la ciudad de Valencia se han llevado a cabo varias experiencias de liberaciones de fauna útil, como Cryptolaemus montrouzieri para el control de cochinilla algodonosa en setos de Myoporum spp. y liberaciones de Orius majusculus y Anthocoris nemoralis contra la Psylla del Cercis siliquastrum. Hoy y Nguyen (2000) indican que se realizaron liberaciones de Lipolexis scutellaris en Florida. Al menos L. scutellaris fueron criados y puestos en libertad entre junio y noviembre. Se liberaron de 100 a 200 adultos por zona. Se recuperaron adultos de L. scutellaris en varios puntos de liberación, lo que sugirió que el parásito se estaba estableciendo, aunque su eficacia debería seguir siendo estudiada tras el período de invierno. C. Características de un parasitoide Según Souissi y Le Rü (1997) un parasitoide debe de cumplir cinco cualidades esenciales que influyen en su eficacia, tales como el patrón de oviposición, longevidad, fecundidad, supervivencia y el tiempo de desarrollo. También afectan a la

3 Universidad Politécnica de Valencia. Laborda, Rafael; Martínez, Olga; Sánchez, Adrián y Xamaní, Pilar. 3 longevidad del parasitoide los agentes abióticos, tales como temperatura, humedad, viento, etc. En los estudios llevados a cabo por Peña et al. (2006) en la cría artificial de Lysiphlebus testaceipes en Cuba, el parásito se desarrolló bien a temperaturas medias y mínimas que oscilan entre 25,5 a 30 C. Tyler y Jones (1974), en un trabajo realizado sobre la influencia de las bajas temperaturas en el desarrollo y el éxito de la emergencia de Lysiphlebus testaceipes, indica que a bajas temperaturas emergían menos adultos debido al aumento del periodo de desarrollo, condensación y formación de moho. Stadler y Völkl (1991) comparan los patrones de alimentación de L. testaceipes y Aphidius colemani en plantas de banana, indican que L. testaceipes tiene mayor tendencia a buscar los pulgones en áreas abiertas de la planta, mientras que A. colemani busca los pulgones tanto en las áreas abiertas de la planta como en las ocultas. pulgón y posibles depredadores o parasitoides presentes y, por último, se colocaban las muestras vegetales en los evolucionarios. Para la realización de los evolucionarios se dispuso de tubos de cartón cilíndricos de 40 x 9 cm, los cuales eran colocados en unos estantes de manera que estuvieran en posición horizontal, con la muestra vegetal tomada por los operarios. En un extremo el tubo contaba con un vial de plástico transparente y cerrado y en otro una malla negra que proporcionaba oscuridad, de modo que atraíamos los insectos presentes en la muestra vegetal hacia la luz, (figura 1). La muestra se dejaba evolucionar 7 días, tras los cuales se cogía el vial y se le añadía una mezcla de alcohol 60%, glicerina 15% y agua 25% para la conservación de los insectos, que eran enviados a la Universidad Politécnica de Valencia para su evaluación. II. MATERIAL Y MÉTODOS Los muestreos se realizaron en el municipio de Jerez de la Frontera (Cádiz) durante los meses de mayo a julio del año Dos tipos de muestreo se llevaron a cabo. Muestreo tipo 1. Consistió en coger muestras vegetales tras realizar una observación visual in situ. Se utilizó un índice de valores para estimar el nivel de presencia de pulgón en rama, los valores están comprendidos en una escala del 0-3 (0, sin presencia; 1, baja presencia; 2, nivel medio; 3, elevada presencia). El muestreo se realizó observando 4 ramas del árbol al azar, una en cada una de las 4 orientaciones (N, S, E, O). Los muestreos se realizaron con una periodicidad semanal. A continuación se transportaban las muestras al laboratorio, para posteriormente ser evaluadas con lupa binocular, evaluando el número de momias de Figura 1. Evolucionario en uso. Muestreo tipo 2. Se colocaron un total de 12 trampas cromáticas amarillas en un período de 4 meses comprendido entre abril y julio. Las trampas (10 x 10 cm) se distribuyeron en diferentes zonas de la ciudad, atándolas a una rama previamente seleccionada por su ubicación en la zona media del árbol (figura 2). Éstas fueron colocadas en Torres de Córdoba, Puertas del Sur, El Ángel, El Membrillar y Playas. Tras cada cambio, un film de plástico transparente se colocó sobre las dos caras

4 Universidad Politécnica de Valencia. Laborda, Rafael; Martínez, Olga; Sánchez, Adrián y Xamaní, Pilar. 4 de cada trampa, y Protocolo se contó de el muestreo. número de individuos por especie. III. Evaluación general de enemigos naturales. Figura 2.Colocación de trampa amarilla en jacaranda. Para la identificación de los insectos auxiliares nos hemos basado en diferentes características de valor taxonómico citadas por Bru (2006) y Orts (2008) para la identificación de depredadores y en la clave taxonómica citada por (Michelena et al., 2004) para los bracónidos. Paralelamente al estudio de la fauna auxiliar, los técnicos del Ayuntamiento realizaron liberaciones de Aphidius colemani y Aphidoletes aphidimyza desde el 4 de mayo de 2011 hasta el 15 de junio de 2011 para el control del nivel de áfidos, el número total de Aphidius colemani ha sido de ejemplares y Aphidoletes aphidimyza. RESULTADOS Y DISCUSIÓN Se han identificado los insectos capturados en trampas amarillas y los obtenidos de los evolucionarios. Los parasitoides identificados pertenecen al orden de los himenópteros, dentro de éste tenemos a las familias: afelínidos, bracónidos, cinípidos, encírtidos, eulófidos, mimáridos y pteromálidos. Los depredadores pertenecen a las familias de los antocóridos, crisópidos y estafilínidos. También se han identificado insectos del género Platypalpus y además el orden de los rafidiópteros y diversos arácnidos. En las identificaciones llevadas a cabo en trampas amarillas cabe destacar que el 51% de los himenópteros corresponden a la familia de los bracónidos. Los insectos de esta familia son parasitoides de pulgón. La segunda familia más numerosa son los pteromálidos (40 %), de éstos, la mayoría son hiperparásitos, y su acción se considera desfavorable en la lucha biológica ya que limita las poblaciones de parasitoides beneficiosos. El resto de familias identificadas (afelínidos, cinípidos, encírtidos, eulófidos y mimáridos) aparecen en un porcentaje muy bajo, no superior al 4 % y, además, no son parásitos de pulgones. Por todo esto, no han sido considerados en el análisis de resultados (figura 3). Cinípidos 1,05% Bracónidos 51,01% Afelínidos 1,70% Encírtidos 4,14% Eulófidos 0,97% Pteromálidos 39,74% Mimáridos 1,38% Figura 3. Porcentaje de las familias de parasitoides identificadas en trampas amarillas. Los depredadores pueden complementar la acción de los parasitoides. El depredador Amblyseius swirskii puede ayudar a la acción del parasitoide Eretmocerus mundus en el control de mosca blanca (Belda y Calvo, 2006). Los depredadores necesitan niveles poblacionales de presa más elevados por lo que habitualmente aparecen más tarde que los parasitoides. Los depredadores capturados en mayor número pertenecen a la familia de los coccinélidos (79,70 %). Entre los capturados se observan depredadores de cochinillas (Rodolia cardinalis y Rhyzobius

5 Universidad Politécnica de Valencia. Laborda, Rafael; Martínez, Olga; Sánchez, Adrián y Xamaní, Pilar. 5 lophantae), depredadores de pulgón (Oenopia doublieri, Propylea quattuordecimpunctata y Scymnus spp.) (Nuñez et al., 1992) y otros depredadores generalistas. Una parte de los antocóridos capturados (6,27 %) pertenecen al género Orius, éstos son depredadores de psila, trips, minador y pulgón (Alvarado et al., 1997). Las restantes familias presentes (arácnidos, crisópidos y estafilínidos) aparecen en un porcentaje muy bajo inferior al 2 % (figura 4). Crisópidos 1,11% Arácnidos 0,37% Antocóridos 12,92% Platypalpus spp. 0,74% Rafidiópteros 4,80% Estafilínidos 0,37% Coccinélidos 79,70% Figura 4. Porcentaje de depredadores identificados en trampas amarillas. Entre los parasitoides identificados en las muestras puestas en evolucionarios (figura 5), cabe destacar que la familia más capturada son los bracónidos. Dentro de ella se han diferenciado los géneros Lysiphlebus (65,51 %) y Trioxys. (0,28 %), ambos son parásitos de pulgones (Michelena et al. 2004). La segunda familia en abundancia son los pteromálidos (33,25 %). En ésta se han identificado hasta nivel de género un 26,91 % de Pachyneuron, insectos hiperparásitos de pulgones. Trioxys spp. 0,28% Otros Pteromálidos 6,34% Pachyneuron spp. 26,91% Calcídidos 0,96% Lysiphlebus spp. 65,51% Figura 5. Porcentaje de parasitoides identificados en evolucionario. Lysiphlebus testaceipes fue el insecto identificado en mayor número en las muestras puestas en evolucionario. Este resultado nos lleva a pensar que Aphidius colemani no ha sido capaz de ocupar el nicho ecológico de Lysiphlebus testaceipes, ya que en muestreos ocasionales llevados a cabo antes de las liberaciones de Aphidius colemani, se observaron pulgones parasitados en los árboles muestreados. También debemos destacar que a pesar de las liberaciones de Aphidoletes aphidimyza no apareció ningún ejemplar en los evolucionarios y tampoco en las trampas amarillas. En la figura 6 se observa que la familia de depredadores más abundante presente en las muestras puestas en evolucionario son los coccinélidos (87,38 %). Seguida en abundancia por los antocóridos (11,65 %) y finalmente por los arácnidos que no superan el 1%.

6 Nº Bracónidos/muestra Índice de pulgones (0-3) Nº Coccinélidos/muestra Índice de pulgones (0-3) Universidad Politécnica de Valencia. Laborda, Rafael; Martínez, Olga; Sánchez, Adrián y Xamaní, Pilar. 6 Pulgones vs Bracónidos Antocóridos 11,65% Arácnidos 0,97% Coccinélidos 87,38% 0,20 0,18 0,16 0,14 0,12 0,10 0,08 0,06 0,04 Coccinélidos Pulgones 0,02 16-may 30-may 13-jun 27-jun 11-jul 2,0 1,8 1,6 1,4 1,2 1,0 0,8 0,6 0,4 0,2 0,0 Figura 8. Relación entre índice de pulgones en rama y coccinélidos capturados en evolucionario. Figura 6. Porcentaje de depredadores identificados en evolucionario. Tras comparar los datos obtenidos en el seguimiento visual del nivel de plaga en campo, índice establecido del 0 al 3, con los datos de las muestras vegetales puestas en evolucionario se observó que el número de bracónidos se incrementa junto con el índice de pulgones. El promedio del índice de pulgón no supera el nivel medio de plaga (valor 2 en la escala establecida) (figura 7) Pulgones vs Bracónidos Bracónidos Pulgones 0 16-may 30-may 13-jun 27-jun 11-jul Figura 7. Relación de la evolución entre el índice de pulgones y el número de bracónidos en muestras vegetales. Tenemos un claro ejemplo de ciclo depredadorpresa, los pulgones son depredados por los coccinélidos, cuando la población de pulgones aumenta es cuando está baja la población de coccinélido, cuando aumenta la población del depredador disminuye la de la presa (figura 8). 2,0 1,8 1,6 1,4 1,2 1,0 0,8 0,6 0,4 0,2 0,0 En relación al establecimiento de los insectos auxiliares liberados, Aphidoletes aphidimyza no apareció en las muestras vegetales puestas a evolucionar. Una de las hipótesis que se barajan sobre la no aparición de Aphidius colemani en las muestras de pulgones en rama puestos en evolucionarios, es que el parásito autóctono Lysiphlebus testaceipes ya estaba establecido en el cultivo en muestreos realizados en abril, y las liberaciones se realizaron posteriormente. REFERENCIAS Alvarado, P., O. Baltà y O. Alomar Efficiency of four heteroptera as predators of Aphis gossypii and Macrosiphon euphorbiae (Hom.: Aphididae). Entomophaga 42 (1/2): Belda, J. E y Calvo, J Eficacia de Amblyseius swirskii Athias-Henroit (Acari: Phytoseiidae) en el control biológico de Bemisia tabaci (Genn.) (Hom: Aleyrodidae) y Frankliniella occidentalis (Pergande) (Thys: Thripidae) en pimiento en condiciones de semicampo. Bol. San. Veg. Plagas, 32: Bru Martínez, P.F., F. Garcia-Marí Insectos depredadores en los cultivos cítricos valencianos, abundancia, evolución estacional y distribución espacial. Universidad Politécnica de Valencia, Valencia. Carson, R., L. Darling, y L. Darling Silent spring: by Rachel Carson drawings by Lois and Louis DarlingBoston: Houghton Mifflin. Hoy M.A., R. Nguyen Brown Citrus Aphid Parasitoid, Lipolexis scutellaris Mackauer (Insecta: Hymenoptera: Aphidiidae) parasitoid.htm Laborda, R., O. Martínez, P. Valverde Manejo Integrado de Plagas en la ciudad. Horticultura global: Revista

7 Universidad Politécnica de Valencia. Laborda, Rafael; Martínez, Olga; Sánchez, Adrián y Xamaní, Pilar. 7 de industria, distribución y socioeconomía hortícola. ISSN , Nº 200, págs Lumbierres, B., E. Fornells, X. Pons Fenología, dinámica poblacional y daños de Eucallipterus tiliae Linnaeus (Horn., Aphididae) en tilos ornamentales de la ciudad de Lleida. Boletín Sanidad Vegetal de Plagas, 30: Michelena, J.M., P. González, E. Soler Parasitoides afidiínos (Hymenoptera, Braconidae, Aphidiinae) de pulgones de cultivos agrícolas en la Comunidad Valenciana. Boletín Sanidad Vegetal de Plagas. 30: Núñez Pérez, E., E. J. Tizado Morales, J. M. Nieto Nafría Coccinélidos (Col.: Coccinellidae) depredadores de pulgones (Horn. Aphididae) sobre plantas cultivadas de León. Boletín Sanidad Vegetal de Plagas. 18: Orts Fernández, J.J., F. Garcia-Marí Identidad y abundancia de insectos depredadores en parcelas de cítricos de la Comunidad Valenciana: análisis de su variabilidad entre parcelas, comarcas y épocas del año. Universidad Politécnica de Valencia, Valencia. Peña, R.M., C.Y. Limonta, S.A. Quiñones, T.M.L.D.A. Álvarez, Desarrollo de un método de cría masiva de Lysiphlebus spp., como control biológico de áfidos. Revista?? Pons, X., B. Lumbierres, M. Eizaguirre, R. Albajes Plagas de los espacios verdes urbanos: bases para su control integrado. Boletín Sanidad Vegetal de Plagas. 32: Souissi, R, y B. Le Rü Effect of host plants on fecundity and development of Apoanagyrus lopezi, an endoparasitoid of the cassava mealybug Phenacoccus manihoti. Entomologia Experimentalis et Applicata 82: Stadler, B. y W. Völkl Foraging patterns of two aphid parasitoids, Lysiphlebus testaceipes and Aphidius colemani on banana. Entomol. Exp. Appl., 58, pp Tyler, B.M.J. y P.A. Jones Influence of Low Temperature on Development and Successful Emergence of Lysiphlebus testaceipes, a Parasite of the Greenbug. Environmental Entomology, Vol. 3, N. 3, pp (3).