FUNCIÓN Y DISFUNCIÓN DE LOS LÓBULOS FRONTALES EN LA INFANCIA. Mª Ángels Jurado 1 y Katia Verger Universitat de Barcelona

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1 Psicología Conductual, Función Vol. y disfunción 4, Nº 3, 1996, de los pp. lóbulos frontales en la infancia 323 FUNCIÓN Y DISFUNCIÓN DE LOS LÓBULOS FRONTALES EN LA INFANCIA Mª Ángels Jurado 1 y Katia Verger Universitat de Barcelona Resumen El presente artículo revisa los principales estudios sobre el funcionamiento de los lóbulos frontales y las consecuencias de su lesión durante la infancia. El desarrollo cerebral humano implica la creación de conexiones entre el lóbulo frontal y el resto de zonas corticales, así como la progresiva mielinización de las fibras. Estos procesos se han relacionado con la maduración de funciones frontales, tales como la planificación, la flexibilidad y el autocontrol, así como con los avances en la ejecución de pruebas de funcionamiento frontal, por ejemplo, los tests de categorización de cartas de Wisconsin, de las 20 preguntas o la Torre de Hanoi. Las lesiones frontales en la infancia se han estudiado en la literatura neuropsicológica principalmente como descripción de casos. Entre los síntomas consecuentes destacan los problemas de socialización, la despreocupación, la impulsividad, la intolerancia a la frustración, la agresividad e incluso los trastornos antisociales como conductas delictivas. Sin embargo, no queda clara la distinción funcional entre sistema orbital y sistema dorsolateral, ya que, junto con los anteriores, ocurren algunos trastornos cognitivos tales como déficit atencional, de planificación y de generación. Las lesiones tempranas pueden dar lugar a trastornos conductuales demorados en el tiempo, que aparecen incluso años después de la lesión. El sistema frontal parece esencial para la adquisición de pautas de conducta socialmente adaptadas. PALABRAS CLAVE: lóbulos frontales, niños, neuropsicología. Abstract The present article is a review of the main studies focused on the frontal lobes functioning and the consequences derived from the lesion of this area in childhood. Human cerebral development involves the creation of connexions between the fron- 1 Correspondencia: Dra. Mª Ángels Jurado, Departamento de Psiquiatría y Psicobiología Clínica (Universitat de Barcelona), Passeig de la Vall d Hebron, 171, Barcelona. Agradecimientos: El presente artículo ha sido posible gracias a la concesión de dos becas de F.P.I. del Departament d Ensenyament de la Generalitat de Catalunya y a la Dirección General de Investigación Científica y Enseñanza Superior del Ministerio de Educación y Ciencia, y a una beca de la Secretaría de Estado de Universidades e Investigación del Programa Sectorial de Promoción General del Conocimiento con el título: «Funciones Cognitivas del Sistema Fronto-Basal» (PM ). Agradecemos a la Dra. C. Junqué sus constructivas sugerencias y supervisión en el presente trabajo.

2 324 Mª Ángels Jurado y Katia Verger tal lobe and the rest of the cortex, and the progressive mielination of fibres. These processes are related to the maturation of frontal functions as planning, flexibility and selfmonitoring, and to the improvement in the performance of frontal functioning tasks, i.e. Wisconsin Card Sorting, 20 questions or Tower of Hanoi tests. In the neuropsychological literature, frontal lesions in childhood have been approached mainly as case studies. The main symptoms related to this type of lesions are socialization problems, lack of concern, impulsivity, intolerance to frustration, agressivity, and social disturbances as delictive behaviors. The functional distinction between orbital and dorsolateral systems is not clear because these symptoms are present together with cognitive disorders as attentional, planning, and generation deficits. Early lesions can lead to behavioral disorders delayed in time starting even years after the lesion. The frontal system seems to be essential to acquire socially adapted behavioral skills. KEY WORDS: frontal lobes, children, neuropsychology. Introducción El estudio de los lóbulos frontales del cerebro es uno de los campos científicos más fascinantes para el neuropsicólogo actual. A pesar de que se reconoce su importancia desde principios del siglo XIX, la controversia sobre su posible contribución a la cognición compleja fue puesta en duda por reputados psicobiólogos como Hebb (Junqué y Barroso, 1994). El alto grado de desarrollo de la corteza prefrontal en el ser humano, tanto en términos de tamaño como de conexiones, ha dado lugar a un amplio interés en sus funciones. Se ha destacado a menudo que los lóbulos frontales constituyen la región filogenéticamente más reciente, ocupando el 24% de la neocorteza humana (Kaczmarek, 1987). Muchos de los procesos psicológicos que subyacen a las formas más elevadas de adaptación y logro humano han sido relacionados con los lóbulos frontales. Según las teorías más actuales, los sistemas neuronales frontales son los mediadores de la introducción en la cultura y de la conducta social, de la flexibilidad de pensamiento y acción, de la conducta adaptativa y del logro de metas (Eslinger y Damasio, 1984). Maduración fisiológica Maduración de los lóbulos frontales Se han delineado tres fases solapadas de desarrollo neuronal (Dawson, Panagiotides, Klinger y Hillet, 1992). La primera fase es el plan genéticamente especificado que permite la ontogénesis de la compleja arquitectura del cerebro y que regula el ritmo de los procesos evolutivos tales como la proliferación y migración neuronal (prenatalmente), la eliminación neuronal competitiva y la mielinización. La segunda fase, que se sobrepone en parte a la primera, pertenece al fenómeno postnatal por el cual las redes y conexiones neuronales se establecen mediante una variedad de mecanismos que incluyen la estimulación ambiental, las hormonas o el estrés, entre otros. Esta fase se ha caracterizado como el «esculpido ontogenético»

3 Función y disfunción de los lóbulos frontales en la infancia 325 e implica mecanismos de eliminación competitiva y de amplificación selectiva de grupos neuronales estimulados frecuentemente. La pérdida de sinapsis continúa hasta la adolescencia. Para la corteza frontal, el período de máximo exceso sináptico aparece alrededor de los 12 meses de edad, después del cual sobreviene un período de decremento en las medidas de metabolismo paralelo al declive de la densidad sináptica. Los cambios rápidos y significativos relacionados con la anatomía y función del lóbulo frontal ocurren en la segunda mitad del primer año de vida. La tercera fase consiste en el proceso diario de la modificación sináptica adaptativa que permite la memorización de las experiencias y los cambios continuados de mapas neuronales a lo largo de toda la vida. El desarrollo cerebral humano implica una diferenciación secuencial y la elaboración de conexiones corticocorticales entre las cortezas posterior, central y temporal, y las diferentes regiones de los lóbulos frontales. La elaboración de conexiones con el lóbulo frontal parece ser una característica dominante del desarrollo cerebral y el proceso ocurre en estadios o como una función discontinua de la edad. Los picos de mayor crecimiento se registran desde el nacimiento hasta los dos años y entre los 16 y 19 años de edad (en menor medida desde los 7 a los 9 años) (Thatcher, 1991). Stuss (1992) defiende que aunque la maduración cerebral está completa en la pubertad, existe evidencia de un continuo desarrollo en años posteriores. Este aspecto no sólo afectaría al córtex prefrontal sino también a las áreas de asociación parietal y temporal. Para algunos autores (Segalowitz, Unsal y Dywan, 1992) las áreas prefrontales muestran una actividad electrofisiológica que sugiere una maduración más lenta que la de regiones posteriores del cerebro. Maduración de las funciones frontales Luria, a partir del estudio clínico de lesiones cerebrales focales en humanos, sugirió que los lóbulos frontales no estaban maduros hasta los 4-7 años, y Golden pensaba que hasta los 12, siendo esencialmente inactivos hasta la adolescencia (Becker, Isaac y Hynd, 1987; Fiducia y O Leary, 1990). Estudios más actuales apuntan a que los rudimentos del funcionalismo frontal aparecerían de forma temprana en la evolución (Welsh y Pennington, 1988). Alrededor del medio año de vida, aparecen las primeras aproximaciones al concepto de causalidad que subyace a la conducta orientada hacia el futuro. Hacia el segundo año, se observan conductas intencionales que implican elementos rudimentarios de flexibilidad, mantenimiento y planificación. Conductas tales como la planificación, la flexibilidad y el autocontrol se hacen patentes a lo largo de toda la vida, aunque sus manifestaciones cambien con la maduración cognitiva. Durante los dos primeros años de vida, coincidiendo con un gran desarrollo de los lóbulos frontales, se consiguen los mayores avances en la regulación emocional (Dawson et al., 1992). Durante los primeros 6 meses, se consigue la primera conciencia de estado interno y la asociación entre estados emocionales y estímulos externos. Entre los 6 y 8 meses de edad, la conducta regulatoria de la emoción muestra funciones típicamente frontales tales como atender selectivamente a un

4 326 Mª Ángels Jurado y Katia Verger estímulo, percibir contingencias temporales y regular estados emocionales. Dawson et al. (1992) estudiaron niños de 21 meses, y hallaron que las expresiones faciales de emociones específicas coincidían con activaciones electroencefalográficas del lóbulo frontal. El desarrollo de conductas asociadas al funcionamiento del lóbulo frontal es un proceso de múltiples estadios. El período de mayor desarrollo parece ocurrir entre los 6 y los 8 años de edad; a los 10 años, la capacidad de inhibir la atención de los estímulos irrelevantes y evitar las respuestas perseverativas es casi completa; a los 12 años el dominio atencional es total (Passler, Isaac y Hynd, 1985). Becker et al. (1987) hallaron una emergencia evolutiva similar en todas las conductas atribuidas a la inhibición de actos motores, siendo la ordenación temporal la que obtiene una peor proporción de ejecuciones correctas a los 12 años. Levin et al. (1991) estudiaron los cambios evolutivos en la ejecución de distintos tests de funcionamiento frontal en niños. Los mayores progresos se encontraron entre el grupo de 7 y 8 años y el de 9 a 12 años de edad en relación a las medidas del test de Categorización de Cartas de Wisconsin (WCST) y los falsos positivos de las tareas de Responder-No responder (Go-no go task). Entre los 13 y 15 años aparecían los mayores avances en el test de Aprendizaje Verbal de California (CVLT), la prueba de las 20 preguntas y la Torre de Londres. No obstante, Gnys y Willis (1991) no lograron establecer la validez de la Torre de Hanoi y de la fluencia verbal como pruebas de función ejecutiva en niños. Los adolescentes muestran una ejecución más perfeccionada que los niños al hacer preguntas que eliminan más alternativas (test de las 20 preguntas), debido a la mayor productividad en la generación de palabras o ideación de dibujos y al planificar y ejecutar mejor las series de movimientos necesarios para resolver la torre de Londres (Levin et al., 1991). Otros autores hallaron que los niños mejoran en la ejecución del test de Categorización de Cartas de Wisconsin entre los 6 y 10 años, y que entre los 10 y 12 años los niños normales alcanzaban el nivel adulto (Chelune y Baer, 1986). Aunque la ejecución en el test de Categorización de Cartas de Wisconsin es dependiente de la edad, su sensibilidad permite además detectar diferencias a nivel de destreza en niños mayores o menores (Chelune y Thompson, 1987). Rezai et al. (1993) utilizaron la tomografía por emisión monofotónica (SPECT) para estudiar en adultos las regiones cerebrales que se activan durante la ejecución de cuatro tests neuropsicológicos prefrontales: el test de Ejecución Contínua, la Torre de Londres, el test de Categorización de Cartas de Wisconsin y los Laberintos de Porteus. Los resultados sugirieron que el test de Categorización de Cartas de Wisconsin (WCST) activaba el córtex prefrontal dorsolateral izquierdo, mientras que la Torre de Londres y el test de Ejecución Continua activaban el córtex frontal medial bilateralmente, con una actividad izquierda algo superior. Los Laberintos de Porteus no produjeron una activación significativa. El test del Trazado, otra prueba de uso habitual para detectar disfunciones frontales en adultos, permite clasificar a los niños en normales y de aprendizaje lento a partir de los 7 años de edad (Mittelmeier, Rossi y Berman, 1989). Fiducia y O Leary (1990) hallaron que a los 13 años madura el sistema cognitivo que regula la memo-

5 Función y disfunción de los lóbulos frontales en la infancia 327 ria incidental y la capacidad de evitar la interferencia. La memoria incidental fue medida a través de una prueba de inhibición verbal. En dicha prueba, y tras la presentación por parte del examinador de dos series de tres palabras, el niño tenía que repetir cada serie separadamente y, de nuevo, la primera serie una vez había repetido la segunda. La capacidad de evitar la interferencia fue valorada a través de una tarea central-incidental que fue presentada verbalmente. Las dos medidas podrían reflejar la maduración de una función ejecutiva posiblemente frontal. Tabla 1. Resumen de los principales hallazgos relativos a la maduración de los lóbulos frontales 6 meses primer concepto de causalidad conciencia de estado interno asociación de estados emocionales con estímulos externos 6-8 meses atención selectiva percepción de contingencias temporales regulación de estados emocionales permanencia de objeto piagetiana (dorsolateral en monos) 2 años conducta intencional (planificación) expresiones faciales y activación frontal máximo crecimiento de las conexiones frontales 4-8 años incremento de la mielinización frontal 8-10 años desarrollo de la atención frontal capacidad de inhibición de estímulos años incremento de la mielinización frontal ejecución a nivel adulto del WCST años ejecución a nivel adulto en otras pruebas: Torre de Londres, 20 preguntas, memoria incidental Relaciones entre maduración fisiológica y maduración neuropsicológica Los picos de crecimiento del cerebro humano (mielinización y sinaptogénesis) parecen coincidir con los cambios cualitativos de los patrones de razonamiento descritos por la teoría piagetiana (Shute y Huertas, 1990) y con los avances de resolución del test de Categorización de Cartas de Wisconsin (Chelune y Baer, 1986). Se han hallado fuertes correlaciones entre las demandas de razonamiento según la teoría de Piaget y las medidas de disfunción frontal. En un estudio realizado con niños, Shute y Huertas (1990) hallaron que aquellos sujetos con puntuaciones más altas en tareas frontales obtenidas en los tests de Categorización de Cartas de

6 328 Mª Ángels Jurado y Katia Verger Wisconsin y de Trazado eran los que mostraban mayores capacidades de razonamiento (estadio de las operaciones formales de Piaget). En la investigación experimental con animales, Diamond y Goldman-Rakic (1989) demuestran que la tarea de permanencia de objeto (A no B) de Piaget depende, en los monos rhesus, de la integridad de la corteza dorsolateral frontal. La ejecución en esta tarea en los monos operados prefrontalmente es comparable con el rendimiento de niños entre 7 meses y medio y 9 meses de edad. Dentro de la corteza frontal, las regiones prefrontales empiezan a mielinizarse a los 4 años, se estabilizan a los 8 y de nuevo hay un gran crecimiento entre los 10 y 12 años, edad en que los niños ejecutan el test de Categorización de Cartas de Wisconsin al mismo nivel que los adultos (Levin et al., 1991). Sin embargo, se ha observado que la mielinización de la corteza puede continuar hasta los 30 años (Shute y Huertas, 1990). El desarrollo de la capacidad atencional depende del funcionamiento del lóbulo frontal y/o de los cambios en la manera en que la actividad frontal es coordinada con la actividad de otros sistemas corticales (Case, 1992). El crecimiento de las capacidades atencionales y de memoria de trabajo, al igual que el incremento de la regulación emocional, también dependen de los mismos cambios frontales que subyacen a los cambios de coherencia observados mediante el electroencefalograma (EEG) (Case, 1992; Thatcher, 1992). Efecto de las lesiones frontales en la infancia La mayor parte de la literatura sobre cambios conductuales ocurridos tras una lesión frontal refiere casos acaecidos durante la edad adulta (Benton, 1991). El estudio de pacientes afectados durante la infancia nos ayudará a identificar las conductas cuya adquisición y desarrollo dependen de los lóbulos frontales. La lesión del lóbulo frontal aún inmaduro ha de causar síntomas diferentes a los descritos en adultos (Boone et al., 1988). Una de las primeras descripciones de lesiones infantiles corresponde al caso JP de Ackerly (citado por Benton en 1991). JP presentaba una degeneración del lóbulo frontal izquierdo, excepto el área de Broca y las áreas motoras, así como un lóbulo prefrontal derecho atrófico, todo ello posiblemente de origen perinatal. Los primeros signos de desarrollo anómalo aparecieron a los tres años. A los 13 años de edad sólo había completado tres cursos de escolarización. El cociente intelectual era de 90, es decir dentro de los límites de la normalidad. Otras funciones cognitivas como las visoespaciales también eran normales, aunque respondía de forma confiada, impulsiva e incluso fanfarrona ante la realización de las pruebas. Esta lesión frontal en la infancia contribuyó a la detención del desarrollo en la esfera social, produciendo un «defecto social primario». Boone et al. (1988) describen el caso de una niña de 13 años que desarrolló de forma dramática y abrupta cambios conductuales tales como desinhibición sexual, falta de preocupación por la higiene personal, agresión física y verbal, y habla tangencial. Las anormalidades comenzaron con la falta de atención en el colegio, seguida por una actividad sexual promiscua y sin precaución, desobediencia, agre-

7 Función y disfunción de los lóbulos frontales en la infancia 329 sión y depresión. Las capacidades de velocidad motora, atención, tareas alternadas, solución de laberintos, inhibición de respuestas y mantenimiento de un curso de acción a pesar de los distractores estaban por debajo de la normalidad. A las seis semanas aparecieron crisis epilépticas y el EEG mostró una actividad comicial con un predominio frontal izquierdo. Tras el tratamiento con carbamacepina las crisis desaparecieron y también las alteraciones conductuales y cognitivas. Los autores encuadran su caso como un síndrome similar, aunque reversible, al de pseudopsicopatía de Blumer y Benson. Marlowe (1989; 1992) presenta el caso PL, un niño que sufrió un traumatismo craneoencefálico a los 3 años de edad, con una lesión localizada en la corteza prefrontal derecha (áreas 8, 9, 46 y 10 de Brodmann) y en la sustancia blanca. A las dos semanas aparecieron cambios de personalidad y control emocional con impulsividad, baja tolerancia a la frustración, cambios de humor frecuentes y reacciones catastróficas. Con el paso del tiempo aumentaron las discrepancias entre la conducta social presentada y la edad cronológica. Aunque el cociente intelectual se hallaba por encima de la media, mostraba alteraciones en los procesos ejecutivos y autorregulativos. PL presentaba escasas conductas de autocontrol en situaciones sociales y cognitivas complejas, interferencia con el desarrollo de conductas adaptativas al incrementarse las demandas ambientales, dificultad en situaciones nuevas y desorganización visoespacial. Además sufría dificultades para aprender de la experiencia, siendo incapaz de integrar la información nueva con las experiencias pasadas. Se distraía con facilidad, y aunque verbalizaba planes de ejecución, era incapaz de inhibir otras conductas durante el tiempo necesario para ejecutar el plan. Se mostraba agresivo y no sentía remordimientos por sus acciones; era una persona irritable e hipersensible. Marlowe pronosticó que el grado de disfunción en este niño se incrementaría al aumentar la complejidad de las demandas ambientales. La magnitud de las alteraciones de PL sugiere que no es el tamaño ni la lateralidad de la lesión lo que interfiere en el desarrollo sino la localización frontal. Price, Daffner, Stowe y Mesulam (1990) describieron dos casos de lesión frontal temprana. El primero fue el de un hombre con lesiones bifrontales (extendidas desde la corteza al núcleo caudado y mayores en el lado izquierdo). El segundo de los casos se corresponde con el de una mujer que a los 4 años de edad sufrió lesiones bifrontales (mayores en el izquierdo) debidas a un traumatismo craneoencefálico. Estos autores destacan en ambos pacientes la falta de aprendizaje por la experiencia negativa o el castigo y opinan que se trata de un tipo de «trastorno» del aprendizaje relacionado con la maduración del juicio, «insight» y el desarrollo moral. Ninguno de los dos fue capaz de adquirir el control de la propia conducta, no desarrollaron sentimientos de culpa ni empatía hacia los demás sino que más bien se sentían víctimas. Las características conductuales son similares a las descritas en adultos con lesiones análogas, aunque más intensas. Al igual que en la auténtica personalidad antisocial, en estos casos el problema se presentaría antes de la edad adulta. Sin embargo, la falta de premeditación y la torpeza al cometer los crímenes los diferencian de los auténticos sociópatas (Price et al., 1990). La inadecuación de la conducta a las normas sociales es especialmente llamativa en los casos de lesión frontal durante la primera infancia. Los dos casos de Price

8 330 Mª Ángels Jurado y Katia Verger son, sin duda, los más similares dentro de los lesionales, a aquéllos diagnosticados como psicópatas o de personalidad antisocial. El lóbulo frontal parece imprescindible para el aprendizaje de conductas socialmente adaptadas que posibiliten la regulación de los impulsos bajo metas adecuadas. Los psicópatas podrían presentar durante la infancia un fallo similar en el aprendizaje social. La falta de preocupación de estos pacientes podría relacionarse con la baja ansiedad de los psicópatas y sería otro aspecto de ubicación anatómica relacionada. El caso DT (Eslinger, Grattan, Damasio y Damasio, 1992; Grattan y Eslinger, 1992) representa otra extensa descripción de lesión frontal en la infancia. A los 7 años de edad, la paciente sufrió una hemorragia intraparenquimatosa espontánea que fue evacuada quirúrgicamente. Evaluada a los 33 años, presentaba una lesión prefrontal izquierda (áreas 9, 46 y 32 de Brodmann) que se extendía a la sustancia blanca (dañando la zona subyacente a las áreas 45 y 24). La tomografía por emisión de positrones (PET) mostraba hipoperfusión bifrontal, sugiriendo funcionamiento anormal bilateral. El examen neuropsicológico indicó un deterioro de la autorregulación y de las funciones ejecutivas, que incluyen alteraciones de la atención sostenida y de la concentración, de la flexibilidad cognitiva, planificación y regulación de la actividad dirigida a la consecución de metas y de la capacidad de manejar juicios ambientales. Los resultados en la prueba de inteligencia fueron inferiores a la media (CI = 80), con especial dificultad en los subtests que implicaban distracción. La copia de la figura compleja de Rey estaba espacialmente desordenada y era perseverativa, la fluidez con consigna fonética era baja y los juicios sobre acontecimientos generales deficientes. DT presentaba dificultades para manejar y expresar emociones fuertes, para establecer relaciones significativas y para integrar los diferentes aspectos sociales y emocionales a lo largo del tiempo. Al analizar los dilemas morales sus respuestas eran contradictorias, variando de unos principios morales a otros. Presentaba un nivel de razonamiento similar al adquirido entre los 10 y los 13 años de edad. Las medidas de empatía y las de desarrollo psicosocial, así como el test MMPI, estaban alterados. Durante los tres primeros años de evolución (desde los 7 a los 10 años), aprendió de forma lenta y se retrasó en la escuela. A partir de este momento, aparecieron las dificultades sociales y emocionales, y mostró disminución en la capacidad de aprendizaje cognitivo, afectivo y social. Como adulto, se detectaron deficiencias similares a las descritas en lesiones no infantiles: toma de decisiones deficiente, juicio vocacional y social caprichoso, rigidez, impulsividad y falta de aprendizaje de la experiencia. Eslinger argumenta que la maduración del sistema dependiente del lóbulo frontal sufrió una alteración a causa de la lesión infantil, interfiriendo el desarrollo de las conductas adaptativas en los siguientes estadios de la vida de la paciente. Las consecuencias se han continuado expresando en los dominios cognitivo y social durante un largo período, pero en un patrón diferente al observado en adultos. Las consecuencias más incapacitantes no fueron las más inmediatas. La primera dificultad fue el lento aprendizaje académico. Durante la adolescencia temprana (de tres a cinco años después de la lesión) se hicieron evidentes las alteraciones sociales. Al ir incrementándose las exigencias ambien-

9 Función y disfunción de los lóbulos frontales en la infancia 331 tales, se hizo más evidente que el desarrollo psicológico y social se había detenido en la adolescencia. En comparación con los adultos, las lesiones en la infancia interfieren con la adquisición de las habilidades evolutivas apropiadas para cada edad. A nivel cognitivo, DT no pudo adquirir las funciones ejecutivas y autorreguladoras asociadas al lóbulo frontal. La alteración de las estructuras cognitivas impidió la adquisición de las destrezas psicosociales y la adaptación social subsecuente. La disminución de riego sanguíneo cerebral de forma bilateral de este paciente sugiere un efecto contralateral de la lesión (cambios funcionales en el tejido contralateral), que explicaría la similitud entre este caso y los descritos por lesión en ambos frontales. El momento en que las alteraciones se hacen evidentes depende del lugar preciso de la lesión dentro del lóbulo frontal y del papel de éste en la maduración. En este caso, en que la lesión córtico-subcortical se restringe a la zona medial y polo frontal izquierdos, la alteración no aparece hasta los años. Grattan y Eslinger (1991) citan como esclarecedores los estudios de Goldman con monos jóvenes. Aunque las lesiones dorsolaterales en monos jóvenes alteraban la respuesta demorada, lesiones similares en crías no tenían efecto. No obstante, con la maduración de la cría emergía el déficit. En contraste, los efectos de las lesiones orbitales eran los mismos al margen del momento de la intervención, pero tendían a recuperarse con la edad. En este caso, la región orbital está implicada en ese tipo de respuesta cuando se lesiona de forma temprana, dando lugar a un trastorno precoz que será compensado por la corteza dorsolateral preservada. Este patrón de recuperación no es posible tras una lesión dorsolateral. El déficit aparece de forma demorada porque los procesos de maduración esperados se ven limitados por el daño dorsolateral precoz. Este mismo principio podría ser aplicado al caso DT, que comenzó a padecer dificultades años después de la lesión. Mateer y Williams (1991) describen 4 casos de niños que sufrieron lesión frontal. Todos ellos manifestaban importantes cambios conductuales que fueron incrementándose con el paso del tiempo. Todos los casos presentaron deterioro de la atención. Ninguno de los niños presentó un nivel intelectual por debajo de la media ni déficits lingüísticos o perceptivos. Muchos años después de haberse producido la lesión persistieron cambios en la conducta de autorregulación, tales como irritabilidad, frecuentes cambios de humor, distraimiento, impulsividad y alteración de la conciencia social. Grattan y Eslinger (1991) revisan los estudios de lesión frontal en niños y hacen un esfuerzo de integración con la literatura de adultos. Entre los casos que refieren se encuentra el de KM de Hebb y Penfield, que sufrió una lesión en ambos polos frontales tras un traumatismo craneoencefálico a los 16 años de edad. Posteriormente, desarrolló crisis epilépticas y alteraciones conductuales tales como infantilismo, violencia y falta de juicio. No hubo ninguna evidencia de actividad productiva académica, ocupacional o social. Once años después se seccionaron sus polos frontales para controlar la epilepsia, produciéndose un cambio positivo en su conducta. Mejoró la capacidad de prever las consecuencias de su comportamiento pero mostraba una falta de preocupación por el futuro.

10 332 Mª Ángels Jurado y Katia Verger Tabla 2. Resumen de los estudios de casos que sufrieron lesión frontal en la infancia AUTORES CASOS SINTOMATOLOGÍA Ackerly, 1947 JP (perinatal) (citado en Benton, Frontal izquierda 1991) Prefrontal derecha Falta de ansiedad y preocupación, inefectividad del castigo, impulsividad, conducta sexual inapropiada, actitud fanfarrona y conflictos de relación. Boone et al., 1988 (13 años) Crisis epilépticas frontales Desinhibición sexual, agresividad, labilidad, descuido personal, risa inapropiada, depresión. Alteraciones: Dígitos, Trail B, Laberintos, Stroop. Marlowe, 1989, PL (3 años) 1992 TCE prefrontal derecho Impulsividad, intolerancia a la frustración, labilidad, inmadurez social, agresividad, irritabilidad, ausencia de sentimientos de culpa y desorganización visoespacial. Price et al., Bifrontal (7 días) HSD intervenida 2. Bifrontal (4 años) TCE 1. Conducta antisocial, delincuencia, agresividad, impulsividad y desinhibición sexual. Alteraciones:Trail B, Stroop, WCST, secuencias motoras, go-no go test y test visoverbal. 2. Agresividad, conducta antisocial, falta de responsabilidad y promiscuidad. Alteraciones: WAIS, lectura, atención, Trail B, Stroop, fluencia con consigna e interpretación de proverbios. Eslinger et al., DT (7 años) 1992, Grattan y Hemorragia frontal Eslinger, 1992 izquierda Williams y Mateer, 1. RD (8 años) TCE 1992 frontal izquierdo 2. SN (11 años) TCE bifrontal (más afectación izquierda) Hebb y Penfield, KM (16 años) 1940 (citado en TCE polos frontales Grattan y Eslinger, (reseción) 1991) Impulsividad, promiscuidad, falta de responsabilidad, pobre razonamiento moral, problemas interpersonales y laborales. Alteraciones: Aritmética, dígitos, Clave de Números, Figura de Rey, fluencia fonética y razonamiento. 1. Rabietas, agresividad, falta de relaciones interpersonales, errores de estimación, impulsividad e inactividad. Alteraciones: tareas atencionales verbales. 2. Rabietas, agresividad, risa inapropiada, bulimia, falta de consideración, fugas de casa, desinhibición verbal y distracción. Alteraciones: atención, control motor, planificación y flexibilidad. Carácter pueril, violento y destructivo, alteraciones de memoria y juicio, falta de actividad productiva y falta de preocupación por el futuro. Mateer y Williams, SS (3 años) TCE 2. MB (3 años) TCE 3. JB (6 años) TCE frontal izquierdo 4. RD (8 años) TCE frontal izquierdo 1. Baja tolerancia a la frustración, cambios de humor, rabietas, tristeza, baja atención (Trail A) y alteraciones de la concentración. 2. Apatía, irritabilidad, baja sociabilidad, distractibilidad y conductas autolesivas. 3. Distractibilidad, falta de atención, agresividad, habla compulsiva, fatigabilidad, labilidad, frustración, impulsividad y reducción de la fluencia con consigna. 4. Rabietas, agresividad, falta de relaciones interpersonales, errores de estimación, impulsividad e inactividad. Alteraciones: tareas atencionales verbales.

11 Función y disfunción de los lóbulos frontales en la infancia 333 Existen alteraciones relacionadas con la función del lóbulo frontal en ausencia de lesión. El autismo infantil se ha relacionado con una disfunción frontal (Rumsey y Hamburger, 1988) tras estudiar a adultos con déficits cognitivos residuales restringidos a la resolución de problemas. Sin embargo, otros autores sugieren la presencia de alteración en lóbulo temporal, especialmente en amígdalas e hipocampos (Hoon y Reiss, 1992) y de anormalidades parietales, con pérdida de volumen extendiéndose al área frontal superior adyacente, sin olvidar la implicación del cerebelo y la atrofia del cuerpo calloso en algunos casos (Courchesne, Press y Yeung-Courchesne, 1993). Las funciones atribuidas al lóbulo frontal pueden ser de importancia en la capacidad lectora. En efecto, algunos jóvenes con dislexia presentaban dificultades en procesos cognitivos que implicaban atención sostenida, inhibición, mantenimiento y flexibilidad al generar hipótesis alternativas (Kelly, Best y Kirk, 1989) y baja capacidad de los sistemas atencionales frontales (Rumsey et al., 1987). El síndrome de déficit atencional con y sin hiperactividad se ha relacionado también con la disfunción frontal (Barkley, Grodzinsky y DuPaul, 1992; Gorenstein, Mammato y Sandy, 1989; Shue y Douglas, 1992). (Para una revisión, ver García Sánchez, 1992). Conclusiones El desarrollo cerebral humano implica una diferenciación secuencial y una elaboración de conexiones corticocorticales entre las cortezas posterior, central y temporal, y las diferentes regiones de los lóbulos frontales. La elaboración de conexiones con el lóbulo frontal parece ser una característica dominante del desarrollo cerebral. En la literatura científica no existe un acuerdo unánime acerca de la edad en la que los lóbulos frontales alcanzan la madurez (Becker et al., 1987; Fiducia y O Leary, 1990; Welsh y Pennington, 1988). Lo que sí parece evidente es que las lesiones frontales en niños pueden no manifiestarse hasta meses o años posteriores al daño cerebral. Al contrario, estas lesiones tempranas a menudo dan lugar a déficits conductuales demorados. Grattan y Eslinger (1991) proponen que estas alteraciones no se detectan justo después de la lesión porque la demanda para su funcionamiento no aparece hasta un período posterior de la vida. El patrón de disfunción es diferente al del adulto, y los déficits pueden aparecer después de un período de relativa buena recuperación. Las lesiones frontales no parecen tener un gran efecto en el desarrollo de las habilidades medidas a través de tests de inteligencia. Al margen de la edad en la que se produjo la lesión, la mayoría de niños con lesiones frontales presentan un rango intelectual dentro de la normalidad. En los casos en que suponemos que este valor es inferior al que podría haber alcanzado, los déficits suelen encontrarse en las tareas más sensibles a la atención sostenida, a la independencia de la distracción y a la inhibición de respuestas impulsivas. Las lesiones en niños nos dan una idea de la importancia del sistema frontal en la adquisición de pautas de conducta socialmente adaptadas. La presencia de conducta antisocial, así como las alteraciones cognitivas mostradas muestran un patrón similar al de las lesiones frontales en los adultos (Grattan y Eslinger, 1991).

12 334 Mª Ángels Jurado y Katia Verger Sin embargo, estos casos nos presentan un cuadro menos delimitado respecto a la relación entre las zonas anatómicas y la sintomatología. Al contrario que en los adultos, no queda nada claro que se produzca un síndrome «pseudopsicopático» en ausencia de déficits cognitivos clásicamente frontales. Blumer y Benson (1975) definieron la pseudopsicopatía como uno de los síndromes de alteración frontal caracterizado por un humor sexualmente desinhibido, actitud pueril, autoindulgencia y falta de preocupación por los demás. Este síndrome se localizaría en la porción orbital del lóbulo frontal. La zona dorsolateral, sin embargo, se ha relacionado sobre todo con los déficits cognitivos frontales (Fuster, 1989). Nos es difícil discutir la diferenciación entre los sistemas orbital y dorsolateral durante la infancia debido a la falta de especificidad de las lesiones en algunos de los casos de la literatura y la extensión del daño a ambos sistemas en otros, así como al reducido número de casos y a la ausencia de estudios de grupos. Bibliografía Barkley, R.A., Grodzinsky, G. y DuPaul, G.J. (1992). Frontal lobe functions in attention deficit disorder with and without hyperactivity: a review and research report. Journal of Abnormal Child Psychology, 20, Becker, M.G., Isaac, W. y Hynd, G.W. (1987). Neuropsychological development of non-verbal behaviors attibuted to «frontal lobe» functioning. Developmental Neuropsychology, 3, Benton, A. (1991). Prefrontal injury and behavior in children. Developmental Neuropsycology, 7, Blumer, D. y Benson, D.F. (1975). Personality changes in frontal and temporal lobe lesions. En D.F. Benson y D. Blumer (comp.). Psychiatric aspects of neurologic disease. Nueva York: Grune & Stratton. Boone, K.B., Miller, B.L., Rosenberg, L., Durazo, A., McIntyre, H. y Weil, M. (1988). Neuropsychological and behavioral abnormalities in an adolescent with frontal lobe seizures. Neurology, 38, Case, R. (1992). The role of the frontal lobes in the regualtion of cognitive development. Brain and Cognition, 20, Courchesne, E., Press, G.A. y Yeung-Courchesne, R. (1993). Parietal lobe abnormalities detected with MR patients with infantile autism. American Journal of Radiology, 160, Chelune, G.J. y Baer, R.A. (1986). Developmental norms for the Wisconsin Card Sorting Test. Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology, 8, Chelune, G.J. y Thompson, L.L. (1987). Evaluation of the general sensitivity of the Wisconsin Card Sorting Test among younger and older children. Developmental Neuropsychology, 3, Dawson, G., Panagiotides, H., Klinger, L.G. y Hill, D. (1992). The role of frontal lobe functioning in the development of infant self-regulatory behavior. Brain and Cognition, 20, Diamond, A. y Goldman-Rakic, P.S. (1989). Comparison of human infants and rhesus monkeys on Piaget s AB task: evidence for dependence on dorsolateral prefrontal cortex. Experimental Brain Research, 74, Eslinger, P.J. y Damasio, A.R. (1984). Behavioral disturbances associated with the rupture of anterior communicating artery aneurysms. Seminars in Neurology, 4, Eslinger, P.J., Grattan, L.M., Damasio, H. y Damasio, A.R. (1992). Developmental consequences of childhood frontal lobe damage. Archives of Neurology, 49, Fiducia, D. y O Leary, D.S. (1990). Development of a behavior attributed to the frontal lobes

13 Función y disfunción de los lóbulos frontales en la infancia 335 and the relationship to other cognitive functions. Developmental Neuropsychology, 6, Fuster, J.M. (1989). The prefrontal cortex: Anatomy, physiology, and neuropsychology of the frontal lobe. New York: Raven Press. García Sánchez, C. (1992). Trastorno atencional con o sin hiperactividad: un enfoque neuropsicológico. Revista de Logopedia, Foniatría y Audiología, XII, Gnys, J.A. y Willis, W.G. (1991). Validation of executive function tasks with young children. Developmental Neuropsychology, 7, Gorenstein, E.E., Mammato, C.A. y Sandy, J.M. (1989). Performance of inattentive-overactive children on selected measures of prefrontal-type function. Journal of Clinical Psychology, 45, Grattan, L.M. y Eslinger, P.J. (1991). Frontal lobe damage in children and adults: a comparative review. Developmental Neuropsycology, 7, Grattan, L.M. y Eslinger, P.J. (1992). Long-term psychological consequences of childhood frontal lobe lesion in patient DT. Brain and Cognition, 20, Hoon, A.H. y Reiss, A.L. (1992). The mesial-temporal lobe and autism: case report and review. Developmental Medicine and Child Neurology, 34, Junqué, C. y Barroso, J. (1994). Neuropsicología. Madrid: Síntesis. Kaczmarek, B.L.J. (1987). Regulatory function of the frontal lobes. A Neurolinguistic perspective. En E. Perecman (comp.). The frontal lobes revisited. Nueva York: LEA. Kelly, M.S., Best, C.T. y Kirk, U. (1989). Cognitive processing deficits in reading disabilities: a prefrontal cortical hypothesis. Brain and Cognition, 11, Levin, H.S., Culhane, K.A., Hartmann, J., Evankovich, K., Mattson, A.J., Harward, H., Ringholz, G., Ewing-Cobbs, L. y Fletcher, J.M. (1991). Developmental changes in performance on tests of purported frontal lobe functioning. Developmental Neuropsycology, 7, Marlowe, W.B. (1989). Consequences of frontal lobe injury in the developing child. Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology, 12, 105. Marlowe, W.B. (1992). The impact of a right prefrontal lesion on the developing brain. Brain and Cognition, 20, Mateer, C. y Williams, D. (1991). Effects of frontal lobe injury in childhood. Developmental Neuropsycology, 7, Mittelmeier, C., Rossi, J.S. y Berman, A. (1989). Discriminative ability of the Trail Making test in young children. International Journal of Clinical Neuropsychology, 11, Passler, M.A., Isaac, W. y Hynd, G.W. (1985). Neuropsychological development of behavior attributed to frontal lobe functioning in children. Developmental Neuropsychology, 1, Price, B.H., Daffner, K.R., Stowe, R.M. y Mesulam, M.M. (1990). The comportamental learning disabilities of early frontal lobe damage. Brain, 113, Rezai, K., Andreasen, N.C., Alliger, R., Cohen, G., Swayze II, V. y O Leary, D.S. (1993). The neuropsychology of the prefrontal cortex. Archives of Neurology, 50, Rumsey, J.M., Berman, K.F., Denckla, M.B., Hamburger, S.D., Kruesi M.J. y Weinberger, D.R. (1987). Regional cerebral blood flow in severe developmental dyslexia. Archives of Neurology, 44, Rumsey, J.M. y Hamburger, S.D. (1988). Neuropsychological findings in high-functioning men with infantile autism, residual state. Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology, 10, Segalowitz, S.J., Unsal, A. y Dywan, J. (1992). Cleverness and wisdom in 12-year-olds: electrophysiological evidence for late maturation of the frontal lobe. Developmental Neuropsychology, 8, Shue, K.L. y Douglas, V.I. (1992). Attention deficit hyperactivity disorder and the frontal lobe syndrome. Brain and Cognition, 20,

14 336 Mª Ángels Jurado y Katia Verger Shute, G.E. y Huertas, V. (1990). Developmental variability in frontal lobe function. Developmental Neuropsychology, 6, Stuss, D.T. (1992). Biological and psychological development of executive functions. Brain and Cognition, 20, Thatcher, R.W. (1991). Maturation of the human frontal lobes: physiological evidence for staging. Developmental Neuropsychology, 7, Thatcher, R.W. (1992). Cyclical cortical reorganization during early childhood. Brain and Cognition, 20, Welsh, M. y Pennington, B.F. (1988). Assessing frontal lobe functioning in children: views from developmental psychology. Developmental Neuropsycology, 4,