UNIVERSIDAD VERACRUZANA

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1 UNIVERSIDAD VERACRUZANA FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA ADMINSTRACIÓN DE 100 VS 200 μg DE GnRH EN EL PROTOCOLO SELECT SYNCH PARA SINCRONIZAR LA OVULACIÓN Y EL ESTRO EN GANADO DE DOBLE PROPÓSITO TESIS PARA OBTENER EL TITULO DE MEDICO VETERINARIO ZOOTECNISTA PRESENTA HONORIO ALBERTO SOSA HERNANDEZ ASESORES: DR. FELIPE MONTIEL PALACIOS DR. RODOLFO CANSECO SEDANO H.VERACRUZ, VER. 2OO2

2 DEDICATORIA A mis padres: Sr. Honorio Sosa Lagunes y Sra. Elvia Hernández de Sosa, por ser como son; los mejores. Y sin ustedes seria nada. A mi abuela: Sra. María Lagunes vda de Sosa por ayudarme, entenderme, consentirme y acompañarme toda la carrera. A mi hermana: Srita. María Guadalupe Sosa Hernández por contagiarme de su alegria y optimismo. A mis tíos: Lic. José Antonio y Dr. Víctor Sosa Lagunes por el apoyo brindado, por soportarme y por atenderme cuando lo necesitaba. A mi novia: Araceli Lagunes por estar siempre a mi lado en las buenas y en las malas, por darme comprensión y cariño siempre. i

3 AGRADECIMIENTOS A mis asesores: Dr. Felipe Montiel Palacios y Dr. Rodolfo Canseco Sedano por apoyarme en la realización de está tesis y transmitirme conocimentos que me ayudaran en un futuro proximo, ademas de brindarme su estupenda amistad. Al Lab. Intervet, por proporcionar los tratamientos hormonales para la realización del estudio y muy en especial a la Dra. Gabriela Mapes. Al Ing. Valentín Ruíz, por las facilidades otorgadas, al proporcionar sus fincas y hembras experimentales para el desarrollo del presente estudio, sin lo cual no hubiera sido posible realizar este trabajo. A los MMVVZZ. Alfredo Arroyo y Goven Vargas por las facilidades otorgadas para realizar el presente estudio. A mis catedráticos: especialmente al MVZ. Moreno Loyo, MVZ Robledo Candelero, MVZ. Arroyo Lara y a la MVZ. María L. Robledo Salinas. A mis abuelos: Sr. José Hernández Sanchez y Sra. Guadalupe Palma Valentín por estar siempre a mi lado. A mis tíos: Orlando, Victor y Jorge. ii

4 CONTENIDO I. Resumen 1 II. Introducción 2 III. Antecedentes 4 Anestro postparto 4 Profundidad del anestro 9 Inducción de estro 10 Sincronización del estro 12 Farmacos utilizados para la inducción y sincronización de la ovulación y el estro 16 Hormona liberadora de gonadotropinas (GnRH) 16 Prostaglandinas 17 Sincronización del estro y de la ovulación con el protocolo GnRH-PG 20 Eficiencia en la detección de estros 20 IV. Hipótesis 23 V. Objetivos 23 VI. Material y Métodos 24 Localización 24 Características y manejo de animales experimentales 24 Características del estudio 25 Tratamientos 25 Condición corporal 26 Actividad folicular y luteal 26 Sincronización de la ovulación y del estro 26 Destete temporal 27 Detección de calores 27 Inseminación artificial 27 Diagnóstico de gestación 28 Variables en estudio 28 Análisis estadístico 28 Modelo estadístico 29 VII. Resultados y discusión 30

5 VIII. Conclusión 35 IX. Literatura citada 36

6 RESUMEN Adminstración de 100 vs 200 μg de GnRH en el protocolo Select Synch para sincronizar la ovulación y el estro en ganado de doble propósito. Asesores: Dr. Felipe Montiel Palacios, Dr. Rodolfo Canseco Sedano. El objetivo del presente estudio fue determinar si la administración de 100 μg de GnRH empleada en el protocolo Select Synch para la sincronización de la ovulación y del estro en vacas lactantes anéstricas de doble propósito, conduce a una similar respuesta a celo y a un similar porcentaje de gestación mediante inseminación artificial en comparación con las hembras que reciben 200 μg de GnRH, bajo condiciones del trópico húmedo localizado en el municipio de Medellín Ver. Se utilizaron 50 hembras, de las cuales 33 fueron para el Select-Synch con 100 μg de GnRH y se les administró al día 0, 100 μg de GnRH y al día 7, 150 μg de PGF 2α, e Inseminación artificial (IA) a calor detectado, a 5 hembras que se les asignó el mismo protocolo pero con dosis de 200 μg de GnRH y 12 como testigos. El diagnostico de gestación se realizó 30 días después de la IA por ultrasonografía. Los resultados se evaluaron a través de Xi 2, disponible esta prueba en el paquete estadístico SAS. La tasa general de inducción a la ciclicidad fue del 20% (P<0.05) y la tasa general de gestación fue del 2% (P>0.05). Por lo tanto, se concluye que ambos tratamientos no resultaron ser efectivos en la inducción a la ciclicidad y esto se reflejó en la tasa de gestación obtenida en vacas de doble propósto anéstricas. Palabras clave: Doble propósito, Anestro, GnRH y Select-Synch 1

7 INTRODUCCIÓN Existe gran interés en el desarrollo de procedimientos para manipular la actividad ovárica que regulen la ovulación y permitan que las hembras sean servidas a través de inseminación artificial. En los bovinos, la manipulación del ciclo estral con el fin de inducir un estro ovulatorio en hembras anéstricas y de sincronizar el estro en hembras ciclando, es un medio efectivo para acortar los intervalos ente partos e incrementar la proporción de hembras gestantes al inicio del empadre (Dziuk y Bellows, 1983). Actualmente se cuenta con métodos farmacológicos efectivos para la sincronización e inducción del estro (Macmillan y Peterson, 1993), que involucran el control de la actividad ovárica mediante la administración de hormonas exógenas para modificar la fase luteal y regular la presentación del estro. Dichos métodos consisten en la aplicación de prostaglandina F 2α (PGF 2α ), progestágenos y hormona liberadora de gonadotropinas (GnRH), ya sea sola o en diferentes combinaciones. Dado que la luteólisis es el evento que marca cuándo ocurrirán el próximo estro y ovulación en hembras ciclando normalmente, ésta es la actividad que debe manipularse. Puesto que los programas de sincronización del estro consistentes en la aplicación solamente de PGF 2α no son efectivos para inducir el estro en hembras en anestro postparto, actualmente se están probando protocolos que implican el uso combinado de GnRH y prostaglandinas, entre los cuales está el Select Synch (Downing et al., 1998). Dicho protocolo consiste en una sola aplicación de GnRH y PGF2α y las hembras sincronizadas son inseminadas 12 2

8 horas después del estro detectado. Para este caso se recomienda comúnmente que la detección del estro empiece desde el día 4 después de la inyección de GnRH y continúe hasta el día 5 después de la PG (Kojima et al., 2000). Sin embargo, la mayoría de los trabajos que se han publicado sobre la inducción y sincronización del estro en bovinos mediante el uso combinado de GnRH y prostaglandinas se ha realizado en ganado lechero y en situaciones diferentes a las de nuestro país, y existe escasa información disponible sobre el empleo de estas substancias bajo condiciones tropicales y en ganado de doble propósito. Por lo antes expuesto, el objetivo del presente estudio fue evaluar la efectividad del empleo de 100 vs 200 μg de GnRH en el protocolo Select Synch para la sincronización de la ovulación e inseminación artificial después del estro detectado, en ganado de doble propósito anéstrico bajo condiciones del trópico húmedo mexicano. 3

9 ANTECEDENTES Anestro post-parto El término anestro se refiere al estado de aciclicidad ovárica, reflejado por completa inactividad sexual sin manifestación del estro (Fallas et al., 1987; Wright y Malmo, 1992). El anestro y la infertilidad en el período post-parto fueron reconocidos por primera vez como problema hace más de 60 años por Hammond (Short et al.,1990). El anestro post-parto es el período después del parto durante el cual las vacas no presentan signos conductuales de estro. La condición de anestro está asociada con la presencia de ovarios estáticos, de forma que, aunque existe desarrollo folicular, ninguno de los folículos ováricos que inician su crecimiento alcanza la maduración necesaria para llegar a ovular. Como resultado de esta falta de maduración folicular, la ovulación no ocurre mientras el anestro esté presente (Sirois y Fortune, 1988; Moro et al., 1994). Después del parto se presenta un período normal de anestro (Morrow et al., 1969; Roberts, 1986; Macmillan y Asher, 1990), mismo que es considerado anormal cuando se prolonga más allá del tiempo promedio aceptado (90 días) (Fallas et al., 1987). Los largos períodos de anestro post-parto (>150 días) son característicos en vacas de las regiones tropicales, siendo uno de los mayores problemas de infertilidad existentes debido a su alta incidencia y a las pérdidas económicas que de él se derivan, pues constituye la mayor limitante para lograr el intervalo entre partos ideal de 12 meses (Anta et al., 1989a), ya que éste depende del rápido restablecimiento de la ciclicidad ovárica post-parto, influido por la condición corporal, tipo de amamantamiento, producción de leche y presencia de 4

10 enfermedades (Galina et al., 1989). A este respecto, en el trópico mexicano el intervalo parto primer estro dura en promedio 78 ± 34.6 días, mientras que el intervalo parto concepción es de 149 ± 46.1 días (Anta et al.,1989a). En contraste, en ganado lechero el intervalo parto primer estro de 30 a 76 días, y en ganado de carne de 40 a 48 días. El ganado lechero ovula más pronto en el post-parto que el ganado de carne, y las primeras ovulaciones comúnmente ocurren a las 2 a 4 semanas postparto (Morrow et al., 1969; Roberts, 1986; Macmillan y Asher, 1990). Sin embargo, la primera ovulación post-parto puede no estar acompañada por estro, siendo más común en ganado lechero por presentar ovulación post-parto más temprana (Savio et al, 1990; Short et al., 1990). Esta ausencia de estro probablemente sea reflejo de una falta de sensibilización cerebral a los efectos inductores de estro del estradiol, por parte de la progesterona (Melampy et al., 1957). La primera ovulación a menudo resulta en un cuerpo lúteo de vida corta, llevando a intervalos interestrales o interovulatorios cortos de aproximadamente 8 a 10 días (Oldham et al., 1978; Schams et al., 1978a; Rawlings et al., 1980; Manns et al., 1983; Garverick y Smith, 1986; Savio et al., 1990a). Estos ciclos cortos son señalados como causantes de infertilidad, debido a que la regresión del cuerpo lúteo se da antes del reconocimiento materno de la gestación (Macmillan y Watson, 1971). Aunque aún no se ha aclarado la razón por la cual se da la presentación de ciclos estrales cortos, se cree que pueda reflejar la necesidad de los folículos ováricos de tener una preparación por parte de la progesterona para una subsecuente función luteal normal (Savio et al., 1990a). En diversos estudios realizados sobre 5

11 el crecimiento folicular usando técnicas de ultrasonografía (Ramírez-Godínez et al., 1981; Smith et al., 1987; Inskeep et al., 1988; Rajamahendran y Taylor, 1990; Savio et al., 1990; Short et al., 1990), se observó que el pretratamiento con progesterona resulta en función luteal normal en ciclos presentados en el postparto temprano en vacas de carne, sugiriendo que la longitud normal de los ciclos que ocurren en el post-parto temprano refleja un efecto de preparación por la progesterona de la gestación, mientras que para los ciclos que comienzan en el post-parto tardío no hay tal efecto de preparación y por lo tanto son ciclos cortos (Savio et al., 1990a). Por lo tanto, Savio et al. (1990a) señalan que los ciclos ovulatorios que comienzan en el post-parto temprano (<10 días) tienen una duración normal o prolongada (18-24, >24 días), los que comienzan después de los 20 días post-parto son de corta duración (9-13 días), y los intermedios, es decir, que empiezan entre los días 10 y 20 post-parto, pueden ser largos, normales o cortos. Los mecanismos básicos asociados con la aciclicidad ovárica en el período post-parto han sido revisados (Nett, 1987; Short et al., 1990). Los principales factores que limitan la aparición de la ciclicidad ovárica post-parto son (1) una inadecuada frecuencia de la secreción pulsátil de LH necesaria para las etapas finales del desarrollo y maduración folicular (similar a la secreción durante el proestro), y (2) una inadecuada liberación de la oleada de LH (oleada preovulatoria) en respuesta a concentraciones crecientes de estradiol actuando en el eje hipotálamo-hipófisis (retroalimentación positiva de estrógenos). La inadecuada secreción de LH en el post-parto temprano (10-20 días) inicialmente refleja una función reducida del eje hipotálamo-hipófisis y subsecuentemente un 6

12 aumento en la sensibilización del eje hipotálamo-hipófisis a los efectos inhibitorios del estradiol sobre la secreción de LH (retroalimentación negativa de estrógenos) (Short et al., 1990). Las concentraciones plasmáticas de FSH no son limitantes, porque se encuentran a niveles normales poco después del parto (Lamming et al., 1981; Short et al., 1990). Aunque en el período post-parto temprano (2 a 5 semanas) la GnRH es secretada a baja frecuencia (3 a 6 pulsos cada 24 h), resulta suficiente para reponer las reservas hipofisiarias de LH disminuidas durante la gestación. Después, aumenta la frecuencia de los pulsos de GnRH y, por consecuencia, de los pulsos plasmáticos de LH, resultando en el desarrollo de folículos ováricos que a su vez secretan estradiol e inhibina. El estradiol estimula la producción de receptores del estradiol en la hipófisis e hipotálamo, lo que es necesario para la retroalimentación positiva de estrógenos. Finalmente, un incremento adicional en la frecuencia de pulsos plasmáticos de LH (similar al del proestro) estimula la maduración folicular y el incremento en la producción de estradiol, lo que induce una oleada plasmática de LH y la ovulación (Wright y Malmo, 1992). Se sabe que el estado nutricional (condición corporal) y el amamantamiento son los factores más importantes que afectan la duración de la aciclicidad ovárica post-parto, y por tanto, intervienen en el reinicio de la actividad ovárica post-parto, aunque también influyen otros factores, como la edad al primer parto, el número de partos, la raza, la época del año en que ocurre el parto, la presencia o ausencia del toro, el retardo en la involución uterina y la presentación de distocias (Hopkins, 1980; Peters, 1984; Galina et al., 1989; Richards et al., 1989a; Randel, 1990; Short et al., 1990; Williams, 1990). Cualquier otro elemento considerado como 7

13 posible causante de anestro post-parto, no es más que un modulador de los efectos ejercidos por la alimentación y la presencia del becerro (Wettemann, 1994). La duración del anestro post-parto se ve influida por efectos estacionales, siendo más corto en vacas que paren a fines de la primavera y principios del otoño que en las que paren de finales del otoño a principios de la primavera (Kruif, 1978; Peters y Riley, 1982; Montgomery et al., 1984; Peters, 1984; Short et al., 1990), reportándose diferencias de 10 a 35 días. Se considera que estos efectos están relacionados con diferencias estacionales en el fotoperíodo y no con diferencias estacionales nutricionales. En la vaca, es probable que el fotoperíodo afecte la ciclicidad ovárica mediante la modulación del grado de retroalimentación negativa de estrógenos, aunque la naturaleza y el momento en que esto sucede aún no han sido definidos (Wright y Malmo, 1992). El anestro post-parto puede reducirse mediante la introducción de toros a vacas aisladas de ellos (Short et al., 1990) por 12 a 20 días (Zalesky et al., 1984; Alberio et al., 1987; Scott y Montgomery, 1987; Gifford et al., 1989; Custer et al., 1990), lo que se conoce como efecto toro. Aunque los mecanismos básicos involucrados en dicho efecto no han sido determinados, se señala que éste podría estar mediado por aumento en las concentraciones plasmáticas de LH como resultado de reducción en la retroalimentación negativa de estrógenos y aumento en la secreción de LH por el eje hipotálamo-hipófisis (Martin et al., 1983, Wright y Malmo, 1992). Sin embargo, Short et al. (1990) no encontraron diferencia en patrones pulsátiles de LH de vacas expuestas o no a sementales. 8

14 Profundidad del anestro El concepto de profundidad del anestro puede usarse para describir el índice de respuesta de las hembras anéstricas a ciertas medidas practicadas para inducir la ovulación o ciclicidad ovárica. Las vacas en anestro profundo no responden a tales medidas, mientras que las vacas en anestro superficial sí lo hacen; además, las primeras toman más tiempo para comenzar los ciclos ováricos que las segundas. Este concepto puede ayudar a entender las interacciones entre los factores que afectan la aciclicidad y la eficiencia de tratamientos y procedimientos usados solos o combinados tanto para inducir como para sincronizar la ciclicidad ovárica, pues se ha señalado que los factores que afectan la profundidad del anestro afectan también la respuesta a tratamientos inductores de la ovulación, reducen la respuesta a la GnRH (Short y Adams, 1988) y al destete (Williams, 1990) e inhiben el efecto toro (Terqui, 1985). A este respecto, la capacidad de respuesta a la gonadotropina del suero de yegua preñada (PMSG) en vacas anéstricas se ve afectada por la época del año, el amamantamiento y el estado nutricional (Munro y Moore, 1985a; Munro, 1988; Macmillan y Asher, 1990; Macmillan y Peterson, 1991). Se ha señalado que los factores que contribuyen a la duración del anestro (estado nutricional, amamantamiento, época del año y presencia del toro), también contribuyen a su profundidad (McNatty et al., 1984; Wright y Malmo, 1992). Existe evidencia de que todos los factores que aumentan la profundidad del anestro suprimen la frecuencia de pulsos plasmáticos de LH por efectos sobre el eje hipotálamo-hipófisis, alterando la secreción de LH estrógeno-independiente o 9

15 dependiente. Así, la profundidad del anestro puede reflejarse en las variaciones en la frecuencia pulsátil plasmática de LH, o en el grado de dificultad necesaria para cambiar la frecuencia de pulsos de LH establecidos, de aquéllos asociados con aciclicidad ovárica a los asociados con ciclicidad ovárica (Wright y Malmo, 1992). Inducción del estro El objetivo económico común en los sistemas de producción es que las vacas paran un becerro cada 365 días. En explotaciones lecheras basadas en la producción de pasto estacional, el momento del parto debería permitir que la lactancia coincidiera con el período de óptimo crecimiento del pasto. Para lograr un becerro cada 365 días, la vaca debe gestarse alrededor de 85 días después del parto (dependiendo de la duración de la gestación para cada raza). Los ciclos ováricos deberían comenzar bien antes de este período, porque la inseminación en un número de períodos de calor puede requerirse para lograr la gestación y porque la fertilidad es mayor en vacas que han ciclado antes del estro en el que se les insemina que en las vacas que no (King y Saballo, 1991; Macmillan y Clayton, 1980). Las técnicas originales usadas para el control del ciclo estral manipulaban la fase luteal, pero las hembras anéstricas que no estaban ovulando no podían ser sincronizadas de forma confiable (Mauleon, 1974; Odde, 1990). En la mayoría de los casos la condición de anestro es consecuencia de una serie de folículos dominantes que no ovulan porque las bajas concentraciones de LH no estimulan la producción normal de estradiol de las células de la granulosa en el folículo ovárico (Roche et al., 1992; Jolly et al., 1995). El estro no ocurre y no se produce 10

16 una adecuada oleada ovulatoria de LH. No obstante, el folículo perderá dominancia con nueva olas emergiendo a intervalos de 8 a 10 días (Stagg et al., 1995). El inyectar estradiol o GnRH puede inducir una oleada de LH, pero puede no ocurrir una ovulación seguida de función luteal normal (Crowe et al., 1993; McDougall et al., 1995b) a menos que la oleada inducida de LH haya sido precedida por una fase luteal normal o por una producida artificialmente usando progesterona o un progestágeno (Inskeep, 1995). Los procedimientos para inducir el estro en vacas acíclicas post-parto implican la reducción de la profundidad del anestro (mejoramiento del estado nutricional; destete temprano, parcial o temporal; introducción del toro) y tratamientos hormonales. Generalmente, los tratamientos hormonales comprenden tratamientos con progestágenos y hormonas que estimulan el desarrollo y la maduración folicular. El tratamiento con progestágenos (1) prepara al cerebro de forma que subsecuentes concentraciones aumentadas de estradiol provoquen comportamiento estral, y (2) asegura la función luteal normal después de la ovulación (Garverick y Smith, 1986; Inskeep et al., 1988; Pratt et al., 1982; Sheffel et al., 1982). La maduración folicular es estimulada directamente por la acción de gonadotropinas exógenas (PMSG, FSH) o por secreción endógena de LH estimulada por GnRH exógena. En el campo, algunas hembras del hato pueden haber comenzado con sus ciclos ováricos y algunas pueden estar acíclicas. Esto lleva a una variabilidad en la respuesta al tratamiento con gonadotropinas y GnRH. Algunas de las vacas acíclicas se vuelven potencialmente cíclicas durante un período de tratamiento con progestágenos, de ahí que al final de éste algunas hembras entran al proestro y 11

17 algunas están todavía acíclicas. Un rango de dosis de gonadotropinas apto para vacas acíclicas puede ser excesivo para vacas cíclicas resultando en múltiples ovulaciones. De igual forma, un régimen de dosis de GnRH apto para vacas acíclicas puede ser excesivo para vacas cíclicas. Tal dosis puede inducir una oleada prematura de LH al actuar sobre el hipotálamo sensibilizado por estradiol proveniente de un folículo en maduración. Esto puede resultar en ovulación sin comportamiento estral (McVey y Williams, 1989). Sincronización del estro Las principales indicaciones para la sincronización del estro (y ovulación) son el facilitar la inseminación artificial en vacas que no son manejadas intensivamente (vacas de carne, novillonas lecheras), maximizar el número de vacas inseminadas cerca de la fecha de comienzo del empadre en hatos lecheros con producción estacional, reducir los períodos de observación e inseminación en hatos lecheros no estacionales y facilitar los programas de transferencia de embriones. Recientemente se han revisado aspectos teóricos y prácticos sobre la sincronización del estro (Gordon, 1983; Kiracofe, 1988; Odde, 1990; Rice, 1987; Roche e Ireland, 1984). Los procedimientos para sincronizar el estro y la ovulación en animales cíclicos están basados en la sincronización del final de la fase progestacional (fase luteal) y por tanto el principio del proestro (fase estrogénica o folicular), lo que se ha logrado al producir un descenso sincronizado en las concentraciones plasmáticas de progesterona. La precisión que se da en la sincronización del estro depende de la variación en la duración del proestro, y esta 12

18 variación a su vez depende en gran medida de la etapa de desarrollo del folículo dominante al final del período de tratamiento (Kastelic et al., 1990; Macmillan y Peterson, 1993; Sánchez et al., 1993), o de si la luteólisis ha sido inducida usando prostaglandinas (Savio et al., 1990b; Adams, 1994), para producir un patrón en forma de ondas en la proporción de animales detectados en estro dentro de las 72 horas siguientes a una inyección de prostaglandinas durante el diestro (Macmillan y Henderson, 1984). La variabilidad en el tiempo requerido para la maduración folicular y ovulación puede resultar en una extensión del estro y ovulación de 5 a 6 días. Esta variabilidad refleja la etapa de la onda folicular al comienzo del proestro. Las novillonas pueden entrar en estro antes (promedio 12 hr) que las vacas (King et al., 1982; Odde, 1990; Rice, 1987), lo que probablemente refleja que se necesita un período más corto para que maduren los folículos (Savio et al., 1990a; Savio et al., 1988), aunque este efecto no fue visto en novillonas que recibieron un tratamiento de prostaglandinas (Tabla 2). La inseminación a tiempo fijo resulta de algún modo en tasas de fertilidad más bajas que la inseminación a celo observado. El final de la fase progestacional puede ser sincronizado usando un tratamiento con prostaglandinas o progestágenos. La prostaglandina F 2α o sus análogos terminan la fase progestacional al causar regresión luteal, lo que ocurre después de las 24 horas (Macmillan et al., 1980). Los progestágenos permiten la ocurrencia natural de la regresión luteal, y la fase progestacional termina por el cese del tratamiento. El tratamiento con progestágenos suprime la frecuencia de los pulsos de LH plasmática de forma que la maduración folicular final y la 13

19 ovulación no ocurren. Las concentraciones plasmáticas de progesterona de la fase luteal permiten que se den las ondas foliculares (Sirois y Fortune, 1990). Las concentraciones plasmáticas de progesterona menores a aquéllas de la fase luteal resultan en una ampliación del tiempo de vida para el folículo dominante y una supresión del reclutamiento folicular, resultando en cese de las ondas foliculares (Lucy et al., 1990; Sirois y Fortune, 1990). El retiro del tratamiento de progesterona en estas situaciones resulta en una buena sincronización del estro debido a la ovulación de estos folículos envejecidos. Sin embargo, la fertilidad reducida probablemente resultará de un aumento en la incidencia de embriones anormales causados por óvulos envejecidos (Macmillan y Asher, 1990; Sirois y Fortune, 1990; Wishart, 1977b). La variación en la duración del proestro seguido a una administración de prostaglandinas se ha reducido al inyectar estradiol, GnRH o hcg (Britt, 1975; Nancarrow y Radford, 1975; Thatcher et al., 1993; Schmitt et al., 1996a). Los estudios de Nancarrow y Radford (1975) demostraron que inyectando 0.5 mg de benzoato de estradiol 28 horas después de una segunda inyección de prostaglandinas se redujeron el intervalo al estro y el pico de secreción de LH por sobre 20 horas con desviaciones estándar de 21 a menos de 7 horas. Varios experimentos inyectando estradiol de esta forma no demostraron elevadas tasas de gestación (Nancarrow y Cox, 1976). El intervalo entre las inyecciones de prostaglandina y estradiol fue corto comparado con los intervalos de 44 y 48 horas en estudios similares realizados por Welch et al. (1975) y Peters et al. (1977), los cuales redujeron la variación en la duración del proestro sin alterar la fertilidad de 14

20 las inseminaciones siguientes a la detección del estro. Más estudios serán necesarios para identificar aspectos del tiempo y dosis de estradiol. El logro de un grado de sincronización del estro que resulte en óptima fertilidad con inseminación a tiempo fijo requiere del control sobre la presentación de la luteólisis y la sincronización de las ondas de crecimiento folicular. Cierto control sobre las ondas foliculares y la función luteal que resulta en cierta mejora en la sincronía del estro sobre la obtenida con sólo tratamiento de prostaglandinas se obtiene con la administración de un análogo de la GnRH (Receptal 6 μg) y prostaglandinas administradas 7 días después (Thatcher et al., 1989). El análogo de la GnRH gana cierto control sobre las ondas foliculares al inducir ovulación, luteinización o atresia de folículos (de acuerdo a su madurez), y la prostaglandina controla la función luteal al inducir luteólisis. El grado de sincronización es aún inadecuado para una fertilidad óptima para inseminación a tiempo fijo. Alguna evidencia preliminar sugiere que el uso de estrógenos al principio del tratamiento con progestágenos (p. ej., Syncromate B) (Whittier et al., 1986) puede mejorar la sincronización del estro al sincronizar las ondas foliculares como resultado de causar atresia folicular (Engelhardt et al., 1989). Estos resultados demuestran que los tratamientos que reducen la variación en la longitud del proestro pueden mejorar el control del ciclo estral para permitir inseminaciones a tiempo fijo. Más estudios se requerirán para identificar los intervalos más aptos para administrar cada tratamiento en el proestro y para las inseminaciones a tiempo fijo de forma que las bajas tasas de gestación asociadas 15

21 con este procedimiento sean más cercanas a las obtenidas con inseminaciones siguientes a celo detectado. La aparición del estro se da más pronto por tratamientos con progestágenos que con prostaglandinas, reflejando el más pronto retiro de progesterona. En grupos tratados en los que algunas vacas son cíclicas y otras son acíclicas, otras medidas que disminuyan la profundidad del anestro (tales como el destete) pueden mejorar la respuesta al tratamiento. Fármacos utilizados para la inducción y sincronización de la ovulación y del estro Hormona Liberadora de Gonadotropinas (GnRH) La GnRH es un decapéptido sintetizado y almacenado en el hipotálamo y transportado a la hipófisis por el sistema portal hipofisario (Bosu, 1982). Se han desarrollado análogos más potentes de la GnRH con menores tasas de desaparición y con una mayor afinidad de unión a receptores hipofisarios de GnRH (Swift y Crighton, 1979; Perrin et al., 1980; Loumaye et al., 1982), como el Deslorelin ([D-Trp6]-GnRH) y Buserelin ([D-Ser(tBu)6, Pro9 Net])-GnRH. Con la aplicación de GnRH (2.5 μg IV) se obtienen pulsos plasmáticos de LH similares a los que ocurren de forma normal (Jagger et al., 1987). Cuando se aplican dosis mayores ( μg o hasta mg) se produce liberación de una oleada de LH que puede causar ovulación de folículos maduros (Ijaz et al., 1987; Kesler y Garverick, 1982), que en vacas acíclicas miden 10 mm o más de diámetro 16

22 (Garverick et al., 1980). Por otro lado, los folículos inmaduros responden a esta oleada de LH con la luteinización o atresia (Macmillan et al., 1989; Thatcher et al., 1989). La formación de un cuerpo lúteo normal después de la ovulación inducida de folículos maduros requiere de preparación con progesterona (Garverick y Smith, 1986; Smith et al., 1987). La GnRH se emplea en dosis altas para inducir la ovulación de folículos maduros al producir la liberación de una oleada de LH, así como para el tratamiento de quistes foliculares. Sin embargo, en la actualidad los estudios realizados sobre la administración de GnRH en dosis bajas para estimular el desarrollo y maduración folicular no han resultado en un tratamiento efectivo y confiable para la inducción de estros fértiles en vacas anéstricas, sino que han resultado efectivos en ovejas (McLeod et al., 1983; Wright et al., 1983) y yeguas (Hyland et al., 1987). Prostaglandinas Algunas características importantes de la aplicación de prostaglandina F 2α o sus análogos son: 1. La luteólisis sólo puede ser inducida en CLs maduros (día 5-17, o, más confiablemente, días 7-17 del ciclo). 2. La falla de una total regresión luteal puede ocurrir al principio del ciclo (< del día 10). 3. La sensibilidad del CL a los efectos luteolíticos aumenta durante el ciclo. 4. El estro ocurre en la mayoría de las vacas en un período de 2 a 5 días después del tratamiento. 17

23 La distribución de las etapas de la presentación del estro varía por el momento del ciclo en que los animales son tratados: la extensión es mayor para vacas tratadas entre los días 8 y 14. De vacas tratadas antes y después en el ciclo, más muestran estro en el día 2 y 3: para vacas tratadas en la mitad del ciclo, más muestran estro en los días 3 a 4 (Jackson et al., 1979; Macmillan, 1983; Macmillan y Henderson, 1984; Kiracofe et al., 1985). El uso de tratamientos con GnRH (Lucy et al., 1986) o estrógenos después del tratamiento con prostaglandinas no ha aportado métodos de significancia práctica para la reducción de la extensión del estro. Para la mayoría de las vacas, el estro ocurre dentro de un período de 5 días. La fertilidad puede ser mayor (por 10%) en vacas tratadas con prostaglandinas inseminadas al estro que en vacas inseminadas a estro natural (Macmillan, 1983; Macmillan y Day, 1982). Usar GnRH o hcg durante el proestro también merece consideración. Una nueva variación que comprende el uso de GnRH con PGF ha sido la de administrar la GnRH 7 a 8 días antes de inyectar PGF de forma que la GnRH ha sido usada como la primera inyección en vez de la PGF en una secuencia de dos inyecciones. Schmitt et al. (1996a), usaron un tratamiento inicial de sincronización que comprendía una inyección de GnRH seguida de prostaglandinas 7 días después tanto en vacas lecheras lactando como en novillonas lecheras, volviendo a inyectar GnRH de 24 a 48 horas después de la inyección de prostaglandinas para mejorar la sincronía de la ovulación. El inyectar el análogo de la GnRH a las 24 horas produjo una alta incidencia (35%) de cortos intervalos de retorno a servicio (<17 días). Esto declinó a 15% cuando la GnRH fue inyectada después de 48 horas, y fue aun menor (6%) cuando se usó gonadotropina coriónica humana 18

24 (hcg) en lugar de GnRH. Esta forma de uso de GnRH o hcg permitió inseminaciones a tiempo fijo para producir tasas de gestación comparables con hembras en grupos que fueron sincronizados con GnRH y prostaglandinas pero inseminados a estro detectado (Schmitt et al., 1996a). Posteriores estudios involucraron tres experimentos con casi 700 hembras. En los primeros dos experimentos, cada hembra colocada en un grupo con inseminaciones a tiempo fijo fue inyectada con un análogo de GnRH ya fuera 24 horas (Experimento 1) o 48 horas (Experimento 2) después de la inyección de prostaglandinas. En el Experimento 3, se inyectó hcg a las 48 horas en vez de GnRH. Las inseminaciones a tiempo fijo fueron hechas 15 horas después de administrar el tratamiento para el proestro. Entre 77.6 y 85% de las novillonas en los grupos que no tenían tratamiento para el proestro fueron inseminadas después de detectarse en estro por un período de 6 a 7 días. Los resultados se suman en tasa de hembras gestantes o tasa de gestación a primer servicio. Éstos demuestran que el inyectar GnRH 24 horas después de las prostaglandinas produjo una menor tasa de gestación (25.8 vs. 48.7%; Experimento 1), lo que estuvo asociado con un aumento en la incidencia de intervalos de retorno a servicio de <17 días (34.8 vs. 2.9%). Las tasas de gestación fueron similares si el intervalo al tratamiento en el proestro con GnRH se aumentaba de 24 a 48 horas (Experimento 2); la hcg fue igualmente efectiva (Experimento 3), especialmente al reducir la incidencia de cortos intervalos de retorno. 19

25 Sincronización de la ovulación y del estro con el protocolo GnRH-PG En vacas, una sola inyección de hormona liberadora de gonadotropinas (GnRH) en etapas al azar de sus ciclos estrales causa liberación de la hormona luteinizante (LH), llevando a ovulación sincronizada o luteinización de la mayoría de los folículos dominantes grandes. En consecuencia, una nueva oleada folicular se inicia en todas las vacas a los 2 a 3 días de la administración de GnRH. El tejido luteal que se forma después de la administración de GnRH es capaz de sufrir luteólisis inducida por PG 6 o 7 días después (Twagiramungu et al., 1995). Este método es conocido como el protocolo GnRH-PG. El protocolo GnRH-PG aumentó la tasa de sincronización de estros en ganado productor de carne (Twagiramungu et al., 1992a,b) y ganado lechero (Thatcher et al., 1993). Un inconveniente de este método es que aproximadamente del 5 al 15% de las vacas son detectadas en estro antes o en el día de la inyección de PG, reduciendo así la proporción de hembras detectadas en estro e inseminadas durante el período sincronizado (Kojima et al., 2000). Detección de estros La pobre eficiencia en la detección de estros es, sin duda, uno de los problemas más importantes que afectan la productividad del ganado, y es responsable de la baja eficiencia reproductiva en los hatos de bovinos lecheros (Belchner, 1986; Zarco, 1990). Existen diversos factores que la afectan, como son la intensidad en la manifestación del estro, las condiciones ambientales, pisos resbalosos, tiempo y hora de observación (Rodney, 1993). 20

26 Se ha encontrado que un porcentaje importante de vacas no son detectadas en calor aun cuando la PGF2α haya inducido luteólisis completa (Plunkett et al., 1984; Ortiz y Zarco, 1986), lo que probablemente se deba a una deficiencia en la detección de estros. Se estima que del 40 al 60% de los estros no son detectados por mala técnica en la realización de esta tarea (Watts y Fuquay, 1985; Whittier et al., 1989; Zarco, 1990), ocasionando que solamente se insemine del 40 al 60% de las hembras, dejando de inseminar un porcentaje considerable de éstas que se encuentran en la etapa fértil del ciclo, lo que resulta en un reducido número de gestaciones (Zarco, 1990). Dadas estas circunstancias es probable que el bajo porcentaje de estros detectados en vacas tratadas con PGF2α obedezca a que los animales sí presenten estro pero que no sean observados (Ortiz y Zarco, 1986; Zarco, 1990). En diversos estudios realizados (Plunkett et al., 1984; Ortiz y Zarco, 1986; Zarco, 1990; Slennig, 1992; Méndez, 1995), el porcentaje de hembras observadas con comportamiento estral después del tratamiento con PGF2α fue del 45 al 70%. Hernández et al. (1994), encontraron que la proporción de vacas que presentaron estro después del tratamiento con PGF2α fue baja comparada con la obtenida en vaquillas, donde el 95% de las hembras tratadas fue observado en calor. Méndez (1995) reportó que del 84% de las vacas que sufrieron luteólisis al aplicar PGF2α en presencia de un CL funcional, sólo el 85% se observó en calor, significando que aproximadamente un 15% de las vacas no se inseminaron por falta de observación del celo. Además, que el 30% de las vacas se consideró como no 21

27 haber respondido al tratamiento con PGF2α por no manifestar conducta estral durante el período de observación. 22

28 HIPÓTESIS La administración de 100 μg de GnRH empleada en el protocolo Select Synch para la sincronización de la ovulación y del estro en vacas lactantes anéstricas de doble propósito, conduce a una similar respuesta a celo y a un similar porcentaje de gestación mediante inseminación artificial al de hembras que reciben 200 μg de GnRH, bajo condiciones del trópico húmedo. OBJETIVO GENERAL Determinar si la administración de 100 μg de GnRH empleada en el protocolo Select Synch para la sincronización de la ovulación y del estro en vacas lactantes anéstricas de doble propósito, conduce a una similar respuesta a celo y a un similar porcentaje de gestación mediante inseminación artificial en comparación con las hembras que reciben 200 μg de GnRH, bajo condiciones del trópico húmedo. OBJETIVOS PARTICULARES 1. Determinar la tasa de inducción a estro en vacas Bos taurus / Bos indicus después de la sincronización de la ovulación y del estro con 100 μg de GnRH, comparada con las vacas que reciben 200 μg de GnRH. 2. Evaluar el estado ovárico en las vacas Bos taurus / Bos indicus después de recibir 100 μg de GnRH, comparado con las que reciben 200 μg de GnRH. 3. Determinar la tasa de gestación a primer servicio de inseminación artificial en las vacas de doble propósito tratadas con 100 vs 200 μg de GnRH. 23

29 MATERIAL Y MÉTODOS Localización El presente proyecto de investigación se realizó en tres explotaciones comerciales de bovinos de doble propósito (Bos indicus / Bos taurus), ubicadas en el municipio de Medellín, Veracruz. Este municipio se localiza a 19º02 latitud norte y 96º08 longitud oeste, a una altura de 10 msnm, con clima Aw 2, temperatura anual promedio de 24.7ºC y precipitación pluvial anual media de mm (García, 1981). Características y manejo de los animales experimentales Inicialmente, en las explotaciones participantes se palpó vía rectal a todas las vacas para determinar su estado ovárico. Se eligieron para el experimento 50 vacas anéstricas y con 90 a 120 días posparto. Todas las hembras fueron identificadas al inicio del estudio de acuerdo a los registros utilizados en cada explotación, y posteriormente se les colocó un arete plástico con numeración progresiva para la identificación dentro del estudio de acuerdo al grupo experimental en que se les incluyó. Los becerros de las vacas en estudio fueron mantenidos en amamantamiento restringido, tradicional de la zona, que consiste en tener el becerro al pie durante el ordeño para facilitar la bajada de la leche; después del ordeño se le permite al becerro mamar la leche residual hasta el momento en que se termina de ordeñar a todas las vacas, siendo entonces separado de la madre por un período de 4 horas, después del cual se les reúne otra vez por media hora más, tiempo en el que el becerro puede amamantarse libremente; al término de 24

30 ésta se le separa nuevamente de la madre y se vuelve a reunir con ella hasta el ordeño de la mañana siguiente. El destete de los becerros es a los 7 meses de edad. Durante todo el estudio se continuó con el ordeño acostumbrado, que es de forma manual y una vez al día. Todas las hembras se manejaron en un sistema de pastoreo rotacional mediante cerco eléctrico, con una carga animal de 2 UA/ha en una superficie promedio de 100 ha, sembradas con pasto Estrella de África (Cynodon plectostachyus), Estrella Santo Domingo (Cynodon nlemfuensis) y Pangola (Digitaria decumbens), estando además presentes algunos pastos nativos como el Paspalum spp. y Axonopus spp., predominando las praderas mixtas dentro de las instalaciones de los productores ubicados en estas áreas del trópico. Características del estudio El estudio se realizó del mes de febrero al mes de junio en condiciones del trópico húmedo mexicano. Tratamientos Las vacas Bos taurus / Bos indicus anéstricas y lactantes fueron distribuidas en un diseño completamente al azar, con diferentes repeticiones por tratamiento, siendo el primero el empleo del protocolo Select Synch con 100 μg de GnRH, el segundo el empleo de 200 μg de GnRH y por último el grupo testigo negativo para ambos tratamientos. 25

31 Condición corporal El día que se inicio el experimento se evaluó la condición corporal de las vacas, utilizando para esto la escala del 1 al 5 descrita por Edmonson et al. (1989), en la cual 1 es un animal emaciado y 5 un animal gordo. Sólo se incluyeron en el estudio hembras con condición corporal mayor a 1.5. Actividad folicular y luteal Todas las vacas fueron examinadas con ultrasonografía los mismos días en que se aplicaron los tratamientos inductores y sincronizadores de la ovulación, con el fin de caracterizar los cambios en las estructuras ováricas presentes. Se utilizó un ultrasonido portátil Aloka modelo SSD500, con un transductor de 5.0 Mhz, el cual se insertó por vía rectal y se colocó a lo largo de la superficie dorsal del cuerno del útero. Posteriormente, se realizaron movimientos laterales para examinar los ovarios. El tracto reproductivo no fue manipulado directamente antes o durante el examen ultrasonográfico. Los folículos y cuerpos lúteos presentes fueron medidos para evaluar la talla folicular y luteal antes y después del empleo de los tratamientos farmacológicos (Ginther et al., 1989; Taylor et al., 1993). Sincronización de la ovulación y del estro A 5 vacas anéstricas y lactantes Bos taurus / Bos indicus se les asignó el protocolo que emplea GnRH + PGF 2α para sincronizar la ovulación y el estro (Select Synch, Downing et al., 1998), el cual consiste en una inyección intramuscular de 200 μg de GnRH (Gonadorelina, Fertagyl, Lab. Intervet) cuando presentaron folículos iguales o mayores a 10 mm de diámetro, y siete días más 26

32 tarde, una inyección intramuscular de 150 μg de PGF 2α (Cloprostenol, Prosolvin C, Lab. Intervet). Además, 33 vacas más recibieron el mismo protocolo, sólo que con la dosis reducida de GnRH a 100 μg. Por último, las 20 hembras restantes fueron testigos negativos. Destete temporal Al momento de la aplicación de GnRH, los becerros de las hembras en estudio fueron destetados por un lapso de 48 horas, y después de este período regresaron a su manejo normal. Detección de calores En todas las hembras la observación de calores fue continua a lo largo de todo el experimento, y para esto se utilizó personal capacitado para realizar dicha actividad, además de incluir un toro marcador que permanecio todo el tiempo con las vacas. Se consideró a una hembra en estro cuando permita por lo menos dos montas en los períodos de observación (Orihuela et al., 1989). Inseminación artificial Las vacas que manifestaron signología estral fueron servidas mediante inseminación artificial de acuerdo al sistema mañana-tarde y tarde-mañana. La inseminación artificial de todas las hembras en estudio la realizó el mismo técnico inseminador. 27

33 Diagnóstico de gestación Se realizó mediante ultrasonografía al día 30 y posteriormente se confirmó por palpación rectal 45 días después de la inseminación artificial. Variables en estudio Se evaluó el efecto de la inducción y sincronización de la ovulación y del estro con el método Select Synch en las vacas anéstricas y lactantes Bos taurus / Bos indicus que reciben 100 y 200 μg de GnRH, de acuerdo a los cambios obtenidos durante la fase experimental sobre: Comportamiento reproductivo: tasa general de inducción a la ciclicidad (%), tasa general de sincronización del estro (%) y tasa general de gestación (%). Análisis estadístico Se analizaron estadísticamente las variables nominales u ordinales (inducidas o no a la ovulación y vacías o gestantes) empleando Chi-cuadrada y la prueba exacta de Fisher, disponible ésta en el paquete estadístico SAS (Gody y Smith, 1991). 28

34 Modelo estadístico Modelo lineal (Tasa de gestación) Yi = μ + MSi + E Y = Variable de respuesta μ = Media general de la variable de respuesta MSi = Efecto del i-ésimo método de sincronización, i= 1, 2, 3 E = Error experimental 29

35 RESULTADOS Y DISCUSIÓN El empleo de 100 μg de GnRH como dosis usada en el desarrollo del protocolo OvSynch para la inducción y sincronización de la ovulación, se basó en la recomendación para el tratamiento de quistes foliculares (Lab. Merial) (Fricke et al., 1998). Sin embargo, una dosis de 50 μg de GnRH induce una oleada de LH similar a la dosis de 100 μg, siendo ambas dosis igualmente efectivas para tratar quistes foliculares en vacas lecheras (Seguin et al.,1976), lo que puede indicar que el 50% de la dosis recomendada de GnRH en el protocolo OvSynch puede ser efectivo para inducir el crecimiento normal de los folículos necesario para la ovulación. Por esta razón, el presente estudio se inició utilizando 100 μg de GnRH como dosis del protocolo Select Synch, obteniendo como respuesta un 15.1% de inducción a la ciclicidad, por lo que se decidió incrementar la dosis a 200 μg de GnRH, obteniendo con ésta una respuesta de inducción a la ciclicidad del 100%. Esto podría indicar que la dosis reducida de GnRH disminuye la eficacia del tratamiento inductor y sincronizador de la ovulación denominado Select Synch en vacas de doble propósito. De los resultados obtenidos en el presente estudio, en la Tabla 1 se presentan las tasas de inducción a la ciclicidad y de gestación después de la inducción y sincronización de la ovulación según el protocolo Select Synch con dosis de 100 μg de GnRH, mientras que en la Tabla 2 se presentan para las vacas tratadas con 200 μg de GnRH. Para las vacas tratadas con 100 μg de GnRH en el presente estudio, la tasa de inducción a la ciclicidad fue del 15.1% (Tabla 3), resultando inferior a lo 30

36 reportado por Lemaster et al. (199 ) del 45.2% en ganado de doble propósito empleando la dosis de 100 μg de GnRH, y a lo reportado por Vasconcelos et al. (1997) y Fricke et al. (1998), del 87% y 84%, respectivamente, al disminuir la dosis de GnRH a 50 μg, usada en el protocolo OvSynch para sincronizar la ovulación e inseminar a tiempo fijo en vacas Holstein lactantes. Sin embargo, para las vacas tratadas con 200 μg de GnRH en el presente estudio la tasa de inducción a la ciclicidad fue del 100% (Tabla 3), resultando mayor que en todos los estudios mencionados. La tasa general de inducción y sincronización en el presente estudio fue del 20% (10/50), resultando estadísticamente significativa para el uso de 200 μg de GnRH (P<0.05). Con respecto a la tasa general de gestación en el presente experimento, no se encontró diferencia estadísticamente significativa para los tratamientos inductores de la ciclicidad (P>0.05), encontrándose un 2% de tasa general para ambos tratamientos (Tabla 4). Estos resultados son inferiores a lo reportado por Fricke et al. (1998), quien obtuvo una tasa de gestación al día 56 pos-ia de 39.6% para 100 μg de GnRH y de 40.7% para 50 μg de GnRH con el protocolo OvSynch e IA a tiempo fijo en ganado lechero, así como a lo reportado por Lemaster et al. (1998) en ganado de doble propósito, donde fue del 20.8%. Aunque no se evaluó el efecto de época del año, existe la posibilidad de que ésta jugara un papel importante en el desempeño reproductivo de las vacas de doble propósito, como ha sido documentado en otros estudios realizados por Galina et al. (1989), Galina et al. (1990), Porras y Galina (1993) y Montiel (2001). Aunque estos estudios fueron realizados en celo sincronizado con progestágenos 31

37 y en celo natural y demuestran una tendencia de efecto estacional, en el presente estudio es probable que se haya presentado esta misma evidencia estacional independientemente de la aplicación del tratamiento inductor. Esto probablemente repercutió en el desempeño reproductivo de las vacas, ya que posiblemente pudieron sufrir estrés ambiental por las altas temperaturas y la falta de disponibilidad forrajera, que aportaría solamente energía de mantenimiento y no energía para gestación, haciendo que de manera general la eficiencia reproductiva disminuyera como un mecanismo natural de defensa en contra de condiciones climatológicas adversas, pudiendo entonces el medio ambiente influir también sobre el perfil hormonal de estos animales. 32

38 Tabla 1. Tasas de inducción a la ciclicidad y de gestación en vacas anéstricas y lactantes Bos taurus / Bos indicus después de la inducción y sincronización de la ovulación según el protocolo Select Synch con dosis de 100 μg de GnRH, en el trópico húmedo mexicano. No. de vaca CC (1 a 5) Celo después del tratamiento IA Repetición de celo después de la IA Anestro después de la IA Gestante Celo posterior Anestro posterior No No Sí No Sí Sí Sí No No Sí No 036/8 2 No No No Sí No No No Sí No No Sí No No No No Sí No No No Sí No No No Sí No No No Sí No No No Sí Sí Sí Sí No No Sí No Sí Sí Sí No No Sí No No No No Sí No No No Sí No No No Sí No No No Sí No No No Sí 437A 2 No No No Sí No No No Sí No No No Sí No No No Sí No No No Sí No No Sí No Sí Sí No No Sí No No No No Sí Sí Sí Sí No No Sí No No No No Sí No No No Sí No No Sí No No No No Sí No No No Sí No No No Sí No No No Sí Total (15.1%) 5 (15.1%) 4 (12.1%) 0 1 (3%) 8 (24.2%) 24 (72.7%) 33

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