Paclitaxel, cisplatino y lonidamina en cáncer de ovario avanzado. Un estudio fase II

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1 European Journal of Cancer (Ed. Española) 2001; 1: European Journal of Cancer Oncología clínica Paclitaxel, cisplatino y lonidamina en cáncer de ovario avanzado. Un estudio fase II M. De Lena a,*, V. Lorusso a, A. Latorre a, G. Fanizza b, G. Gargano b, L. Caporusso a, M. Guida a, A. Catino a, E. Crucitta a, D. Sambiasi a, A. Mazzei a a Departamento de Oncología Médica. Instituto Oncológico de Bari, Via Amendola 209, Bari, Italia b Departamento de Ginecología. Instituto Oncológico de Bari, Via Amendolo 209, Bari, Italia Aceptado: 8 noviembre 2000 Resumen Una forma posible para mejorar los resultados obtenidos con una pauta de tratamiento estándar mediante carboplatino/cisplatino (CDDP)-paclitaxel, en cáncer de ovario avanzado, es incorporar un agente modulador como lonidamina (LND). De hecho, LND ha mostrado revertir la resistencia a cisplatino y potenciar la actividad de cisplatino en modelos experimentales y en estudios clínicos. Treinta y cinco pacientes consecutivas con cáncer de ovario avanzado, sin quimioterapia previa, fueron tratadas con paclitaxel a dosis de 135 mg/m 2, intravenoso (i.v.), el día 1 (en infusión de 3 h), y cisplatino a dosis de 75 mg/m 2 iv, el día 2 más LND oral (p.o.), a dosis de 450 mg/día, durante 6 días consecutivos, comenzando dos días antes de quimioterapia, cada 3 semanas, durante seis ciclos. Se observaron respuestas completas más parciales en 8 (80%) de las 10 mujeres con enfermedad mensurable. En las 25 pacientes con enfermedad evaluable, sólo se observaron cuatro progresiones clínicas (16%). La mediana de supervivencia libre de progresión (SLP) y supervivencia global (SG) fueron 28.5 (95% intervalo de confianza (IC) ) y 46.5 (95% IC ) meses respectivamente. En 9 (26%) pacientes se observó neutropenia grado 3-4. Alopecia, náuseas y vómitos (Grado 3) se observaron en 33 (94%) y 5 (14%) pacientes, respectivamente. En conclusión, la combinación de CDDP/paclitaxel más LND, es activa y tolerable en el tratamiento del cáncer de ovario avanzado Elsevier Science Ltd. Todos los derechos reservados. Palabras clave: Cáncer de ovario; Cisplatino; Paclitaxel; Lonidamina; Fase II Introducción Durante las dos últimas décadas, la quimioterapia para cáncer de ovario ha sufrido una evolución definitiva y positiva progresando desde el uso de agentes alquilantes a la utilización actual de combinaciones basadas en paclitaxel que normalmente incluyen cisplatino (CDDP) o carboplatino [1, 2]. Sin embargo, la combinación de CDDP y ciclofosfamida ha sido considerada el tratamiento estándar durante años, hasta la publicación de dos grandes ensayos randomizados prospectivos; uno del Gynecologic Oncology Group [3] y otro del European and Canadian Investigators [4], que comparaban ciclofosfamida y CDDP versus paclitaxel y cisplatino, en más de 1000 pacientes con cáncer de ovario avanzado no tratado previamente. Ambos ensayos informaron que los porcentajes de respuesta global eran más altos con la pauta basada en paclitaxel y, lo que es más importante, la mediana de supervivencia mejoraba meses, en comparación con el tratamiento inicial con ciclofosfamida/cisplatino. Sin embargo, paclitaxel más cisplatino siguió como tratamiento estándar durante un periodo de tiempo corto. Esto era debido a tres ensayos prospectivos que comparaban CDDP y paclitaxel con una pauta menos tóxica, de carboplatino/paclitaxel [5-7]. Todos estos ensayos demostraron que la combinación carboplatino/paclitaxel era menos tóxica que la pauta CDDP/paclitaxel, y, por consiguiente, esta es hoy la combinación de quimioterapia más comúnmente utilizada en pacientes con cáncer de ovario, aunque nunca ha sido demostrada una clara superioridad sobre la combinación de CDDP/paclitaxel, en términos de resultados. A pesar de que la combinación de platino con paclitaxel representaba un progreso importante en el tratamiento de De Lena M, Lorusso V, Latorre A, Fanizza G, Gargano G, Caporusso L, et al. Paclitaxel, cisplatin and lonidamine in advanced ovarian cancer. A phase II study. European Journal of Cancer 2001; 37: (usen esta cita al referirse al artículo).

2 M. De Lena, et al. / European Journal of Cancer (Ed. Española) 2001; 1: pacientes con cáncer de ovario, aun son necesarias pautas perfeccionadas y más activas, ya que la mediana del tiempo hasta progresión, de estas pacientes, suele ser inferior a 2 años. Lonidamina (LND), un derivado diclorinado del ácido indazol-3-carboxílico, es un nuevo agente anticáncer no convencional, que interfiere selectivamente con el metabolismo de las células neoplásicas, retrasando su crecimiento e inhibiendo el proceso de reparación [8]. Por otra parte, LND ha mostrado incrementar significativamente la actividad de CDDP en líneas de cáncer de ovario humano, tanto sensibles, como con resistencia a platino inducida experimentalmente [9-11]. En estudios piloto previos [12-14], nosotros investigamos la eficacia y toxicidad de LND, en combinación con CDDP como agente único, en pacientes con cáncer de ovario avanzado tratadas previamente con quimioterapia basada en platino. El buen porcentaje de respuesta (28%) en pacientes refractarias o que habían recidivado pronto, sugirió que el sinergismo entre CDDP y LND observado in vitro en líneas celulares de cáncer de ovario, podía ser confirmado clínicamente. Además, en uno de estos estudios, también demostramos que niveles de LND en suero más elevados, determinado por cromatografía líquida de alta resolución (CLAR), estaban correlacionados con la respuesta clínica a CDDP [14]. Debido a estas observaciones, se diseñó un estudio fase II para evaluar la eficacia y toxicidad de LND asociado con la combinación de CDDP-paclitaxel, en el tratamiento de pacientes con cáncer de ovario avanzado que no habían recibido quimioterapia previa. Pacientes y métodos Desde julio de 1995 hasta diciembre de 1998, se incluyeron en el estudio 35 pacientes consecutivas con cáncer epitelial de ovario avanzado, confirmado histológicamente, no tratadas previamente con quimioterapia. Otros criterios de elegibilidad eran los que siguen: edad <75 años; Eastern Cooperative Oncology Group Performance Status (ECOG PS) 2, esperanza de vida > 3 meses, recuentos sanguíneos normales (recuento absoluto de neutrófilos, RAN> 1500x10 6 /l, plaquetas >130x10 9 /l), funciones renal normal (creatinina < µmol/l, aclaramiento de creatinina > 1.2 ml/s) y hepática normales. La evaluación previa al tratamiento incluía examen físico y ginecológico, radiografía de tórax, tomografía computadorizada (TC) y/o ecografía de abdomen y pelvis. Si estaba indicado clínicamente, se realizaban otras investigaciones para evaluar la extensión de la enfermedad (urografía, cistoscopia, rectoscopia, etc). Todas las pacientes rellenaron el consentimiento informado antes de iniciar quimioterapia. Paclitaxel se administró a dosis de 135 mg/m 2 intravenoso (i.v.), el día 1, en infusión de 3 h, con el esquema clásico de premedicación, y CDDP a dosis de 75 mg/m 2 i.v., el día 2; las pacientes recibieron LND oral (p.o.) a la dosis fijada de 450 mg/día, durante 6 días consecutivos (2 días antes del inicio de quimioterapia, en los días de administración de paclitaxel y cisplatino, y durante 2 días más). Esta pauta se repitió cada 3 semanas durante un máximo de seis ciclos, si no se observaba progresión clínica. Se planeó un second look quirúrgico al final de los seis ciclos de quimioterapia. Si en el second look existía enfermedad microscópica residual o en caso de respuesta completa patológica inducida quirúrgicamente, se administraban dos ciclos adicionales. Cuando en el second look se hallaba enfermedad residual macroscópica o en cualquier tiempo de progresión ocurrido, se administraba un tratamiento de segunda línea con la combinación de ifosfamida más topotecan. En caso de afectación de la función renal, la dosis de CDDP era fraccionada durante 2 días (días 2 y 3). No eran necesarios recuentos sanguíneos o bioquímica entre ciclos, pero se realizaban justo antes de la administración de cada ciclo de quimioterapia. Como antieméticos se utilizó ondansetron (8 mg) o granisetron (3 mg), para prevenir náuseas y vómitos, en los días de administración de paclitaxel y cisplatino. No se permitía una reducción de dosis. Si aparecía mielosupresión, el ciclo se retrasaba hasta la recuperación del recuento de células sanguíneas. Sólo en casos de toxicidad severa (mialgia, artralgia, dolor gástrico), la dosis de LND se reducía al 50%. Las características de las 35 pacientes se indican en la Tabla 1. Tabla 1 Características de las pacientes n (%) Evaluable 35 (100) Mediana de edad (intervalo) 59 años (45-74) ECOG performance status 0 16 (46) 1 16 (46) 2 3 (9) Histología Papilar seroso 17 (49) Endometrioide 5 (14) Indiferenciado 6 (17) Mucinoso 3 (9) Citología positiva 4 (11) Grado 1 4 (11) 2 3 (9) 3 18 (51) no disponible 10 (29) Estadio de la enfermedad III 26 (74) IV 9 (26) Enfermedad mensurable 2-5 cm 4 (11) >5 cm 6 (17) Enfermedad evaluable <2 cm 13 (37) NEE 7 (20) Sólo enfermedad microscópica 5 (14) Ascitis (> 100 ml) 11 (31) ECOG, Eastern Cooperative Oncology Group. NEE, No evidencia de enfermedad.

3 260 M. De Lena, et al. / European Journal of Cancer (Ed. Española) 2001; 1: Tabla 2 Resultados en pacientes con enfermedad mensurable y evaluable Enfermedad mensurable (10 pts) Enfermedad evaluable (25 pts) Respuesta clínica n Pacientes (%) (%) RC 4 (49) No progresión en 21 pacientes (84) RP 4 (40) EE 0 (0) PRO 2 (20) 4 (16) RC, respuesta completa. RP, respuesta parcial. EE, enfermedad estable. PRO, progresión. Diez pacientes (29%) tenían enfermedad mensurable clínicamente (6 pacientes > 5 cm y 4 pacientes 2-5 cm), mientras que 25 pacientes (71%) tenían únicamente enfermedad evaluable (13 tenían enfermedad residual < 2 cm, 5 tenían sólo enfermedad microscópica y 7 no tenían evidencia de enfermedad después de cirugía). Además, 11 pacientes (31%) tenían ascitis > 100 ml. De hecho, todas las pacientes fueron sometidas a cirugía cito-reductora primaria (incluyendo histerectomía total, salpingo-ovoforectomía bilateral y omentectomía) antes de iniciar quimioterapia. Todas las pacientes, que habían recibido al menos un ciclo de quimioterapia eran consideradas evaluables para respuesta y toxicidad según un análisis de intención de tratar. La respuesta clínica y toxicidad eran evaluadas de acuerdo con los criterios de la World Health Organization (WHO) [15]. Supervivencia global (SG) y supervivencia libre de progresión (SLP) fueron medidas desde la fecha de inicio del tratamiento. La duración de la supervivencia fue medida hasta la fecha de fallecimiento o hasta la fecha del último contacto con las pacientes. La duración de SLP era la cantidad mínima de tiempo hasta el comienzo de progresión clínica, fallecimiento o fecha del último contacto [16]. Para hacer una estimación de progresión libre y supervivencia global, se utilizaron los métodos de Kaplan-Meier. Después de completar la quimioterapia planificada se hizo un seguimiento de las pacientes cada 3 meses, con un examen físico y ecografía, y cada 6 meses con una TC. Resultados Todas las pacientes fueron valorables en cuanto a toxicidad y respuesta. La respuesta clínica (completa más parcial) a quimioterapia, se observó en 8 (80%) de 10 mujeres con enfermedad mensurable (Tabla 2). De 25 pacientes con enfermedad evaluable, sólo se observaron cuatro progresiones clínicas (16%). Laparotomía para second look se llevó a cabo en cinco mujeres con enfermedad mensurable (4 completa más 1 parcial) y en 8 con enfermedad evaluable: se observó respuesta patológica en 3 (60%) y en 8 (100%) pacientes, respectivamente. Entre las pacientes con enfermedad evaluable, sólo 8 de 21 candidatas a second look, fueron sometidas a re-evaluación quirúrgica porque 13 pacientes rechazaron el tratamiento de second look. Las figuras 1 y 2 muestran las curvas de SLP y SG. Las medianas de SLP y de SG eran 28.5 (95% intervalo de confianza (IC) ) y 46.5 (95% IC: ) meses, respectivamente. La mediana de duración del seguimiento de mujeres supervivientes en el último control era de 28 meses (intervalo 4-48). El número total de tandas de quimioterapia administradas fue 189 (la media de cada paciente, 5.4). Seis mujeres no completaron seis ciclos de tratamiento, debido a toxicidad relacionada con LND (1 paciente) o a progresión de la enfermedad o fallecimiento (5 pacientes). Únicamente se retrasaron 12 ciclos (6%) y en 18 (10%) se redujo la dosis debido a mielosupresión. Hasta este momento, la intensidad de dosis actual de CDDP, paclitaxel y LND era 94, 90 y 74% respectivamente. La toxicidad observada en cada ciclo de quimioterapia, cuyo grado se determina según criterios de WHO, se indica en la Tabla 3. Neutropenia (Grados 3 y 4), se observó en 9 (26%) pacientes. De estas pacientes, sólo una tuvo fiebre, y fue tratada con tratamiento antibiótico. Ninguna paciente necesitó factores de crecimiento hematopoyético. Alopecia (G3) y náuseas y vómitos (G3) se observaron en 33 (94%) y 5 (14%) pacientes, respectivamente. Los efectos secundarios más frecuentes relacionados con LND fueron: mialgia G3 en 3 pacientes (9%), dolor gástrico G2 en 2 pacientes (6%), y vómitos en 2 (6%) pacientes, respectivamente. Probabilidad de supervivencia Probabilidad de supervivencia Tiempo (meses) Tiempo (meses) Fig. 1. Supervivencia libre de progresión. Fig. 2. Supervivencia global.

4 M. De Lena, et al. / European Journal of Cancer (Ed. Española) 2001; 1: Tabla 3 Toxicidad observada en 189 ciclos Toxicidad Grado 1 Grado 2 Grado 3 Grado 4 Neutropenia Trombocitopenia Anemia Náuseas y vómitos Fiebre 3 Dolor gástrico 3 7 Mialgia + artralgia Neuropatía Alteración función renal Alteración función hepática 3 Astenia 5 Arritmia 2 Mucositis 2 Diarrea 1 2 Discusión Recientemente se han publicado nuevos estudios experimentales sobre LND. De Cesare y colaboradores [17] sugirieron, utilizando tumores aloinjertados humanos, que el sinergismo terapéutico entre LND y CDDP puede atribuirse a la capacidad de LND de inducir apoptosis. Orlandi y colaboradores [18] mostraron que LND también puede modular la actividad anti-tumor de paclitaxel, en líneas celulares de cáncer de ovario humano. Ravagnan y colaboradores [19] demostraron que LND desencadena la apoptosis vía un efecto directo Bcl-2 inhibido, sobre la permeabilidad mitocondrial. Biroccio y colaboradores observaron que LND era capaz de inducir apoptosis en células MCF-7 resistentes a doxorrubicina [20]. Todos estos resultados respaldan fuertemente el uso de la combinación de CDDP/paclitaxel y LND, en el tratamiento del cáncer de ovario. De hecho, el 80% de respuesta global (40% completa), observada en nuestro estudio, es comparable con el porcentaje de respuestas objetivas observado por McGuire [3] y Stuart [4] (73 y 77% respectivamente), a pesar de que el pequeño número de pacientes con enfermedad mensurable, en nuestras series, no permite ninguna comparación real en términos de porcentaje de respuesta. Sin embargo, el inesperado largo tiempo mediano hasta progresión de nuestras series (28.5 meses; 95% IC: ), comparado con el registrado normalmente en la literatura (inferior a 2 años) sugiere que LND puede haber tenido un papel en la prolongación del tiempo hasta progresión. Además, la supervivencia mediana de nuestros pacientes (46.5 meses; 95% IC: ) fue también más prolongada que la registrada previamente. Esto puede ser atribuido a las buenas características pronósticas de nuestras series (es decir, un alto porcentaje de los pacientes sólo tenían enfermedad evaluable después de la citorreducción quirúrgica): sin embargo, LND también puede haber jugado una parte. En conclusión, la combinación de LND, paclitaxel y CDDP demostró una buena actividad y tolerancia en el tratamiento del cáncer de ovario avanzado, sugiriendo que la adición de LND puede jugar un papel en la prolongación del tiempo hasta progresión de las pacientes y, en consecuencia, en la supervivencia global. Sin embargo, sólo un ensayo fase III comparando la combinación de CDDP/paclitaxel con o sin LND evaluará el valor real de LND como agente modulador de la actividad citotóxica de cisplatino y paclitaxel en cáncer de ovario avanzado. Agradecimientos Los autores agradecen a Marinella Savino su ayuda en la preparación de este artículo. Referencias 1. Ozols RF, Schwartz PE, Eifel PJ. Ovarian cancer, fallopian tube carcinoma and peritoneal carcinoma. In De Vita VT, Hellman S, Rosenberg SA, eds. Cancer Principles and Practice of Oncology. Philadelphia, JB Lippincott, 1997, 5th edn Neijt JP. New therapy for ovarian cancer. N Engl J Med 1996, 334, Mc Guire WP, Hoskins WJ, Brady MF, et al. Cyclophosphamide and cisplatin compared with paclitaxel and cisplatin in patients with stage III and stage IV ovarian cancer. N Engl J Med 1996, 334, Stuart G, Bertelsen K, Mangioni C, et al. Updated analysis shows a highly significant improved overall survival (OS) for cisplatin-paclitaxel as first line treatment of advanced ovarian cancer: mature results of the EORTC-GCCG, NOCOVA, NCIC CTG and Scottish Intergroup Trial. Proc Am Soc Clin Oncol 1998, 17, 1373 (abstr). 5. Ozols RF, Bundy BN, Fowler J, et al. 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