Investigadora principal: Dra. Rosanna Paciucci Barzanti Hospital Universitari Vall d Hebron Duración: 3 años

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1 CARACTERIZACIÓN FUNCIONAL DEL COMPLEJO PTOV1-FLOTILINA-1 EN LA MODULACIÓN DE LA PROLIFERACIÓN DE CÉLULAS CANCEROSAS: CONTROL MITÓTICO E INTERACCIÓN CON LA VÍA NOTCH Investigadora principal: Dra. Rosanna Paciucci Barzanti Hospital Universitari Vall d Hebron Duración: 3 años

2 1. Resumen Las alteraciones moleculares asociadas con la progresión del cáncer de próstata son diferentes de las observadas comúnmente en otros tumores epiteliales. Pero los factores moleculares implicados en la iniciación y la progresión de estos canceres no se han establecido con claridad. Resultados previos de nuestro grupo indicaron que la mayoría de las lesiones preneoplásicas de PIN de alto grado y de cáncer de próstata sobreexpresan la proteína PTOV1. La función de la proteína PTOV1 no se conoce todavía, pero hemos descrito que la proteína entra en el núcleo, donde su sobreexpresión induce la proliferación y la entrada en la fase S del ciclo celular. Para estas funciones, PTOV1 necesita Flotilina-1, como se demostró por experimentos de RNAi. Ambas proteínas se requieren para la proliferación basal de las células. De momento que la sobreexpresión de Flotilina-1 también induce la proliferación, y esta proteína no tiene secuencias de localización nuclear, hipotetizamos que PTOV1 se requiere para la entrada al núcleo de Flotilina-1. Pero resultados adicionales sugieren que PTOV1 tiene funciones adicionales en los mecanismos que regulan la progresión del ciclo celular. En este proyecto demostramos que PTOV1 se expresa significativamente en el cáncer de próstata y en las lesiones premalignas de HG-PIN específicamente asociadas al cáncer. Estos resultados nos han permitido estudiar el valor de PTOV1 en la detección temprana del cáncer de próstata. Los resultados muestran que PTOV1 es útil en la detección del cáncer en biopsias de próstata en los casos donde las lesiones cancerosas no son visibles, indicando que es un marcador útil en el diagnóstico precoz de cáncer. Hemos también demostrado que la proteína PTOV1 interacciona con vías de señalización celular como la vía del receptor Notch. Demostramos que Notch es activo en células prostáticas normales y su actividad se reduce en el

3 cáncer de próstata. En metástasis la señalización del receptor se reactiva. La expresión de PTOV1 en tumores correlaciona significativamente con la inhibición de Notch. En células en cultivo, PTOV1 interacciona con proteínas del complejo inhibidor y funcionalmente disminuye la actividad del receptor Notch sobre promotores dianas. Nuestros resultados indican un papel de PTOV1 en la down-regulación de la actividad de Notch en los tumores primarios de próstata, en contraste con las lesiones metastáticas, donde su acción inhibidora es insuficiente. Además, hemos estudiado la expresión de ptov1 en 12 tipos tumorales diferentes utilizando arrays de tumores y determinamos que la proteína se sobreexpresa en la mayoría de los tumores de colon, endometrio, ovario, riñón y mama. Su sobreexpresión también se asocia a tumores de más alto grado. También hemos estudiado la proteína Flotilina-1 y su papel en la proliferación. Demostramos que la en las células con depleción de la proteína se observan numerosas aberraciones mitóticas similares a las observadas cuando la quinasa Aurora B está mutada o no funciona. Flotilina-1 interacciona con Aurora B y con INCENP, proteínas definidas como passenger proteins, y que se requiere para la estabilidad de Aurora B y su función en mitosis. Finalmente, hemos observado que Flotilina-1 participa también en la regulación del receptor Notch interviniendo en su transporte intracelular y, en consecuencia, en su actividad transcripcional. 2. Resultados A lo largo del desarrollo del proyecto hemos analizado: 1) El papel de Flotilina-1 en la regulación de la mitosis.

4 Los resultados más relevantes de estos estudios indican que Flotilina-1, previamente demostrada importante para la replicación celular, se requiere para el correcto desarrollo del evento de mitosis, y se demuestra que la proteína es necesaria para la estabilidad de la proteína Aurora quinasa B, la quinasa mitótica. Los resultados forman parte de un manuscrito con el título: Regulation of aurora b kinase by the lipid raft protein Flotillin-1, actualmente en revisión por la revista Journal of Biological Chemistry (Gomez_et_al.,_JBC_09). 2) La interacción de Flotilina-1 y PTOV1 con la vía de señalización intracelular del receptor Notch. Ambos estudios están actualmente en fase avanzada de desarrollo, pero no se han concluido. Los resultados más relevantes, por el momento, se han recogido en dos manuscritos en preparación que se incluyen como anexos: -Flotillin-1 regulates Notch-1 intracellular transport and transcriptional activity, recoge los resultados del estudio de la interacción funcional de Flotilina-1 con la actividad del receptor Notch. En este estudio demostramos que Flotilina-1 se requiere para la actividad del receptor Notch, y que está implicada en el tráfico intracelular del receptor y en su entrada al núcleo. -Prostate Tumor Overexpressed 1 (PTOV1) is a novel repressor of Notch activity in prostate cancer, recoge los resultados de la interacción funcional de PTOV1 sobre la actividad del receptor Notch en cáncer de próstata. Este estudio demuestra el papel de PTOV1 como represor de la actividad transcripcional de Notch, analiza esta relación en el cáncer de próstata, y describe el mecanismo molecular de acción de PTOV1 sobre Notch. 3) Hemos estudiado el valor del marcador tumoral PTOV1 en la detección temprana del cáncer de próstata. La expresión de la proteína se ha analizado en biopsias de pacientes con sospecha de cáncer de próstata comparándola con la expresión en pacientes sin cáncer de manera retrospectiva. Los resultados nos han permitido

5 averiguar que la proteína PTOV1 se expresa en la mayoría de las lesiones premalignas de HGPIN que específicamente se asocian a cáncer. Así, la detección de PTOV1 en una biopsia prostática permitiría predecir la presencia de cáncer asociado, sin necesidad de observar las lesiones cancerosas en la misma biopsia. Los resultados se recogen en el articulo PTOV1 Expression Predicts Prostate Cancer in Men with Isolated High-Grade Prostatic Intraepithelial Neoplasia in Needle Biopsy, publicado en la revista Clinical Cancer Research, 2008;14(9) ) Hemos examinado la expresión de PTOV1 en 12 tipos tumorales humanos diferentes, utilizando arrays de tumores. Hemos comparado la asociación de la expresión de PTOV1 con la de otros marcadores de proliferación en las mismas muestras. Los resultados se recogen en el manuscrito en preparación con el título: PTOV1 overexpression in human epithelial tumors: a new marker associated to high grade malignant tumors. En este estudio se demuestra la sobreexpresión de PTOV1 en diferentes tipos tumorales y su asociación significativa a tumores de grado más alto. 3. Relevancia y posibles implicaciones clínicas de los resultados finales obtenidos -PTOV1 Expression Predicts Prostate Cancer in Men with Isolated High Grade Prostatic Intraepithelial Neoplasia in Needle Biopsy, publicado en Clinical Cancer Research, 2008;14(9) Encontrar lesiones de PIN de alto grado (HG-PIN) en biopsias prostáticas es un problema y un desafío para el urólogo. HGPIN es una lesión precursora del cáncer de próstata. Estas lesiones coexisten con el cáncer en aproximadamente el 20-50% de los pacientes. Por este motivo, en el caso de encontrar lesiones HGPIN pero sin cáncer, el urólogo repite la biopsia hasta encontrar el cáncer para emitir un diagnóstico final de cáncer. Nuestro estudio demuestra que PTOV1 se expresa en las lesiones de HGPIN

6 que específicamente están asociadas a cáncer, pero no se expresa en aquellas lesiones cuando el cáncer no está presente. Así la detección de PTOV1 en HGPIN en biopsias puede predecir la presencia del cáncer cuando éste no es visible. Es importante también mencionar que la detección de PTOV1 puede evitar el 40% de las biopsias repetidas que resultan negativas y detectar el 90% de los casos de cáncer. La positividad con este nuevo marcador indicaría la repetición inmediata de la biopsia. -Regulation of aurora B kinase by the lipid raft protein Flotillin-1, en revisión por el Journal of Biological Chemistry. Nuestros resultados previos identificaron la implicación de Flotilina-1 en la proliferación. En este estudio identificamos una función nuclear para la proteína asociada a lipid rafts que podría constituir un mecanismo importante por el cual la proteína regula la proliferación. Flotilina-1 promueve la estabilidad de Aurora quinasa B, un regulador del proceso mitótico. Cuando las células se deprivan de Aurora B por RNAi, la proliferación se inhibe significativamente. Las células muestran fenotipos similares a los de ausencia de Aurora B. Las células con RNAi para Flotilina- 1 muestran niveles disminuidos de la proteína Aurora B, que se recuperan con la inhibición del proteasoma. Como consecuencia de la deprivación de Aurora B, observamos una reducción significativa de los niveles de fosforilación de la histona H3. Estos resultados sugieren que el knock-down de Flotilina 1 causa una depleción de Aurora B, que afecta su función nuclear en mitosis. Finalmente, demostramos que Flotilina-1 forma complejos con Aurora B e INCENP, pero no con Survivina o Borealina, las otras passenger del complejo CPC, indicando que Flotilina-1/Aurora B/INCENP forman un complejo distinto al chromosome passenger complex. Las implicaciones clínicas de estos resultados: un aumento patológico en los niveles de Aurora B se asocia con el desarrollo y el mantenimiento del cáncer, y diferentes niveles de regulación actúan para asegurar una correcta concentración y localización de la actividad de la quinasa. Nuestros resultados son los primeros en indicar que Flotilina-1, previamente conocida

7 sólo por su función en membranas y orgánulos celulares, es crítica para la concentración global de Aurora B y para su actividad nuclear. Así, actuar sobre Flotilina-1 podría representar un nuevo modo de modular los niveles de Aurora B en cáncer. -Prostate Tumor Overexpressed 1 (PTOV1) is a novel repressor of Notch activity in prostate cancer, manuscrito en preparación. La actividad de Notch está involucrada en la tumorigénesis en diferentes tipos de tumores, entre los cuales se encuentra el cáncer de próstata. Nuestros resultados indican que Notch es activo en la próstata normal, y se inactiva después del proceso de transformación. En este proceso PTOV1 sobreexpresado en tumores primarios, adquiere actividad represora sobre el complejo transcripcional Notch. PTOV1 interacciona con la proteína corepresora SMRT y ambas colocalizan en el núcleo en cáncer. La activación de Notch induce un cambio de localización de ambas proteínas y su degradación a través del proteasoma. Células derivadas de metástasis tienen la vía de Notch activada, pero PTOV1 ha perdido su capacidad de reprimir su actividad transcripcional. Los eventos adicionales que disminuyen la actividad represora de PTOV1 en células metastáticas, no están claros. Estos resultados sugieren que la desregulación de Notch ocurre a dos niveles en la progresión del cáncer de próstata: el tratamiento con inhibidores de la vía de Notch (inhibidores de gama secretasas tipo DAPT) puede ser beneficioso para los pacientes con metástasis pero podría favorecer la formación del tumor primario. -Flotillin-1 regulates Notch-1 intracellular transport and transcriptional activity, manuscrito en preparación. El proceso por el cual el receptor Notch se proteoliza y entra en el núcleo no se conoce detalladamente. En nuestro trabajo hemos determinado que Flotilina-1 ejerce un papel importante en este proceso. La depleción de Flotilina-1 causa la retención de numerosas moléculas del receptor activo fuera del núcleo y previene la actividad transcripcional de Notch. Además,

8 Flotilina-1 forma complejos proteicos con Notch en la cromatina de los promotores de HES1 y HEY1. La implicación de estos resultados puede ser importante para la señalización de Notch, porque su actividad podría ser modulada vía Flotilina-1. -Prostate Tumor Overexpressed 1 (PTOV1) overexpression in human epithelial tumors: a new marker associated to high grade malignant tumors, manuscrito en preparación. En este trabajo hemos analizado la expresión de PTOV1 en diferentes tipos de tumores humanos. La sobreexpresión de PTOV1 en la mayoría de estos tumores epiteliales y su asociación a tumores de más alto grado sugiere que esta proteína participa en los mecanismos de progresión del cáncer. 4. Publicaciones - Santamaría A, Castellanos E, Gómez V, Benedit P, Renau-Piqueras J, Reventós J, Morote J, Thomson T, Paciucci R. PTOV1 enables the nuclear translocation and mitogenic activity of flotillin-1, a major protein of lipid rafts. Mol Cell Biol, 2005;25: Morote J, Fernández S, Alaña L, Iglesias C, Planas J, Reventós J, Ramón y Cajal S, detorres I, Paciucci R. PTOV1 Expression Predicts Prostate Cancer in Men with Isolated High-Grade Prostatic Intraepithelial Neoplasia in Needle Biopsy. Clinical Cancer Research, 2008;14(9) Regulation of Aurora B kinase by the lipid raft protein Flotillin-1 (sometido a revisión, 2009).

9 Manuscritos en preparación: - Flotillin-1 regulates Notch intracellular transport and transcriptional activity. - Prostate Tumor Overexpressed 1 (PTOV1) is a novel repressor of Notch activity in prostate cancer. -Prostate Tumor Overexpressed 1 (PTOV1) overexpression in human epithelial tumors: a new marker associated to high grade malignant tumors. Artículos publicados con otros marcadores tumorals al mismo tiempo (tpa, tissue plasminogen activator): - Díaz VM, Hurtado M, Kort EJ, Resnati M, Blasi F, Thomson T, Paciucci R. Requirement of the enzymatic and signaling activities of plasmin for phorbol-ester-induced scattering of colon cancer cells. Experimental Cell Research; 2006;312: Hurtado M, Lozano JJ, Castellanos E, López-Fernandez L, Harshman K, Martinez-A C, Ortiz A, Thomson T, Paciucci R. Activation of the epidermal growth factor signaling pathway by tissue plasminogen activator in pancreas cancer cells. Gut 2007;56;

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