Cribado del cáncer de pulmón mediante tomografía computerizada de baja dosis

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1 REVISTA DE Patología Respiratoria Volumen 16 Número 4 Octubre-Diciembre 2013 revisión Cribado del cáncer de pulmón mediante tomografía computerizada de baja dosis L.M. Seijo Maceiras IIS-Fundación Jiménez Díaz-CIBERES. Rev Patol Respir. 2013; 16(4): Resumen El cáncer de pulmón continúa siendo la primera causa de muerte por cáncer en los países desarrollados. Hasta un 40% de los pacientes con esta patología debutan en la Comunidad de Madrid con enfermedad metastásica, motivo por el que la supervivencia a largo plazo no supera el 15% del total. El fracaso de la radiografía de tórax como método de cribado ha generado una generación de escépticos portadores de una visión nihilista de la detección precoz. Afortunadamente, los resultados de un número creciente de estudios y ensayos clínicos investigando la utilidad de la TAC de baja dosis comienzan a dar sus frutos. El estudio nacional de cribado de pulmón (NLST) supone un cambio de paradigma a favor de la TAC y una ansiada reducción en la mortalidad por cáncer de pulmón en pacientes de alto riesgo tras demostrar que la TAC de baja dosis puede reducir la mortalidad por cáncer de pulmón en un 20%. Palabras clave: Cáncer de pulmón; Cribado; Tomografía axial computerizada; TAC. Abstract Lung cancer continues to be the first cause of death by cancer in developed countries. Up to 40% of the patients in the Community of Madrid with this disease begin with metastatic disease. Thus, long-term survival does not surpass 15% of the total. Failure of the chest X-ray as a screening method has generated a generation of skeptics with a nihilistic view regarding early detection. Fortunately, the results of a growing number of studies and clinical trials investigating the utility of the lowdose CT scan are beginning to show results. The national lung screening trial (NLST) has led to a paradigm change in favor of the CT scan and desired reduction in lung cancer mortality in high-risk patients after demonstrating the low-dose CT scan can reduce lung cancer mortality by 20%. Key words: Lung cancer; Screening; Computer Tomography; CT scan. Introducción El cáncer de pulmón es la causa más frecuente de muerte por cáncer en todo el mundo, superando por sí solo el total de muertes causadas por el cáncer de mama, próstata, colon y páncreas 1,2. Las estadísticas de esta enfermedad son desoladoras y tanto en nuestra comunidad como en otros países de nuestro entorno hasta un 40% de los enfermos debutan con enfermedad metastásica. Por este motivo, las tasas de supervivencia a largo plazo siguen siendo abismales, siempre inferiores al 18% 3. La ausencia de programas eficaces de cribado sin duda contribuye a esta situación. Por desgracia, el pasado de la detección precoz del cáncer de pulmón esta plagado de fracasos 4-6. Diversas iniciativas, basadas fundamentalmente en la realización periódica de radiografías convencionales de tórax con o sin citología de esputo, han sido incapaces de demostrar un beneficio atribuible a la radiografía de tórax como instrumento de cribado (Fig. 1). El estudio PLCO, recientemente publicado, confirma el escaso valor de realizar una radiografía de tórax anual a pacientes de alto riesgo 7. La introducción en la década de los setenta de la Tomografía Axial Computerizada (TAC) supone una revolución sin precedentes en las técnicas de imagen y un avance considerable en la detección de nódulos pulmonares de pequeño tamaño. Esta técnica, que fue objeto del premio Nobel de Medicina de 1979, comienza a ser investigada a finales de la década de los ochenta como alternativa a la radiografía Correspondencia: Luis M. Seijo Maceiras. IIS-Fundación Jiménez Díaz-CIBERES. Avenida de los Reyes Católicos, Madrid. luis.seijo@fjd.es Recibido: 20 de noviembre de 2013; Aceptado: 21 de noviembre de Revista de Patología Respiratoria Vol. 16 Nº4 - Octubre-Diciembre 2013

2 A B C Figura 1. La radiografía de tórax anual, aunque detecta cánceres de pulmón, no es útil como herramienta de cribado. En este caso se aprecia en la radiografía anual (B) un nódulo pulmonar de nueva aparición que no se veía en la del año anterior (A). Aunque parece tratarse de un estadio precoz, el paciente acude a urgencias poco después del hallazgo tras una convulsión, objetivándose la presencia de metástasis cerebrales de un adenocarcinoma (C), estadio IV. de tórax en el cribado del cáncer de pulmón 8. La evolución de esta iniciativa, liderada por la Dra. Claudia Henschke, de Nueva York, culmina en el estudio NLST, cuyos datos han sido recientemente publicados. Los resultados del NLST, un ensayo controlado y aleatori zado patrocinado por el Instituto Nacional del Cáncer (NCI), confirmaron una reducción de la mortalidad de un 20% atribuible al cribado mediante TAC de baja dosis de radiación 9. A pesar de los espectaculares resultados publicados por los investigadores del NLST y otros, un número importante de escépticos del cribado mantienen que la incertidumbre propiciada por varios aspectos del mismo supone un obstáculo considerable para la adopción generalizada de este tipo de programas a escala global. El riesgo de la radiación, el coste de los programas de cribado, la superabundancia de falsos positivos (nódulos benignos), y el estrés y ansiedad que esto supone para un sujeto sano han sido esgrimidos como argumentos en contra de la TAC de baja dosis. Otras críticas de ámbito estadístico y metodológico también se han postulado como obstáculos a la hora de recomendar el cribado poblacional 10,11. Pioneros del cribado mediante TAC de baja dosis de radiación El primer estudio pionero en la detección precoz del cáncer de pulmón mediante TAC de baja dosis fue publicado en 1999 por los investigadores del Early Lung Cancer Action Program (ELCAP). Se trataba de un ensayo prospectivo multicéntrico liderado por la Dra. Henschke, entonces adjunta de Radiología en la Universidad de Cornell de Nueva York 12. Los autores demostraron que un 89% de los cánceres de pulmón detec tados mediante TAC de baja dosis eran resecables. Veintitrés de los 27 cánceres detectados por TAC en una población de mil individuos mayores de 60 años y con una exposición tabáquica acumulada de al menos 10 paquetes-año se encontraban en estadios I. A pesar de que se detectaron muchos nódulos pulmonares benignos (un 23% de la población cribada tenía al menos uno), la inmensa mayoría no precisaron biopsia, ya que se insistió en la importancia del seguimiento radiológico de la mayoría de esos falsos positivos. Los autores concluyeron que la TAC de baja dosis podía aumentar la probabilidad de detectar nódulos pequeños no calcificados y, por lo tanto, cánceres de pulmón en estadio precoz. Para evitar caer en la tentación de atribuir curaciones a un simple sobre diagnóstico se calculó minuciosamente el ritmo de crecimiento de todos los cánceres desde el momento de su detección por TAC hasta su posterior resección quirúrgica, y todos ellos se ajustaban a lo esperado de un cáncer de pulmón invasivo y maligno. El mobile CT screening study, contemporáneo de ELCAP, y publicado también en Lancet por Sone, demostró que la TAC detectaba 10 veces más cánceres de pulmón que la radiografía de tórax convencional 13. El entusiasmo inicial generado por la publicación de estos resultados preliminares fue paulatinamente apagándose tras la publicación de varios estudios menos favorables al cribado, incluyendo un estudio de la Clínica Mayo y otros de autores japoneses y europeos La prevalencia de cáncer en esos estudios resultó ser menor que en el grupo de cribado de ELCAP (<2%), y se produjeron más falsos positivos, atribuidos en el caso del estudio de la Mayo a la alta prevalencia de enfermedad granulomatosa de origen fúngico, endémica en su población diana. Además, fue necesario realizar pruebas complementarias adicionales en hasta un 80% de los sujetos para depurar hallazgos radiológicos inespecíficos, Revista de Patología Respiratoria Vol. 16 Nº4 - Octubre-Diciembre

3 hecho que conlleva no solo una carga de ansiedad para el paciente y coste adicional para el programa, sino que limita la especificidad del cribado. Estudios publicados en la última década en relación con el cribado de cáncer de pulmón mediante TAC de baja dosis A partir del cambio de siglo se publican los primeros resultados de ensayos aleatorizados, incluyendo el NLST, entre los que cabe destacar la colaboración belga-holandesa conocida como el estudio NELSON, el estudio danés DLCST, los italianos ITALUNG y DANTE, y el francés Depiscan También disponemos en la actualidad de evidencia igualmente valiosa proveniente de al menos 10 cohortes numerosas, incluyendo la publicación en 2006 de los resultados de la versión internacional y mutlicéntrica de la cohorte anteriormente mencionada 23. ielcap nace como un consorcio integrador multinacional creado para aunar esfuerzos en la investigación prospectiva de la TAC de baja dosis como herramienta de cribado, inspirado en los resultados prometedores del pionero ELCAP. A pesar de la heterogeneidad del grupo de centros participantes y la permisividad de los criterios de inclusión, ielcap se centra en el uso consensuado de un único protocolo de actuación. Se trata de incluir a un gran número de pacientes, ya sean fumadores o ex fumadores, mayores de 40 años, y con un hábito tabáquico acumulado superior a los 10 paquetes-año. El protocolo define como positivo aquel estudio basal que detecte uno o varios nódulos pulmonares sólidos o parcialmente sólidos no calcificados de al menos medio centímetro de diámetro, o de nódulos no sólidos mayores de 8 mm. Se insiste en la importancia del crecimiento como elemento determinante en el estudio del mismo y como hecho discriminatorio a la hora de recomendar una intervención diagnóstica invasiva. En principio no se recomienda la biopsia a no ser que un nódulo concreto mida más de 15 mm en el estudio basal o que haya crecido de forma significativa durante el seguimiento con TAC. De esta forma se evitan las biopsias innecesarias en sujetos sanos con nódulos benignos. Tanto es así, que la publicación del 2006 demostró que más de un 90% de los nódulos intervenidos siguiendo el protocolo consensuado fueron carcinomas. Este hallazgo es determinante ya que cuando se critica la TAC de baja dosis por su baja especificidad, hay que tener en cuenta que lo que realmente importa es el estudio seriado y no una TAC concreta. La incertidumbre provocada por el hallazgo aislado de un nódulo pulmonar queda subsanada por el seguimiento radiológico del mismo, sin necesidad de recurrir a una prueba invasiva en la inmensa mayoría de los casos. Los resultados publicados en 2006 causaron revuelo por su enorme trascendencia. Quinientos cánceres de pulmón fueron diagnosticados entre más de sujetos de los que un 85% se encontraban en es tadio I. Al tratarse en su mayoría de nódulos relativamente pequeños y en estadios precoces, la supervivencia continúa siendo muy elevada y ronda el 80%, hecho que supone un aldabonazo a favor del uso de la TAC de baja dosis en esta población. Algunos autores han criticado el estudio publicado en el New England Journal of Medicine como hicieron en su día con el pionero ELCAP por tratarse de resultados estadísticamente sorprendentes 11. Tanto Bach como otros escépticos del cribado, alegan que las tasas de estadios I atribuibles a la TAC de baja dosis no superan el 50% en la mayoría de publicaciones similares, lejos del 85% publicado por los investigadores de ielcap, y basan su crítica en supuestos errores metodológicos e inconsistencias en la publicación de los datos. También se ha intentado vincular a la Dra. Henschke con intereses comerciales de las compañías tabacaleras, hecho que refleja la agresividad del debate académico suscitado por sus hallazgos. Pero, sobre todo, se ha criticado a ielcap por la ausencia de un grupo control. Afortunadamente, el debate metodológico puede considerarse superado tras la publicación en 2011 de los resultados del NLST 24. Este estudio, patrocinado por el Instituto Nacional del Cáncer norteamericano, gozó de un diseño aleatorizado que con tó con la participación de más de fumadores o exfumadores de edades comprendidas entre los 55 y 74 años, con una exposición tabáquica superior a los 30 paquetes-año. Al tratarse del mismo patrocinador que el PLCO, se optó por incluir un grupo control con radiografía convencional por si el PLCO demostraba que la radiografía de tórax resultaba ser una herramienta útil de cribado, y se planteó seguimiento a 10 años. Sin embargo, solo se incluyeron 3 rondas anuales de cribado, tanto con radiografía como con TAC. Se definió un punto de corte de 4 mm de diámetro para considerar un nódulo como positivo con el consiguiente hallazgo de un gran número de falsos positivos en el grupo de cribado (24%). De esta forma, más del 90% de los nódulos detectados por TAC resultaron ser falsos positivos, si bien menos del 1% de los pacientes sin cáncer sometidos a una prueba invasiva sufrieron complicaciones a consecuencia de la misma. La dosis de radiación acumulada en los tres años de cribado por los sujetos asignados a TAC de baja dosis fue de unos 8 msv. El tamaño muestral del NLST fue escogido premeditadamente para objetivar una reducción en la mortalidad por cáncer de pulmón de al menos un 20%, hecho que se produjo en el año 2010 y que motivó la paralización prematura del estudio. Para entonces se habían producido 247 muertes en el grupo de cribado por TAC, sesenta y dos menos que en el gru po control. Aunque los resultados no fueron tan impresionantes como los publicados por la cohorte ielcap, las tasas de estadios I tras 3 años de cribado alcanzaron un halagüeño 70%. Este porcentaje fue disminuyendo en años posteriores pues to que los cánceres detectados a partir del tercer año se diagnosticaron de forma convencional. Aproximadamente un 2% de los participantes fueron sometidos a algún tipo de biopsia durante el estudio, y la sensibilidad (94%), especificidad (73%), tasa de estudios positivos (27%) y el valor predictivo positivo de la TAC (4%) fueron similares a los publicados por otros grupos. La prevalencia de cáncer fue menor de lo esperado (1,1%) aunque similar a la del estudio NELSON. Este hallazgo supone un reto para la adopción a gran escala del cribado por TAC por el coste y riesgo que supone radiar a 320 sujetos por cada vida salvada. En el futuro, la 134 Revista de Patología Respiratoria Vol. 16 Nº4 - Octubre-Diciembre 2013

4 Tabla 1. Estudios aleatorizados de TAC de baja dosis. Estudio N Tamaño del nódulo 1 Rondas de cribado 2 Reducción de la mortalidad NLST mm 3 Si (20%) DANTE mm 5 No ITALUNG mm 4 No disponible DLCST mm 5 No NELSON mm 3 No disponible DEPISCAN mm 3 No disponible 1 Considerado positivo. 2 Programadas. Figura 2. Adenocarcinoma pulmonar (flecha) detectado por TAC en un paciente con enfisema pulmonar. optimización de los criterios de inclusión será determinante a la hora de limitar costes. En este sentido, el grupo de Javier Zulueta, en Navarra, ya publicó su experiencia apuntando a la presencia de EPOC y/o enfisema como excelentes biomarcadores, ya que la mayoría de cánceres de pulmón ocurren en sujetos con una o ambas patologías (Fig. 2) 25. Estos hallazgos se confirmaron en el NLST ya que el enfisema suponía un factor de riesgo importante para padecer cáncer. Por último, cabe destacar que análisis posteriores de los datos proporcionados por el NLST han demostrado que el número de muertes por cáncer de pulmón depende del riesgo individual. La inmensa mayoría de vidas salvadas (88%) se concentraron en el grupo de mayor riesgo con una probabilidad pre-test de cáncer del 2%, en el que tan solo era necesario cribar a la mitad de sujetos para salvar una vida comparado con el resto de participantes en el estudio (161) 26. En cuanto al resto de ensayos clínicos aleatorizados, todos ellos de menor tamaño muestral que el NLST, hasta la fecha solo disponemos de los resultados de los estudios DANTE y el DLCST que tras 5 rondas de cribado anual y una mediana de 34 y 58 meses de seguimiento, respectivamente, no han conseguido demostrar una mejoría de la supervivencia atribuible al cribado por TAC 18,21. Cabe destacar que el riesgo individual en estos estudios es muy variable, oscilando de mayor a menor según los criterios de inclusión (Tabla 1). Se puede considerar de mayor riesgo a los participantes en el NLST y de riesgo intermedio a los del DANTE e ITALUNG, mientras que el NELSON incluye a sujetos con un amplio espectro de riesgo. Aunque todavía no disponemos de los resultados del NELSON, cabe destacar que su diseño supone un avance en la reducción de las tasas de falsos positivos al optar por definir como positivos nódulos de mayor tamaño (8 mm) 27. Riesgos, retos e incertidumbres Muchos escépticos de la detección precoz esgrimen el riesgo de la radiación acumulada como un argumento en contra del cribado por TAC de baja dosis. De hecho, algunas publicaciones citan tasas de cáncer atribuibles a la radiación nada desdeñables. Un análisis reciente de 15 países estima que hasta un 0,6-3,2% de los cánceres diagnosticados antes de los 75 años de edad puede atribuirse a técnicas diagnósticas de imagen, incluyendo TACs 28. Otras estimaciones culpan a la radiación de cánceres anuales en pacientes sometidos a dosis convencionales 29. Un estudio retrospectivo recientemente publicado demostró un aumento de leucemias y tumores cerebrales en niños sometidos a múltiples exploraciones por TAC durante la infancia 30. Sin embargo, las dosis recibidas con motivo de la participación en un programa de detección precoz de 1 msv por TAC son sensiblemente inferiores a la media de exposición anual ambiental que oscila en torno a los 3-4 msv/año y desde luego inferiores a las atribuibles a una TAC convencional (8-15 msv) 31. Una excelente revisión recientemente publicada, afirma que es imposible predecir con modelos matemáticos el riesgo individual atribuible a dosis inferiores a los 100 msv 31. Los riesgos hipotéticos relacionados con la radiación se derivan de datos basados fundamentalmente en las poblaciones de Hiroshima y Nagasaki, muy diferentes de aquellos enfermos sometidos a técnicas diagnósticas de imagen en la actualidad. Además se suele utilizar un modelo de daño lineal y carente de umbral a pesar de que existe evidencia en contra de su valor predictivo en este contexto. Los autores concluyen que cualquier cálculo al respecto es altamente especulativo y carece por completo de evidencia científica. En resumen, es poco probable que la participación en un programa de cribado suponga un riesgo importante adicional de desarrollar cáncer de pulmón. Además, los constantes avances tecnológicos en este campo continúan reduciendo cada vez más la dosis necesaria para valorar adecuadamente el tórax, limitando más si cabe el riesgo. Otra de las preocupaciones habituales es la del coste que puede suponer la adopción a gran escala de programas de cribado. Sin embargo, el gasto atribuible a un programa de cribado ya fue analizado por los investigadores de la cohorte ielcap y puede considerarse muy favorable ($2.500 por año de vida salvado) 32. Lógicamente, esa estimación es muy optimista y se basa en los impresionantes y según algunos autores poco creíbles resultados de dicha cohorte. Un estudio recientemente publicado es menos optimista y estima el gasto en $ para evitar una sola muerte Revista de Patología Respiratoria Vol. 16 Nº4 - Octubre-Diciembre

5 por cáncer de pulmón 33. Otros son más favorables 34. El coste de los programas de cribado parece íntimamente ligado a la deshabituación tabáquica. Varios estudios han demostrado que cuanto mayor es la tasa de abandono del tabaco, mayor es el ahorro atribuible a un programa de detección precoz mediante TAC de baja dosis 34,35. Como ocurre con los riesgos de la radiación, es probable que los continuos avances tecnológicos reduzcan el gasto por TAC en el futuro, con el consiguiente ahorro que esto supone, mientras que el auge de la medicina personalizada probablemente conlleve una escalada del coste de los tratamientos oncológicos en estadios avanzados. Como ya hemos comentado, además del coste y del riesgo de la radiación, preocupa la alta tasa de falsos positivos, así como el riesgo de sobre diagnóstico. Es probable que una actitud más restrictiva en cuanto a la definición de un falso positivo sea necesaria y deseable, como ha demostrado el estudio NELSON 18. En el caso del NELSON, el uso de 8 mm como punto de corte no ha supuesto una merma en la sensibilidad de la TAC para detectar cáncer. En ELCAP también se plantea aumentar el tamaño de los nódulos considerados positivos porque la experiencia acumulada indica que los nódulos de menos de 8 mm rara vez precisan seguimiento antes del año (comunicación personal Dr. Zulueta). De todas formas, es importante destacar que la inmensa mayoría de nódulos pulmonares detectados por TAC de baja dosis tan solo precisan seguimiento radiológico, y por lo tanto más allá de la ansiedad producida es raro que un paciente concreto sea sometido a una intervención invasiva como consecuencia de su participación en un programa de cribado si no tiene cáncer. En cuanto al sobre diagnóstico, existe evidencia científica sólida en contra de que suponga un reto importante para la adopción generalizada de programas de cribado. El grupo de Navarra ya publicó su experiencia, demostrando que los cánceres de pulmón detectados en el contexto de un programa de cribado son indistinguibles de un cáncer de pulmón diagnosticado de forma convencional, tanto en la expresión de marcadores tumorales como en su comportamiento histológico 36. También la publicación de los datos de la cohorte IELCAP de 2006 apuntan a que la inmensa mayoría de los cánceres de pulmón detectados por TAC son invasivos. En ese estudio, 13 pacientes diagnosticados de cáncer de pulmón en estadios precoces y resecables se negaron a la cirugía por diversos motivos. Todos ellos murieron en poco tiempo a consecuencia del mismo 23. Por último, existe evidencia de necropsias que sugiere que el cáncer de pulmón, a diferencia de otros cánceres (p.ej., próstata), rara vez es un hallazgo clínicamente irrelevante en el momento del fallecimiento, aunque sea un hallazgo inesperado. En un estudio reciente de más de autopsias, tan solo se identificaron 28 adenocarcinomas invasivos como hallazgo incidental, la mayoría de ellos en estadio I 37. Conclusiones Los resultados de la cohorte ielcap, así como los del estudio NLST, suponen un cambio de paradigma motivando cambios de las guías de numerosas sociedades científicas a favor del cribado mediante TAC de baja dosis, incluyendo la American Thoracic Society, Ame rican College of Chest Physicians, y la American Society of Clinical Oncology. Es importante tener en cuenta que se mantiene la incertidumbre acerca de varios aspectos del cribado y que, por este motivo, se recomienda que solo los centros con mayor experiencia continúen con esta labor hasta conocer más resultados de los ensayos clínicos en marcha y de otros análisis de coste y eficacia derivados del estudio norteamericano. La generalización de los resultados depende, como siempre, de la magnitud del beneficio en la práctica clínica habitual, los riesgos todavía inciertos del cribado y la optimización del gasto, así como de los criterios de inclusión. Bibliografía 1. Jemal A, Bray F, Center MM, Ferlay J, Ward E, Forman D. Global cancer statistics. CA Cancer J Clin. 2011; 61: Jemal A, Siegel R, Xu J, Ward E. Cancer statistics, CA Cancer J Clin. 2010; 60: Howlader N, Noone AM, Krapcho M, Neyman N, Aminou R, Waldron W. SEER Cancer Statistics Review, Bethesda, MD: National Cancer Institute. 4. Kubík A, Polák J. Lung cancer detection: results of a randomized prospective study in Czechoslovakia. Cancer. 1986; 57: Fontana RS, Sanderson DR, Woolner LB, Taylor WF, Miller WE, Muhm JR. Lung cancer screening: the Mayo program. J Occup Med. 1986;28: Brett GZ. The value of lung cancer detection by six-monthly chest radiographs. Thorax. 1968; 23: Oken MM, Hocking WG, Kvale PA, Andriole GL, Buys SS, Church TR, et al. 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