IDENTIFICACIÓN DE NUEVAS DIANAS TERAPÉUTICAS EN TUMORES GERMINALES REFRACTARIOS

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1 IDENTIFICACIÓN DE NUEVAS DIANAS TERAPÉUTICAS EN TUMORES GERMINALES REFRACTARIOS Investigadores principales: Dr. Francesc Viñals Canals Facultat de Medicina CSUB Dr. Fco. Javier García del Muro Solans Institut Català d Oncologia Duración: 3 años

2 1. Resumen Nuestro proyecto pretendía la identificación de nuevas dianas terapéuticas importantes en los tumores testiculares de células germinales, dianas que pudiesen ser una alternativa para los pacientes refractarios a la quimioterapia convencional. Para ello proponíamos en primer lugar el estudio de la presencia o no de mutaciones, así como evaluar sus niveles de expresión, de diferentes oncogenes y receptores de factores de crecimiento a partir de una colección de muestras procedentes de pacientes afectados por este tipo de tumor. En segundo lugar, el desarrollo de un modelo ortotópico murino de tumor humano germinal testicular resistente o no a la quimioterapia convencional con cisplatino, y el estudio de mecanismos de resistencia a esta droga. Por último, un tercer objetivo era ensayar en estos modelos murinos nuevas estrategias terapéuticas. Nuestros resultados indican que no existen mutaciones en los pacientes resistentes al tratamiento con quimioterapia en toda la serie de genes estudiados: K-ras, TP53, B-raf, PI3KCA, Smad4, p15, p16, EGFR, c-kit, PDGFRα y PDGFRβ. Tampoco se han encontrado diferencias en la expresión proteica de algunos de estos genes (c-kit, PDGFRα y PDGFR) medida mediante inmunohistoquímica utilizando un tissue macroarray que hemos generado a partir de las muestras de los pacientes. Por otra parte, hemos podido desarrollar y caracterizar el modelo ortotópico murino de tumor humano germinal testicular, tanto el sensible como el resistente a la quimioterapia con cisplatino. Hemos evidenciado que no existen diferencias entre los tumores primarios procedentes de los pacientes y los tumores ortotópicos crecidos en los ratones, tanto respecto a mutaciones, histopatología, expresión de receptores de factores de crecimiento o en otras moléculas. Todo ello lo convierte en un modelo óptimo para el estudio de este tipo de tumores. 2

3 La generación de este modelo de tumores ortotópicos, así como la generación de modelos resistentes a la quimioterapia, nos he permitido dos tipos de abordaje experimental. En primer lugar, el análisis de los cambios provocados por la generación de resistencia a la quimioterapia a nivel global en todo el genoma (genome-wide analysis mediante la utilización de microarrays de alta definición). Gracias a este estudio hemos podido evidenciar una serie de cambios recurrentes en tres cromosomas, confirmados por FISH, y que también han podido ser observados en pacientes refractarios al tratamiento con cisplatino. Estos resultados deberían permitir la identificación de pacientes que puedan presentar una resistencia inicial al tratamiento con cisplatino. El segundo tipo de estudio en modelo murino ha consistido en el ensayo de nuevos tipos de tratamientos que pudiesen ser útiles para estos pacientes resistentes. Así, hemos demostrado que inhibidores del receptor del EGF ErbB1 (cetuximab y gefitinib) no presentan efectos antitumorales en estos modelos. En cambio, sí que hemos evidenciado un efecto parcial bloqueando el crecimiento tumoral por parte de lapatinib, inhibidor dual de los receptores ErbB1, pero también de ErbB2. Más espectacular e interesante ha sido el efecto de sunitinib, un inhibidor multidiana contra la actividad tirosina quinasa de diferentes receptores de crecimiento y que presenta actividad antiangiogénica, ya que bloquea completamente el crecimiento tumoral, tanto de tumores sensibles como de los resistentes a cisplatino. Estos resultados nos han permitido proponer la realización de un ensayo clínico utilizando antiangiogénicos para el tratamiento de los pacientes con tumores germinales testiculares refractarios a la quimioterapia. 2. Resultados 1. Determinar en muestras de tumores la presencia o no de mutaciones en diferentes receptores transductores de señales, como c-kit, EGFR, PDGFRa y PDGFRb. 3

4 (i) Caracterización in vivo de la respuesta al cisplatino (CDDP) de los 10 tumores primarios crecidos y perpetuados como xenoimplantes en ratones atímicos. A lo largo de estos tres años hemos caracterizado la respuesta de siete tumores al CDPP, en el que están representados todas las anatomías (2 coriocarcinomas, 2 carcinoma embrionarios, 1 saco vitelino, 2 tumores mixtos). Se ha caracterizado la respuesta a corto, y largo plazo, así como la diseminación tumoral a lo largo de los tratamientos de quimioterapia. Respuestas que se han monitorizado midiendo los niveles en suero de ratón de los marcadores clínicos β-hcg y AFP. Hemos encontrado una heterogeneidad de respuestas que va desde: tumores que presentan una remisión completa en la respuesta a corto plazo y recrecen en un período que oscila entre 2-8 meses; tumores que responden parcialmente al CDDP y muestran un recrecimiento muy rápido después de la quimioterapia; tumores que se diferencian a teratoma después del tratamiento con quimioterapia; tumores donde el tratamiento con CDDP afecta a la diseminación a pulmón y otros donde no. En resumen, lo que nos indican nuestros datos es que el modelo mimetiza en general lo que ocurre con la enfermedad humana, lo que nos demuestra que es un muy buen modelo para estudiar las bases moleculares de la resistencia/sensibilidad al tratamiento con CDDP. (ii) Caracterización genética básica de las principales vías de señalización celular. A diferencia de la mayoría de tumores sólidos, los TGT presentan una incidencia muy baja de alteraciones genéticas en oncogenes y genes supresores de tumores. No hemos detectado la presencia de mutaciones puntuales que modifiquen el estado funcional de las vías de señalización reguladas por: K-ras, TP53, B-raf, PI3KCA, Smad4, p15, p16, EGFR, c-kit, PDGFRα y PDGFRβ. De igual modo, ninguno de los tumores analizados presenta el fenotipo de inestabilidad en microsatélites (MSI). Hemos realizado una caracterización básica del estado de metilación del promotor de cinco genes previamente analizados por otros grupos en 4

5 TGT, como APC, MGMT, DAPK, CDH1 y RASSF1, observando similares patrones entre tumor primario y xenoinjerto, coincidiendo con ya datos publicados. De igual forma, los estudios por CGH (hibridación genómica comparada) identifican como cambio más relevante la presencia de amplificación en todos los casos de 12p, no encontrándose diferencias entre tumor primario y xenoinjerto. Estos datos demuestran que existe una gran estabilidad genética y epigenética en estos tumores, y que ésta se mantiene en el tumor crecido en ratón. Además, nos demuestra que al no estar alteradas al menos mutacionalmente en estos tumores, son buenos candidatos para ensayar nuevos fármacos que las tengan por diana. (iii) Generación en el ratón de tumores con resistencia adquirida al tratamiento con CDDP. Cinco de estos tumores con diferentes grados de respuesta al CDDP, y que previamente no habían sido tratados en los pacientes, fueron tratados con CDDP, y sometidos a un proceso experimental in vivo para poder obtener tumores con resistencia adquirida al CDDP. Este proceso ha consistido en cinco ciclos de implantación del tumor-tratamiento con CDDP-recrecimiento tumoral (inicialmente entre 2-8 meses). Proceso combinado con la variable incremento en los sucesivos pases de la dosis de CDDP administrada. A lo largo del proceso lo que hemos observado es un acortamiento en el tiempo transcurrido entre el tratamiento del tumor y el recrecimiento del mismo. Cuando hemos realizado los experimentos comparativos de respuesta en ratones: tumores originales no tratados vs. tumores tratados (durante cinco ciclos), se han observado para los cinco casos claras diferencias en el comportamiento frente a la quimioterapia de los tumores, tanto en la respuesta a corto como a largo plazo. Así, tras un largo proceso, hemos obtenido unas herramientas únicas para poder investigar si estos cambios en la respuesta al CDDP tienen una base genética. (iv) Genome-wide analysis de tumores con resistencia adquirida al CDDP. En un intento de identificar regiones involucradas en la adquisición 5

6 in vivo de resistencia al CDDP, hemos analizado a muy alta resolución con arrays de CGH-Nimblegen de forma comparativa el genoma de los tumores no tratados vs. tumores con resistencia adquirida. Así hemos identificado cambios recurrentes en tres cromosomas, los cuales podrían estar involucrados en la adquisición de resistencia y que actualmente estamos validando por FISH (hibridación in situ) en el TMA que hemos generado. Los resultados genéticos que hemos obtenido tras los análisis con microarrays de alta definición en los modelos de tumores germinales testiculares, resaltan su potencialidad como herramientas únicas para profundizar en las bases moleculares de la quimiorresistencia al CDDP, al mismo tiempo que apoyan un cierto componente genético asociado a la quimiorresistencia. Sin embargo, el hecho de que algunos tumores adquieran resistencia de forma independiente de cambios cromosómicos (amplificaciones o deleciones), sugiere fuertemente que otros mecanismos más dinámicos y versátiles de regulación génica deben de estar involucrados. Así, creemos que adicionalmente deben de existir cambios en los patrones epigenéticos con un papel relevante y complementario a las alteraciones genómicas identificadas, en la respuesta y resistencia tumoral a los tratamientos con cisplatino. 2. Evaluar la incidencia de alteraciones en la expresión de estos receptores para: a) su valor pronóstico para la supervivencia, y b) su valor predictor de respuesta a tratamientos en pacientes con tumores germinales testiculares tratados con quimioterapia convencional. Se ha generado un tissue array con 96 muestras de tumores germinales metastáticos, de los cuales 28 proceden de pacientes refractarios a tratamiento, para la evaluación de la utilidad clínica de nuevos marcadores de predicción de respuesta a la quimioterapia, así como tratamiento con nuevos fármacos dirigidos a dianas moleculares. En total el tissue array consta de 8 bloques que han sido cortados y almacenados correctamente, 6

7 de forma que se pueden realizar hasta casi 100 inmunohistoquímicas sin perder prácticamente muestras tumorales. Se trata de una de las series hospitalarias más largas con pacientes de estas características disponibles en la bibliografía científica, y que dispone de un seguimiento medio prolongado. Se ha estudiado en esta serie la expresión, mediante inmunohistoquímica, de c-kit, PDGFR-alfa y beta, y EGFR. En el análisis estadístico no se observó que su expresión poseyera valor pronóstico en nuestra serie. Se realizó el estudio mutacional de los exones 9, 11, 13 y 17 de c-kit y 10, 12 y 18 de PDGFR-alfa, sin detectarse la presencia de mutaciones en ninguno de los tumores analizados. Este estudio fue presentado en la AACR 2007 y actualmente el manuscrito definitivo se encuentra en fase final de redacción. 3. Inhibición de las vías de los PDGFR y c-kit mediante el uso del inhibidor sunitinib en modelos preclínicos de tumores humanos germinales testiculares implantados en ratones inmunodeprimidos. Este objetivo se ha alcanzado completamente mediante la utilización del inhibidor sunitinib en los modelos ortotópicos en ratones. Sunitinib es un inhibidor de la actividad tirosina quinasa de distintos receptores de factores de crecimiento, unos expresados directamente en algunas células tumorales (como c-kit) y otros necesarios para la respuesta proangiogénica de los tumores (como PDGFR y VEGFR). Hemos podido demostrar que este fármaco presenta un claro efecto antitumoral en nuestros modelos preclínicos, efecto mediado por la inhibición de la actividad tirosina quinasa de los receptores de VEGF1 y 2, así como también del receptor de PDGF de tipo b. Dicho efecto antitumoral se debe a la combinación tanto del bloqueo directo del crecimiento de las células tumorales como a su efecto bloqueando la angiogénesis. Uno de los efectos más interesantes que hemos observado es que sunitinib es también efectivo en los modelos de tumores 7

8 germinales testiculares que son resistentes al tratamiento quimioterápico con cisplatino. 4 y 5. Efecto de inhibidores farmacológicos de los receptores del EGF sobre la angiogénesis tumoral en modelos ortotópicos xenoinjerto de tumores germinales testiculares. Papel de los receptores del EGF en cultivos celulares endoteliales. Hemos probado tres inhibidores diferentes contra diferentes miembros de la familia de receptores del EGF: cetuximab (anticuerpo monoclonal contra el receptor humano de tipo ErbB1), gefinitib (inhibidor de la actividad tirosina quinasa del receptor de tipo ErbB1) y lapatinib (inhibidor de la actividad tirosina quinasa del receptor de tipo ErbB1 y de tipo ErbB2). Los resultados indican una falta de efecto sobre el crecimiento de los tumores germinales testiculares de los dos primeros fármacos, los inhibidores puros del receptor ErbB1 cetuximab y gefitinib. En cambio, se ha observado una disminución del 40% del crecimiento tumoral cuando se tratan con lapatinib. Estos resultados indican que otros receptores de la familia ErbB del EGF, como ErbB2 y quizás también ErbB3 y ErbB4 podrían desempeñar un papel importante en el desarrollo de estos tumores. Por otro lado, nuestros estudios demuestran la expresión y funcionalidad de los receptores del EGF en células endoteliales en cultivo. Así, cuando dichas células eran estimuladas con EGF, éste inducía tanto la proliferación como la migración de las células endoteliales. 3. Relevancia y posibles implicaciones clínicas de los resultados finales obtenidos El objetivo principal de nuestro proyecto era identificar nuevas alteraciones, así como nuevas alternativas terapéuticas para el tratamiento de los 8

9 pacientes afectados de cánceres germinales testiculares (TGCT) que ya fuesen o se hayan convertido en refractarios al tratamiento convencional con quimioterapia (cisplatino). En primer lugar, nuestros estudios genéticos de análisis global de cambios en el genoma de tumores resistentes al tratamiento con cisplatino indican que la presencia o no de modificaciones en tres cromosomas sería un factor predictor de la resistencia a dicho tratamiento. En estos momentos estamos abordando su estudio en series de pacientes más grandes, con el fin de confirmar dicho valor predictor de tales modificaciones. Respecto a nuevas estrategias terapéuticas, nuestros resultados utilizando modelos preclínicos indican que inhibidores multidiana de la familia de receptores ErbB podrían ser útiles para el tratamiento de dichos tumores, aunque se precisan más estudios para poder aconsejar o no la realización de ensayos clínicos ya con pacientes. En cambio, una de las principales aportaciones de nuestro trabajo ha sido que la utilización de sunitinib, un fármaco inhibidor de la actividad tirosina quinasa de diferentes receptores (lo que denominamos multidiana ) y con propiedades antitumorales, así como antiangiogénicas, ha demostrado ser útil para el tratamiento de tumores germinales testiculares. Así, el tratamiento con sunitinib junto con cisplatino eliminaba completamente el crecimiento del tumor en animales experimentales. Todavía más interesante ha sido que sunitinib es igualmente efectivo en tumores resistentes al tratamiento con cisplatino. Por todo ello, nuestros resultados sugieren que sunitinib u otros fármacos antiangiogénicos similares (como pazopanib o sorafenib) pueden ser una buena alternativa para el tratamiento de pacientes refractarios al tratamiento con cisplatino. Además, nuestros resultados indican que incluso en aquellos pacientes que son resistentes al cisplatino, sería interesante mantener el tratamiento con este fármaco concomitante con la administración del antiangiogénico. De hecho, se están llevando a cabo dos ensayos clínicos de fase II en EEUU y en Canadá ensayando el efecto de 9

10 sunitinib en pacientes con tumores germinales testiculares resistentes al cisplatino en monoterapia, cuando nuestros resultados sugerirían la importancia de mantener el tratamiento con cisplatino concomitante. Así, nuestros datos respaldan la realización de nuevos ensayos clínicos con sunitinib u otros medicamentos antiangiogénicos con dianas parecidas, en combinación con cisplatino, en aquellos pacientes resistentes al tratamiento con quimioterapia convencional. 4. Publicaciones W. Castillo-Ávila, J.M. Piulats, X. Garcia del Muro, A. Vidal, E. Condom, O. Casanovas, J. Mora, J.R. Germà, G. Capellà, A. Villanueva & F. Viñals Sunitinib inhibits tumor growth and synergizes with cisplatin in orthotopic models of cisplatin-sensitive and resistant human testicular germ cell tumors. Clinical Cancer Research 15: ,

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