Abundancia y distribución de insectos depredadores del orden Hemiptera en México.

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1 Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 10(1): 136 Abundancia y distribución de insectos depredadores del orden Hemiptera en México. CLAUDIO RIOS-VELASCO 1, DANIELA NÁJERA-MIRAMONTES 2, JUAN CARLOS BUSTILLOS- RODRÍGUEZ 2, DAVID IGNACIO BERLANGA-REYES 1. 1 Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. Unidad Cuauhtémoc, Chihuahua, Av. Río Conchos S/N, Parque Industrial, C.P , Cuauhtémoc, Chihuahua, México. Tel.: + 52 (625) Autor para correspondencia: 2 Estudiante de Maestría en Ciencias, Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. Unidad Cuauhtémoc, Chihuahua. Av. Río Conchos S/N, Parque Industrial, C.P , Cuauhtémoc, Chihuahua, México. RESUMEN: Se realizó una revisión bibliográfica sobre la distribución, abundancia y uso de especies de hemípteros depredadores en sistemas agrícolas de México. Dado que el orden Hemiptera cuenta con una gran diversidad de especies, dentro los cuales se encuentran depredadores que ejercen un control natural de insectos en los agroecositemas. A la fecha, se han registrado 11 géneros distribuidos en 7 familias. La familia Pentatomidae fue las más representada con 10 especies depredadoras. El estudio permitió conocer la abundancia y distribución de especies de hemípteros depredadoras en México y su potencial uso como agentes de control biológico dentro de programas de manejo integrado de plagas. PALABRAS CLAVE: Control biológico, Pentatomidae, Reduviidae. ABSTRACT: A literature review on distribution, abundance and use of predatory species of Hemiptera in agricultural systems in Mexico, was conducted. Since the Hemiptera order has a great diversity of species within which are predators that exert a natural control of insect pests in agroecosystems. To date have been recorded 11 genera in 7 families. Pentatomidae family was the most representative with 10 predator species. The study yielded information on abundance and distribution of predatory Hemiptera species in Mexico and its use potential as biological control agents within programs of integrated pest management. KEY WORDS: Biological control, Pentatomidae, Reduviidae. INTRODUCCIÓN La mayoría de los insectos plaga tienen varios enemigos naturales, estos últimos son abundantes tanto en ecosistemas naturales como en agroecosistemas, clasificados en tres grupos: entomopatógenos, parasitoides y depredadores (Badii y Abreu, 2006). Los insectos depredadores son utilizados, debido a su potencial de depredación de una amplia diversidad y cantidad de insectos, incluyendo a los considerados plagas, debido a que requieren de varias presas para completar su ciclo biológico (García et al., 2005). Las interacciones depredador-presa son complejas, ya que están condicionadas a diversas variables, tales como la densidad poblacional de depredadores ya sea de la misma especie u otras, la presencia de presas alternativas, la capacidad de búsqueda del depredador, hábitos de los estados inmaduros del depredador, el nivel de especificidad de depredadores, el grado de adaptación y crecimiento poblacional de presas y depredadores, comportamiento evasivo de la presa, además del tipo de planta en que se encuentre, por su arquitectura simple o compleja (Desneux y O'Neil, 2008; Sánchez-Ruiz et al., 1997; Loya-Ramírez et al., 2003). Existen diferentes órdenes de insectos con capacidad depredadora sobre plagas insectiles de los

2 Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 10(1): 137 órdenes Coleoptera, Diptera, Hymenoptera, Hemiptera, Neuroptera, Lepidoptera, Orthoptera, Dermaptera y Thysanoptera (Nicholls, 2008; Flores-Villegas y Álvarez- Zagoya 2012), de los cuales, los principales son los cuatro primeros. Su éxito en el control de insectos plaga, se debe principalmente a su capacidad de búsqueda, a sus hábitos polífagos y a su capacidad de depredación de inmaduros y/o adultos de insectos, inclusive, desde sus primeros instares ninfales, la capacidad de crecimiento poblacional, el alto grado de sobrevivencia y la capacidad de cambiar su acción en función de la densidad de la presa. En México, son pocos los registros de especies de hemípteros depredadores tanto en ecosistemas naturales como en agroecosistemas, debido a las escasas y someras investigaciones, sin embargo, son muy importantes debido a su potencial uso como agentes de control biológico, en programas de manejo integrado de plagas. Dado lo anterior, el objetivo de este trabajo fue realizar una revisión bibliográfica de la distribución de depredadores del orden Hemiptera reportados en México. Importancia de enemigos naturales en los agroecosistemas. La presencia de enemigos naturales en los agroecosistemas es de suma importancia, debido al control natural que ejercen en las poblaciones de insectos plaga, ya que tienen un alto grado de adaptación a factores ambientales, un alto nivel de especificidad y alta capacidad de búsqueda, además de adaptarse a la densidad de la presa. Al respecto Flores-Villegas y Álvarez-Zagoya (2012), reportaron que alrededor del 40 % de los depredadores encontrados en su estudio, pertenecían al orden Hemiptera. Por lo que, se debe fomentar su conservación como una alternativa al uso de plaguicidas químicos en los sistemas agrícolas, mediante la adopción de prácticas culturales, tales como la modificación del medio ambiente, la construcción de estructuras artificiales que sirvan como refugio y el abastecimiento de alimento suplementario, el uso de insecticidas biorracionales amigables con los insectos benéficos, entre otros, para fomentar su presencia, diversidad, abundancia e incremento poblacional (Nicholls, 2008; Paredes et al., 2013). Cabe señalar, que en México, operan varios programas gubernamentales para el control biológico de conservación e incremento, implementados con el fin de controlar plagas agrícolas de manera ecológica, además se cuenta con laboratorios de cría de enemigos naturales especializados, principalmente parasitoides y depredadores (Williams et al., 2013). Características generales de depredadores del Orden Hemiptera. A diferencia de la mayoría de los parasitoides, un gran número de insectos depredadores, en particular los hemípteros, son nocturnos y casi universales, ya que se alimentan de la mayoría de insectos en diversos hábitats, los inmaduros consumen presas para su crecimiento, mientras que los adultos para su mantenimiento y reproducción, estos últimos a menudo cazan y persiguen activamente a la presa por el follaje o por el suelo, debido a que tienen muy desarrollados los sentidos de la vista y olfato, lo que les permite localizar rápidamente a sus presas (Van Driesche et al., 2009). El orden Hemiptera cuenta con muchas familias cuyos miembros poseen hábitos depredadores, tanto adultos como inmaduros se alimentan de los jugos de su presa, la toman e insertan su estilete en su cuerpo hasta vaciarlo y dejar solo el exoesqueleto. Sin embargo, algunas especies se pueden alimentar de polen y savia de plantas en ausencia de presas, sin llegar a causar afectación a la planta (Nicholls, 2008). Como características distintivas, los hemípteros presentan prognatismo en la región cefálica, cuenta con cuatro o cinco segmentos antenales, alas tipo hemiélitro, tarsos con dos o tres

3 Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 10(1): 138 segmentos con dos uñas tarsales (Gibb y Oseto, 2006). Manejo, reproducción y uso en programas de control biológico. Diversas investigaciones demuestran que los depredadores se desarrollan mejor cuando se alimenta de presas vivas, que cuando se alimentan con dietas artificiales, como es el caso de Supputius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae) (Zanuncio et al., 1996). Sin embargo, también existe cierto grado de preferencia, tal es el caso de Dicyphus tamaninii Wagner (Heteroptera: Miridae), que al alimentarlas con ninfas de Trialeurodes vaporariorum Westwood (Hemiptera: Aleyrodidae), se redujo su descendencia en comparación con los alimentados con huevos de Ephestia kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) (Agustí y Gabarra 2008). Desneux y O'Neil (2008), reportan que el depredador Orius insidiosus (Hemiptera: Anthocoridae) mostró menor preferencia hacia el áfido de la soya Aphis glycines (Hemiptera: Aphididae) y mayor preferencia por el thrips de la soya Neohydatothrips variabilis (Thysanoptera: Thripidae). Dado que algunos hemípteros son depredadores generalistas, existe controversia sobre su uso como agentes de control biológico, por lo que, se ha estudiado su factibilidad de uso. Al respecto, Symondson et al. (2002) reportan que al menos un 75 % de estos depredadores ejercen un control efectivo. Diversidad, abundancia, distribución. Dado que el uso de hemípteros depredadores representa una alternativa ecológicamente viable para el manejo de insectos plaga, en México, se han realizado algunos reportes y estudios en 13 estados, donde destacan la presencia de las familias Pentatomidae con 10 especies depredadoras, seguido por las familias Anthocoridae y Rediviidae con cinco especies cada una, respectivamente (Cuadro 1). Recientemente en el estado de Chihuahua, México, se reportó al depredador Podisus maculiventris Say (Hemiptera: Pentatomidae), depredando de manera natural a diversos instares larvales de Choristoneura rosaceana (Lepidoptera: Tortricidae) y Spodoptera frugiperda (Nájera- Miramontes et al., 2014). Cappaert et al., reportaron la presencia de los hemípteros pentatómidos Stiretrus anchorago Fabricius., Oplomus dichrous (Herrich-Schaeffer), Apateticus sp. y Perrilloides confluens (Herrich- Schaeffer), y las familias Reduviidae y Nabidae, depredando huevos y larvas del escarabajo de la papa Leptinotarsa decemlineata Say en el estado de Morelos, México. Hoballah et al. (2004), reportaron a Castolus sp. (Heteroptera: Reduviidae), Podisus sagitta (Hemiptera: Pentatomidae), Zelus longipes (Heteroptera: Reduviidae) depredando larvas de S. frugiperda (Smith) en el cultivo de maíz en el estado de Veracruz, México. Flores-Villegas y Álvarez- Zagoya (2012), reportaron la depredación del psílido del eucalipto Glycaspis brimblecombei Moore (Hemiptera: Psylloidea: Spondyliaspididae) en el estado de Durango, México, donde del total de insectos recolectados, el % correspondió al órden Hemiptera siendo las familias Pentatomidae (Podisus sp.), Anthocoridae (Anthocoris nemoralis, Orius tristicolor) y Reduviidae (Zelus sp.) identificados como las principales familias depredadoras. En un estudio realizado por Bao-Fundora et al. (2014), evaluaron la depredación de la chinche Geocoris punctipes (Hemiptera: Lygaeidae) sobre Eretmocerus eremicus (Hymenoptera: Aphelinidae) bajo condiciones semi-naturales, en plantas de jitomate Solanum lycopersicum var. Saladette. También se han realizado diversas evaluaciones bajo condiciones de invernadero. Al respecto

4 Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 10(1): 139 Barrera et al. (2010), realizaron evaluaciones de depredación de adultos del psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) por Zelus renardii Kolenati (Hemiptera: Reduviidae). Martínez et al. (2014), reportaron a Engytatus varians Distant (Hemiptera: Miridae) depredando a ninfas de Bactericera cockerelli Šulc (Hemiptera: Triozidae) en el estado de Michoacán, México. Mientras que González- Jaime et al. (2014), evaluaron la capacidad depredadora de Engytatus varians Distant (Hemiptera: Miridae) sobre ninfas de mosquita blanca Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae), y huevos de Ephestia kuehniella (Lepidoptera: Pyralidae) in vitro. Por otra parte, Ordaz-Silva et al. (2014) reportaron la capacidad de depredación de ninfas de Pselliopus latispina Hussey (Hemiptera: Reduviidae) sobre adultos del ácaro de dos manchas Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) bajo condiciones de laboratorio y Pérez-Serna et al. (1996), evaluaron la capacidad de depredación de Buenoa antigone (Hemiptera, Cryptocerata: Notonectidae) sobre larvas del mosquito Culex pipiens (Diptera: Culicidae) y larvas de Chironomus sp. (Diptera: Chironomidae) con mayor preferencia hacia larvas de Cx. Pipiens. CONCLUSIONES Derivado de esta revisión se sugiere que en México existe una gran diversidad de insectos depredadores del orden Hemiptera, dentro de los cuales destaca la familia Pentatomidae, por sus hábitos de depredación y abundancia en diversos agroecosistemas, lo que permite proponerlos como posibles agentes potenciales en la regulación poblacional de plagas de importancia agrícola. Sin embargo, es necesario realizar estudios de exploración de especies nativas en ecosistemas naturales y agroecosistemas y evaluaciones de la interacción depredador-presa que permitan conocer su grado de depredación, especificidad, capacidad de búsqueda y nivel de adaptación a condiciones ambientales. Dado que de los 32 estados, solo en 13 se han realizado investigaciones relacionadas con hemípteros depredadores. REFERENCIAS Agustí, N., y Gabarra, R Efecto de la alimentación polífaga sobre la reproducción y otros parámetros biológicos de Dicyphus tamaninii Wagner (Heteroptera: Miridae). Boletín de Sanidad Vegetal Plagas, 34, Badii, M., y Abreu, J Control biológico una forma sustentable de control de plagas (Biological control a sustainable way of pest control). International Journal of Good Conscience, 1(1), Bao-Fundora, L., Ramirez-Romero, R., Sánchez- Hernández, C. V., Sánchez-Martínez, J., y Desneux, N Depredación intragremial de Geocoris punctipes (Hemiptera: Lygaeidae) sobre Eretmocerus eremicus (Hymenoptera: Aphelinidae) y su efecto en el control de la mosca blanca. Memorias XXXVII Congreso Nacional de Control Biológico, Yucatán. México. Pp Barrera, J. F., Gómez-Ruíz, J., y Herrera-Muñoz, J Biología y método de cría de Zelus renardii (Hemiptera: Reduviidae), enemigo natural de Diaphorina citri (Hemiptera: Psyllidae). Primer Simposio Nacional sobre Investigación para el Manejo del Psílido Asiático de los Cítricos y el Huanglobing en México. Pp Cappaert, D. L., Brummond, F. A., y Logan, P. A Incidence of natural enemies of the colorado potato beetle, Leptinotarsa decemlineata (Coleopetera: Chrysomelidae) on a native host in México. Entomophaga, 36(3), Desneux, N., y O'Neil, R Potential of an alternative prey to disrupt predation of the generalist predator, Orius insidiosus, on the pest aphid, Aphis glycines, via short-term indirect

5 Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 10(1): 140 interactions. Bulletin of entomological research, 98(06), Escoto-Rocha, J., Tafoya F., y Escoto-Moreno J. A Distribución estacional de insectos entomófagos en la estación biológica Agua Zarca, San José de Gracia, Aguascalientes, México. Memorias del XXXI Congreso Nacional de Control Biológico, Noviembre de 2008, Zacatecas, Zacatecas, México. Pp Flores-Villegas, M. Y., y Álvarez-Zagoya, R Control biológico de Glycaspis brimblecombei Moore (Homoptera: Psylloidea: Spondyliaspididae), en Durango, Durango, México. Memorias del VI Congreso Mexicano de Recursos Forestales. Vidsopra 4(1), García, A. U., Domínguez, P. C., Arocas, P. V., Tortosa, D., Jacas, J., Calvo, J., Abad, R Importancia de los artrópodos depredadores de insectos y ácaros en España. Boletín de Sanidad Vegetal Plagas, 31(2), Gibb, T. J., y Oseto, C. Y Arthropod collection and identification, Laboratory and field techniques. San Diego, California, U.S.A.: Elsevier Inc. 305 p. González-Jaime, E. J., Torres-Ruíz, A., González- Velazquez, J., y Rodríguez-Enríquez, C. L Biología de Engytatus modestus (Distant) (Hemiptera: Miridae) depredador generalista, Una alternativa en el control biológico? Memorias XXXVII Congreso Nacional de Control Biológico, Pp Yucatán, México. Hoballah, M. E., Degen, T., Bergvinson, D., Savidan, A., Tamò, C., y Turlings, T. C Occurrence and direct control potential of parasitoids and predators of the fall armyworm on maize in the subtropical lowlands of Mexico. Agricultural and Forest Entomology, 6(1), Loya-Ramírez, J. G., García-Hernández, J. L., Ellington, J. J., y Thompson, D. V Impacto de la asociación de cultivos en la densidad de insectos hemípteros entomófagos. Interciencia, 28(7), Martínez, A. M., Baena, M., Figueroa, J. I., Del Estal, P., Median, M., Guzmán-Lara, E., y Pineda, S Primer registro de Engytatus varians (Distant) (Hemiptera: Heteroptera: Miridae) en México y su depredación sobre Bactericera cockerelli (Šulc) (Hemiptera: Triozidae): una revisión de su distribución y hábitos. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), 30(3), Miranda-Salcedo, M. A., López-Arroyo, J. I., y Velázquez-Monreal, J Manejo del hábitat y conservación de enemigos naturales del psílido asiático Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Lividae) en el Valle de Apatzingán, Michoacán. Memorias XXXVII Congreso Nacional de Control Biológico, Pp Oaxaca de Juárez, México. Morales-Morales, C.J., y Quiroga-Madrigal, R.R Hábitos alimenticios de Oplomus pulcher Dallas (Hemiptera: Pentatomidae: Asopinae). Dugesiana, 16(2), 86. Nájera-Miramontes, D., Ordoñez-García, M., Rios-Velasco, C., Berlanga-Reyes, D. I., Zamudio-Flores, P. B., Romo-Chacón, A., y Jacobo-Cuéllar, J. L Ocurrencia natural de Podisus sp. depredando larvas de Choristoneura rosaceana (Harris) en manzano y de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) en maíz en Namiquipa, Chihuahua. Memorias XXXVII Congreso Nacional de Control Biológico, Pp Yucatán, México. Nicholls, C. I Control biológico de insectos: un enfoque agroecológico. (Vol. Primera Edición). Colombia: Universidad de Antioquia. 282 p. Ordaz-Silva, S., Chacón-Hernández, J. C., Hernández-Juárez, A., Cepeda-Siller, M., Gallegos-Morales, G., y Landeros-Flores, J Depredación de Pselliopus latispina (Hemiptera: Reduviidae) sobre Tetranychus

6 Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 10(1): 141 urticae (Acari: Tetranychidae). Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), 30(3), Paredes, D., Campos, M., y Cayuela, L El control biológico de plagas de artrópodos por conservación: técnicas y estado del arte. Ecosistemas Revista Científica de Ecología y Medio Ambiente, 22(1), Peña-Martínez, R., Terrón-Sierra, R. A., y Fierro-Álvarez, A Enemigos naturales del pulgón del ajenjo europeo, Macrosiphoniella absinthii (L.) en Las Ánimas, Tulyehualco, Distrito Federal, México. Memorias XXXVII Congreso Nacional de Control Biológico, Pp Oaxaca de Juárez, México. Williams, T., Arredondo-Bernal, H. C., y Rodríguez-del-Bosque, L. A Biological pest control in México. Annual Review of Entomology, 58, Zanuncio, J. C., Saavedra, J. L., Zanuncio, T. V., y Santos, G. P Desarrollo y reproducción de Suppuntius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae) en dieta artificial por dos generaciones. Revista de Biología Tropical, 44(5), Recibido: 17 Marzo, 2015 Revisado: 06 Abril, 2015 Aceptado: 02 Mayo, 2015 Pérez-Serna, S. M., Quiroz-Martínez, H., Órnelas-Nava, N., Badii, M. H., Suárez, M. F., y Rodríguez-Tovar, M. L Selectividad de presas de tres depredadores acuáticos de larvas de mosquitos. Southwestern Entomologist, 21(4), Sánchez-Ruiz, M., Fontal-Cazalla, F., Sánchez- Ruiz, A., y López-Colón, J. I El uso de insectos depredadores en el control biológico aplicado. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa, 20, Santiesteban-Hernández, A., Virgen-Sánchez, A., Henaut, Y., y Cruz-López, L Presencia de Orius insidiosus (Say) (Hemiptera: Anthocoridae) en inflorescencias de mango ataulfo en el Soconusco, Chiapas, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), 27(2), Symondson, W., Sunderland, K., y Greenstone, M Can generalist predators be effective biocontrol agents? 1. Annual Review of Entomology, 47(1), Van Driesche, R., Hoddle, M., y Center, T Predator diversity and ecology control of pests and weeds by natural enemies: an introduction to biological control. Pp : John Wiley & Sons.

7 Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 10(1): 142 Cuadro 1. Insectos depredadores del orden Hemiptera registrados en México. Familia Depredador Presa Estado Autor(s) Anthocoridae Anthocoris Glycaspis brimblecombei nemoralis Moore (Hemiptera: Psyllidae) Orius insidiosus Say Frankliniella cephalica Crawford (Thysanoptera: Thripidae) Orius thyestes Herring Orius sp. Sopodoptera frugiperda Orius spp. Glycaspis brimblecombei Moore (Hemiptera: Psyllidae) Asopinae Oplomus pulcher Dallas Durango Flores-Villegas y Álvarez-Zagoya (2012) Chiapas Santiesteban- Hernández et al. (2011) Macrosiphoniella absinthii Distrito Federal Peña-Martínez et al. (2013) Veracruz Hoballah et al. (2004) Durango Flores-Villegas y Álvarez-Zagoya (2012) Ascia monuste L. (Lepidoptera: Pieridae) Cryptocerata Buenoa antigone Culex pipiens (Diptera: (Kirk.) Culicidae) Lygaeidae Geocoris punctipes Eretmocerus eremicus (Say) (Hymenoptera: Aphelinidae) Geocoris spp. Orius spp. (Hemiptera: Anthocoridae); Nabis spp. (Hemiptera: Nabidae) Chiapas Morales-Morales y Quiroga-Madrigal (2009) Nuevo León Jalisco Baja California Sur Pérez-Serna et al. (1996) Bao-Fundora et al. (2014) Loya-Ramírez et al. (2003) Miridae Engytatus varians Distant Bactericera cockerelli Šulc (Hemiptera: Triozidae); Bemisia tabaci Gennadius (Hemiptera: Aleyrodidae); Ephestia kuehniella (Lepidoptera: Pyralidae); Bactericera cockerelli Sulc (Hemiptera: Triozidae) Michoacán, Querétaro, Martínez et al. (2014); González- Jaime et al. (2014) Pentatomidae Apateticus spp. Leptinotarsa decemlineata Say Morelos Cappaert et al. Euschistus spp. Leptinotarsa decemlineata Say Morelos Cappaert et al. Mormidea spp. Leptinotarsa decemlineata Say Morelos Cappaert et al. Oebalus pugnax Leptinotarsa decemlineata Say Morelos Cappaert et al. Oplomus dichrous Leptinotarsa decemlineata Say Morelos Cappaert et al. (Herrich-Schaeffer) Perillus bioculatus Leptinotarsa decemlineata Say Morelos Cappaert et al. Podisus sagitta Sopodoptera frugiperda Veracruz Hoballah et al. (2004) Podisus sp. Glycaspis brimblecombei Durango Flores-Villegas y

8 Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 10(1): 143 Podisus maculiventris (Say) Stiretrus anchorago Moore (Hemiptera: Psyllidae) Choristoneura rosaceana (Lepidoptera: Tortricidae); Spodoptera frugiperda Leptinotarsa decemlineata Say Álvarez-Zagoya (2012) Aguascalientes, Escoto-Rocha et al. Chihuahua (2008); Nájera- Miramontes et al. (2014) Morelos Cappaert et al. Reduviidae Castolus sp. Sopodoptera frugiperda Pselliopus latispina Tetranychus urticae Koch Hussey (Acari: Tetranychidae) Zelus longipes L. Sopodoptera frugiperda Zelus renardii Diaphorina citri (Kuwayama) Kolenati (Homoptera: Psylloidea); Diaphorina citri (Hemiptera: Liviide) Zelus sp. Glycaspis brimblecombei Moore (Hemiptera: Psyllidae) Veracruz Hoballah et al. (2004) Coahuila Ordaz-Silva et al. (2014) Veracruz Hoballah et al. (2004) Chiapas, Barrera et al. (2010), Michoacán Miranda-Salcedo et al. (2013) Durango Flores-Villegas y Álvarez-Zagoya (2012)

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