alternativa para el control de insectos plaga Estudios Parasitológicos y de Vectores CEPAVE, Buenos Aires, Argentina.

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1 El SPINOSAD, una alternativa para el control de insectos plaga Samuel Pineda 1, Marcela-Inés Schneider 2 y Ana-Mabel Martínez 1 1 Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.; 2 Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores CEPAVE, Buenos Aires, Argentina. Resumen Spinosad, la mezcla de las espinosinas Ay D, es un insecticida producto de la fermentación aeróbica del actinomiceto del suelo Saccharopolyspora spinosa Mertz & Yao. Este compuesto tiene un nuevo modo de acción que provee una alternativa a los insecticidas convencionales (organoclorados, organofosforados, carbamatos y piretroides). Debido a su rápida degradación, baja toxicidad en humanos y bajas dosis de uso, el spinosad ha sido clasificado por la Agencia de Protección Ambiental de los Estados Unidos como un material de reducido riesgo ambiental y toxicológico. En este artículo se proporciona información acerca del descubrimiento, perfil toxicológico, modo de acción, desarrollo de resistencia y sintomatología causada por el spinosad sobre organismos blanco y no blanco. Las rutas de entrada de este insecticida son a través de la vía tópica e ingestión y su uso racional puede optimizar la actividad por contacto directo e ingestión del spinosad sobre los insectos plaga. Uno de los mayores atributos del spinosad es el efecto subletal causado sobre la reproducción de la plaga, afectando la fecundidad y fertilidad de los adultos. Esto influye directamente en la dinámica poblacional de los insectos tratados, reduciendo la tasa de incremento poblacional de los mismos. Diferentes estudios reportan efectos secundarios sobre organismos no blanco en pruebas de laboratorio, sin embargo, su bajo poder residual minimiza el efecto nocivo del mismo. En conclusión, el spinosad representa una importante elección para incluirse en programas de manejo integrado de plagas en cultivos hortícolas, ornamentales y frutícolas. Ciencia Nicolaita No Abril de 2007

2 Abstract Palabras clave: Spinosad, manejo integrado de plagas, organismos blanco y no blanco. Spinosad, the mixture of spinosyn A and D, is an insecticide produced by the aerobic fermentation of the soil actinomycete Saccharopolyspora spinosa Mertz & Yao. This compound has a novel mode of action that provides an alternative to conventional classes of insecticides (organochlorates, organophosphates, carbamates and pyrethroids). Due to its quick degradation, low toxicity to humans and low doses of use, spinosad is classified by the United States Environmental Protection Agency as an environmentally and toxicologically reduced risk material. Aspects about its discovery, toxicological profile, mode of action, resistance development, and sintomatology caused by spinosad on target and non-target organisms are reviewed in this paper. Entry routes of spinosad include topical and ingestion and careful spray coverage may optimize the activity of spinosad by a combination of direct contact and ingestion of the active ingredient by the insect pest. One of the major attributes of spinosad is its sublethal effects on reproduction capacity, affecting the fecundity and fertility of adults and the population dynamics of the insect treated, reducing the intrinsic rate population. Side effects of spinosad on non-target organisms under laboratory conditions have been reported, however, its low residual power reduces its harmful effects. In conclusion, spinosad could be an important choice for use in integrated pest management programs in vegetables, ornamentals, and fruit crops. Keywords: Spinosad, integrated pest management, target and non-target organisms I. Introducción El SPINOSAD, una alternativa para el control de insectos plaga Actualmente existe una batalla constante entre la habilidad de los agricultores para controlar a los insectos plaga, incluyendo los que causan daños a la agricultura y a la ganadería y la capacidad de éstos para resistir los métodos de control disponibles. El control de los insectos plaga se ha basado en el uso indiscriminado de insecticidas químicos de amplio espectro. Sin embargo, éstos han originado riesgos y limitaciones, tales como las restricciones impuestas por los países importadores en cuanto a límites de residuos en los productos alimenticios y su impacto en la contaminación ambiental. Aunado a lo anterior, existen dos grandes dificultades derivadas del uso intensivo de los insecticidas químicos convencionales. 1) No son selectivos, ya que afectan a organismos no blanco (insectos benéficos y a otros organismos de sangre caliente, incluyendo al hombre), y 2) La capacidad de los insectos para desarrollar rápidamente resistencia hacia esos compuestos. Esta situación ha proveído el ímpetu para estudiar alternativas ecológicamente aceptables para el control de insectos plaga como parte de programas de manejo integrado de plagas (MIP) (Pineda et Abril de Ciencia Nicolaita No. 46

3 al., 2006). Una de estas alternativas es el desarrollo de nuevos compuestos tales como los agentes derivados de fuentes biológicas. El descubrimiento de nuevos insecticidas ha estado asociado a un mejor conocimiento de los diversos sitios de acción, y en la mayoría de los casos se ha enfocado hacia el sistema nervioso central (SNC). Al respecto, se ha puesto gran atención en compuestos derivados de fuentes biológicas que actúen específicamente sobre este sitio; es el caso de las avermectinas y espinosinas, las cuales han constituido en lo concerniente al control de plagas, una de las más importantes líneas de investigación científica durante los últimos años. II. El descubrimiento del spinosad A principios de la década de los 80 s, los laboratorios Lilly Research (LRL, Indianápolis, IN) iniciaron un programa de investigación dirigido a encontrar nuevos productos naturales utilizables en las industrias farmacéutica y agrícola. Para ello, se colectaron y analizaron en una gran variedad de sistemas de ensayos, muestras de suelo de diversas partes del mundo. Durante el transcurso de este programa de investigación, extractos de la fermentación de una muestra (designada como A83543) colectada en 1982 en el Caribe fueron activos sobre larvas del mosquito Aedes aegyti (L.). Debido a su alto potencial insecticida, esta misma muestra fue bioensayada contra larvas del gusano soldado Spodoptera eridiana Cramer, demostrando actividad por contacto y propiedades antialimentarias (Thompson et al., 1997). Fue entonces cuando los investigadores de LRL enfocaron toda la atención a la muestra A83543 para realizar la identificación y caracterización del microorganismo responsable de esta actividad insecticida. Finalmente, el microorganismo fue identificado como una nueva especie de actinomiceto, Saccharopolyspora spinosa (Mertz y Yao, 1990). III. Características de S. spinosa S. spinosa (Clase: Actinobacteria, Orden: Actinomycetales, Familia: Pseudonocardiaceae) es un organismo aeróbico, gram positivo, filamentoso y compuesto por hifas que contienen cadenas largas de esporas amarillentas y en forma de espinas (Lu et al., 2001). El micelio aéreo es de color rosa-amarillento y el vegetativo café-amarillento. En latín, la palabra Saccharopolyspora significa azúcar con muchas esporas y spinosa se refiere a la apariencia espinosa de las esporas (Thompson et al., 1997). S. spinosa es capaz de producir mediante el proceso de fermentación natural, más de 20 espinosinas con propiedades insecticidas, pero las más abundantes son la A y D. Por lo tanto, spinosad se deriva de la contracción de la palabra spinos y las letras A y D, que son los metabolitos que componen a la molécula en una proporción de 85 y 15%, respectivamente (Thompson et al., 2000). Ciencia Nicolaita No Abril de 2007

4 IV. Naturaleza química del spinosad Spinosad pertenece a la nueva clase química de insecticidas denominada espinosinas, la cual está integrada exclusivamente por los metabolitos secundarios derivados de S. spinosa. El spinosad es una lactona macrocíclica debido a que está compuesta de cuatro anillos cíclicos, a los cuales se adhieren dos moléculas de azúcares en sus extremos (Figura 1) (Cleveland et al., 2000). Seguido de la fermentación, spinosad es extraído y procesado para formar un concentrado acuoso de fácil uso y distribución. El compuesto es sólido cristalino de apariencia blanquecina y con un olor similar al de tierra mojada (Thompson et al., 2000). En agua, spinosad tiene un ph de 7.74, es estable a iones metal por 28 días y tiene una vida media de tres años como material formulado. El compuesto no es volátil ya que tiene una presión de vapor de 1.3 x Pa. Figura 1. Estructura química del spinosad. V. Perfil toxicológico del spinosad Como insecticida biológico, spinosad representa una importante opción ecológicamente aceptable para el control de insectos plaga. El compuesto posee efectos de control a bajas dosis, es de rápida acción (por ejemplo en el falso medidor de la col Trichoplusia ni Hübner causó 76% de mortalidad en 24 horas) y presenta baja toxicidad para pájaros y mamíferos. Debido a ello, la Agencia de Protección Ambiental de Estados Unidos lo ha clasificado como un material de bajo riesgo ambiental y toxicológico (Saunders y Bret, 1997). La adopción de spinosad dentro del MIP se debe a su alta efectividad contra insectos plaga y a su relativamente baja toxicidad a ciertos enemigos naturales (Copping, 2001). En una reciente revisión sobre la susceptibilidad de insectos depredadores y parasitoides al spinosad se concluyó que este producto debe utilizarse cuidadosamente ya que puede afectar a las poblaciones de parasitoides himenópteros (Williams et al., 2003). Abril de Ciencia Nicolaita No. 46

5 VI. Modo de acción El SPINOSAD, una alternativa para el control de insectos plaga Spinosad actua sobre el SNC de las larvas y adultos de insectos, pero su forma de acción es diferente a la que presentan todos los insecticidas neurotóxicos conocidos (Thompson et al., 2000). Esta peculiaridad lo convierte en un compuesto con pocas posibilidades de desarrollar resistencia cruzada con los insecticidas convencionales utilizados actualmente, aun cuando éstos sean derivados de fuentes biológicas o sintéticas (Scott, 2004). Desde el punto de vista bioquímico, spinosad puede actuar de dos formas: i) tiene un efecto sinérgico sobre la actividad de la acetilcolina, ya que actua sobre un sitio diferente del receptor postsináptico. Cuando la molécula de spinosad se fija sobre este receptor permite la entrada continua de cationes, provocando una excitación constante de la célula nerviosa (Salgado, 1997), ii) hay evidencia de que spinosad puede afectar a los receptores del ácido gamma-aminobutírico (GABA), neurotransmisor que activa los canales que permiten el flujo de los iones Cl - hacia las células; en este caso no se conoce con certeza el mecanismo de acción (Salgado, 1997; Watson, 2001). Diversas investigaciones han demostrado que spinosad es altamente tóxico contra insectos de los órdenes Lepidoptera, Hymenoptera, Coleoptera, Diptera, Thysanoptera e Isoptera (Cleveland et al., 2001). Este compuesto se ha registrado bajo diversos nombres comerciales (Tracer, Conserve, SpinTor y Success ) para su uso en más de 30 países (Tomlin, 2000). En México, spinosad se registró en 1997 y desde entonces se utiliza contra distintas especies de lepidópteros y trips en diversos cultivos hortícolas y frutales (Dow Agrosciences, 2006). VII. Sintomatología causada por spinosad Una vez que el insecto ha ingerido o se pone en contacto con spinosad, los síntomas aparecen rápidamente y la muerte puede ocurrir en tan sólo algunas horas. En general, uno de los primeros síntomas que exhiben los insectos intoxicados es la elevación del cuerpo causada por la extensión de las patas (Salgado, 1997). Inmediatamente después y debido a la excitación del sistema nervioso, presentan contracciones musculares involuntarias, postración con temblores, parálisis y muerte (Cleveland et al., 2001). El incremento en la excitación nerviosa resulta de la activación persistente de los receptores acetilcolina-nicotínicos y de la respuesta prolongada de la acetilcolina, aunque lo hace de una forma distinta a como actúan otras moléculas nicotinoides como el imidacloprid y la nicotina (Thompson et al., 2000). Se han observado síntomas específicos de intoxicación en larvas y adultos. En las larvas, los ganchos de las propatas y mandíbulas presentan movimientos continuos. Los adultos presentan inflamación de abdomen, batido incontrolado de alas y también pueden perder fluidos a través del ano. Una vez que los síntomas han iniciado, el proceso es irreversible (Cleveland et al., 2001). Ciencia Nicolaita No Abril de 2007

6 VIII. Efectos de spinosad sobre organismos blanco La mayoría de los estudios relacionados con la toxicidad del spinosad se han realizado sobre el estado de larva y poco se sabe acerca de los efectos que puede causar sobre otros estados de desarrollo de los insectos. La actividad ovicida del spinosad en lepidópteros plaga fue inicialmente observada en el gusano bellotero Heliothis virescens (F.) y el gusano elotero Helicoverpa zea (Boddie) (Bret et al., 1997; Peterson et al., 1998). Estos autores compararon la magnitud del efecto causado por el spinosad con otros insecticidas utilizados para el control de estos insectos. Pineda et al. (2004) también registraron actividad ovicida del spinosad disuelto en acetona sobre la rosquilla negra Spodoptera littoralis (Boisduval). Los autores concluyeron que este efecto se debe a que el solvente facilitó la penetración del insecticida a través del corion del huevo. En contraste, no se observó efecto sobre huevos de la mosca del mediterráneo Ceratitis capitata Wiedemann (Adán et al., 1996). CUADRO 1 Especies de insectos sobre las cuales se han realizado experimentos en laboratorio y campo con spinosad. Insecto plaga Nombre común Estado de vida tratado Vía de contaminación LEPIDOPTERA Heliothis virescens Gusano bellotero del tabaco Larva Ingestión, Tópico e Inyección Helicoverpa zea Gusano elotero Larva Ingestión Spodoptera frugiperda Gusano cogollero Larva Ingestión Spodoptera exigua Gusano soldado Larva Ingestión Spodoptera littoralis Rosquilla negra Larva, pupa y adulto Ingestión Pseudoplusia includens Falso medidor de la soya Larva Ingestión Tricoplusia ni Falso medidor de la col Larva Ingestión Plutella xyllostella Palomilla dorso de diamante Larva Ingestión Corcyra cephalonica Palomilla del arroz Larva Ingestión Choristoneura fumiferana Gusano defoliador del abeto Larva Ingestión Lymantria dispar Palomilla gitana Larva Ingestión Plodia interpunctella Palomilla india de la harina Larva Ingestión Abril de Ciencia Nicolaita No. 46

7 CUADRO 1 Especies de insectos sobre las cuales se han realizado experimentos en laboratorio y campo con spinosad. Insecto plaga Nombre común Estado de vida tratado Vía de contaminación DIPTERA Aedes aegypti Mosquito Larva Contacto Anopheles albimanus Mosquito Larva Contacto Musca domestica Mosca doméstica Adulto Tópico Ceratitis capitata Mosca del mediterráneo Larva y adulto Ingestión Liriomyza trifolii Minador del frijol Larva Contacto Bactrocera dorsalis Mosca oriental de la fruta Larva y adulto Ingestión y Tópico COLEOPTERA Cryptolestes ferrugineus Escarabajo rojizo de los granos Adulto Ingestión Tribolium castaneum Escarabajo rojo de la harina Adulto Ingestión Rhyzoperta dominica Barrenador pequeño de los granos Adulto Ingestión Sitophilus oryzae Gorgojo del arroz Adulto Ingestión Oryzaephilus surinamensis Gorgojo aserrado de los granos Adulto Ingestión Chrysomela scripta Escarabajo de la hoja del algodón Larva y aduto Ingestión Información obtenida de Adán et al., 1996; Bond et al., 2004; Huang et al., 2004; Ju-chun y Hai-tung, 2006; Moulton et al., 2000; Pineda et al., 2006; Scott, 2004; Tenczar y Krischik, 2006; Yung et al., 2003; Zhao et al., Spinosad tiene la capacidad de reducir dramáticamente la supervivencia de las larvas que emergen de los huevos tratados. Pineda et al. (2004) registraron 100% de mortalidad en larvas de S. littoralis provenientes de huevos tratados a los dos o tres días después de la emergencia. Efectos similares se observaron en larvas de H. virescens y H. zea que emergieron de huevos tratados con spinosad (Bret et al., 1997; Peterson et al., 1998). Una lista complementaria de insectos plaga sobre los cuales spinosad fue altamente activo en experimentos de laboratorio y campo, se muestra en el Cuadro 1. Además de los efectos directos ocasionados por spinosad en las larvas, también se ha registrado que el compuesto puede causar reducción en la ganancia de peso de las mismas. Las larvas intoxicadas con spinosad inmediatamente dejan de alimentarse, lo cual es importante debido a que el daño ocasionado a los cultivos es limitado. Yee y Toscano (1998) reportaron una disminución en el peso de las larvas de tercer y quinto estadio del gusano soldado Spodoptera exigua Hübner expuestas a hojas de lechuga contaminadas con spinosad. Ciencia Nicolaita No Abril de 2007

8 Este mismo efecto se observó en larvas neonatas de S. littoralis alimentadas con la dieta de cría mezclada con el compuesto (Pineda et al., 2006). No se sabe con certeza la razón de este efecto aunque puede estar relacionado con la acción neurotóxica del insecticida. Es escasa la información acerca de la toxicidad de spinosad sobre el estado de pupa de los insectos. Spinosad no afectó a las pupas de S. littoralis cuando se trataron tópicamente (Pineda et al., 2004). Al evaluar los efectos de spinosad sobre adultos de insectos, se ha observado que el compuesto puede afectar su reproducción. Al respecto, cuando los adultos de S. littoralis se trataron residualmente o por ingestión, la fecundidad y la fertilidad disminuyeron drásticamente (S. Pineda, datos no publicados). Similarmente, una reducción significativa en la fecundidad fue reportada en adultos de C. capitata que ingirieron 0.1 mg de ingrediente activo (i.a.)/litro de spinosad (Adán et al., 1996). La fertilidad de hembras de H. zea se redujo cuando éstas se alimentaron con concentraciones 1 mg de i.a./l (López y Latheef, 1999). No se conocen bien los mecanismos de acción involucrados pero se puede hipotetizar que son derivados de la acción sobre el SNC, afectando la estimulación natural del cerebro sobre los centros productores de las hormonas de la muda y juvenil, imprescindibles para los procesos de espermatogénesis y ovogénesis. Desde el punto de vista práctico, estos efectos son importantes ya que estarían afectando a las progenies de los individuos tratados, permitiendo mantener a largo plazo las poblaciones por debajo del nivel de daño económico. CUADRO 2 Especies de enemigos naturales de insectos plaga sobre las cuales se han realizado experimentos de laboratorio y campo con spinosad. Enemigo natural Estado de vida tratado Vía de contaminación (resultado toxicológico) Cita bibliográfica DEPREDADORES Chrysoperla carnea Larva y pupa Tópico (inocuo) Medina et al., 2001 Chrysoperla rufilabris Larva y adulto Cebos (inocuo) Michaud, 2003 Curinus coeruleus Larva y adulto Cebos (inocuo) Michaud, 2003 Cycloneda sanguinea Larva y adulto Cebos (inocuo) Michaud, 2003 Exochomus childreni Larva y adulto Cebos (inocuo) Michaud, 2003 Harmonia axyridis Larva y adulto Cebos (inocuo) Michaud, 2003 Olla v nigrum Larva y adulto Cebos (inocuo) Michaud, 2003 Orius insidiosus Larva y adulto Cebos (inocuo) Michaud, 2003 Pseudodorus clavatus Larva y adulto Cebos (inocuo) Michaud, 2003 Xylocoris flavipes Adultos Contacto e Ingestión (inocuo) Toews y Subranyam, 2004 Abril de Ciencia Nicolaita No. 46

9 CUADRO 2 Especies de enemigos naturales de insectos plaga sobre las cuales se han realizado experimentos de laboratorio y campo con spinosad. Enemigo natural Estado de vida tratado Vía de contaminación (resultado toxicológico) Cita bibliográfica PARASITOIDES Aphytis melinus Adulto Cebos (nocivo) Michaud, 2003 Lysiphlebus testaceipes Adulto Cebos (nocivo) Michaud, 2003 Larva Tópico (nocivo) Schneider et al., 2004 Hyposoter didymator Pupa Tópico (nocivo) Schneider et al., 2003 Adulto Tópico, Ingestión y Residual (moderadamente tóxico o inocuo en función de la residualidad) Schneider et al., 2003 Cotesia plutellae Pupa y Adulto Contacto, Ingestión y Residual (nocivo) Hasseb et al., 2004 Ahaphes iole Adulto Residual (nocivo) Williams y Price, 2004 Trichogramma pretiosum Adulto Residual (nocivo) Williams y Price, 2004 Trichogramma galloi Huevos Inmersión (nocivo) Consoli et al., 2001 Habrobracon hebetor Adulto Contacto e Ingestión (nocivo) Toews y Subranyam, 2004 Theocolax elegans Adulto Contacto e Ingestión, nocivo Toews y Subranyam, 2004 Anisopteromalus calandrae Adulto Contacto e Ingestión (nocivo) Toews y Subranyam, 2004 IX. Efectos de spinosad sobre organismos no blanco Estudios sobre los efectos secundarios en enemigos naturales de insectos indican que los parasitoides son más susceptibles a spinosad que los depredadores (Cuadro 2). Las diferencia de la susceptibilidad entre parasitoides y depredadores puede ser debida al metabolismo propio de cada grupo de insectos. En general, el metabolismo de los parasitoides es más lento que el de los depredadores; por lo tanto, es probable que una vez ingresado el insecticida en el cuerpo del depredador sea degradado rápidamente en productos o metabolitos no tóxicos (Nation, 2002). Ciencia Nicolaita No Abril de 2007

10 X. El uso de spinosad en México El uso de spinosad en México se inició desde 1997 contra diversas especies de lepidópteros y trips. Dada su alta efectividad, este compuesto se ha utilizado intensivamente en crucíferas, hortalizas, gramíneas y frutales. Como con cualquier otro insecticida, es importante hacer un uso racional del spinosad, ya que de no hacerlo los insectos sometidos a presión de selección podrían desarrollar resistencia. Por lo tanto, es importante realizar investigaciones que permitan a los agricultores contar con este valioso insecticida por mucho tiempo. Afortunadamente, en experimentos de campo y laboratorio no se han detectado cambios significativos en la susceptibilidad de al menos dos plagas importantes, S. exigua y la palomilla dorso de diamante Plutella xyllostella L., provenientes de diversas regiones hortícolas de México (Mascarenhas et al., 1998; Zhao et al., 2002, 2006). Se ha reportado que spinosad es compatible con el uso del control biológico. Con la mezcla del nucleopoliedrovirus múltiple del gusano cogollero Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) + 3 partes por millón (ppm) de spinosad se registró hasta un 90% de control de esta plaga. La aplicación del spinosad solo a esta misma concentración tuvo bajo efecto sobre la abundancia de enemigos naturales (insectos depredadores y arañas) presentes en plantas de maíz comparado cuando se aplicó a la dosis recomendada (200 ppm) (Méndez et al., 2002). Actualmente, se realizan investigaciones encaminadas a utilizar abrillantadores ópticos en mezclas con el spinosad. Los abrillantadores ópticos son compuestos derivados del estilbeno, distiril-bifenilo y esterilbenzeno, entre otros, protegen a los virus entomopatóegnos de la luz solar pero además ejercen una acción sinérgica (Martínez, 2003). XI. Resistencia de insectos hacia spinosad Actualmente, al menos 536 especies de artrópodos han desarrollado resistencia hacia los insecticidas químicos. Año tras año, nuevas moléculas con propiedades insecticidas son liberadas al mercado con el fin de que sean utilizadas en el control de insectos plaga. La comercialización del spinosad se inició a finales de los años 90 s y desde entonces se ha utilizado intensivamente para controlar diversas plagas agrícolas y forestales. Desafortunadamente, ya son varias las especies de insectos que han desarrollado resistencia hacia el spinosad. Poblaciones de P. xyllostella colectadas de diversas regiones de Estados Unidos presentaron niveles de resistencia a este compuesto de ~1,000-6,000x (Zhao et al., 2002) y >24,000x (Zhao et al., 2006). Moulton et al. (2000), también observó niveles de resistencia de 85x en una población de S. exigua proveniente de Tailandia en menos de un año de uso del compuesto. Otros insectos que han desarrollado resistencia hacia spinosad son: la mosca oriental de fruta Bactrocera dorsalis (Hendel) (Ju-chun y Hai-tung, 2006), el minador del frijol Liriomyza trifolii (Burgess) (Scott, 2004) y H. virescens (Yung et al., 2003). Abril de Ciencia Nicolaita No. 46

11 XII. Conclusiones El SPINOSAD, una alternativa para el control de insectos plaga Spinosad es un compuesto altamente potente contra insectos de los órdenes Lepidoptera, Thysanoptera, Isoptera y Coleoptera. La eficiencia, junto con su baja toxicidad hacia mamíferos, hace de este compuesto un importante componente en programas MIP en cultivos hortícolas, frutícolas y ornamentales. Sin embargo, spinosad debe de usarse cuidadosamente ya que algunos enemigos naturales de insectos, especialmente himenópteros parasitoides, parecen ser muy susceptibles (Williams et al., 2003). Si el uso de spinosad se combina con prácticas bien establecidas de manejo de la resistencia, incluyendo rotación de cultivos, vedas, utilización de feromonas, control biológico y cultural y rotación de diferentes clases de insecticidas, podría jugar un papel importante en el control de insectos por muchos años. Agradecimientos Samuel Pineda agradece a la Fundación Internacional para la Ciencia (IFS), Estocolmo, Suecia, por la beca otorgada; así como al Programa de Mejoramiento del Profesorado. Este trabajo se deriva del proyecto 6.16 financiado por la Coordinación de la Investigación Científica de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Literatura Citada Adán, A., P. Del Estal, F. Budia, M. González y E. Viñuela Laboratory evaluation of the novel naturally derived compound spinosad against Ceratitis capitata. Pestic. Sci. 48: Bond, J. G., C. F. Marina y T. Williams The naturally derived insecticide spinosad is highly toxic to Aedes and Anopheles mosquito larvae. Med.Vet. Entomol. 18: Bret, L., L. Larson, R. Scroonover, C. Sparks y D. Thompson Biological properties of spinosad. Down to Earth 52: Cleveland, B., A. Mayes y A. Cryer An ecological risk assessment for spinosad use on cotton. Pest Manag. Sci. 58: Consoli, F.L., P.S.M. Botelho y J.R.P. Parra Selectivity of insecticides to the egg parasitoid Trichogramma galloi Zucchi, 1988, (hyme., Trichogrammatidae). J. Appl. Entomol. 125: 1-2. Copping, L. G The biopesticide manual. BCPC Publi., Blackwell, United Kingdom. Dow Agrosciences Tracer. Spinosad.. Fecha de consulta: 10 de noviembre de Ciencia Nicolaita No Abril de 2007

12 Haseeb, M., T. X. Liu y W. A. Jones Effects of selected insecticides on Cotesia plutellae, endoparasitoid of Plutella xylostella. Biocontrol 49: Huang, F., S. Bhadriraju y M. D. Toews Susceptibility of laboratory and field strains of four stored-products insect species to spinosad. J. Econ. Entomol. 97: Ju-chun, H. y F. Hai-tung Development of resistance to spinosad in Oriental fruit fly (Diptera: Tephritidae) in laboratory selection and cross-resistance. J. Econ. Entomol. 99: López, D. Jr. y A. Latheef Mortality and reproductive effects of ingested Tracer on adult bollworm, pp En: Proceedings Beltwide Cotton Conference. National Cotton Council, Orlando, FL. Lu, Z., Z. Liu, L. Wang, Y. Zhang, W. Qi y M. Goodfellow Saccharopolyspora flava sp. nov. and Saccharopolyspora thermophila sp. nov., novel actinomycetes from soil. Int. J. Syst. Bacteriol. 51: Martínez, C. A. M Lethal and sublethal interactions between optical brighteners and nucleopolyhedrovirus in Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae). Tesis Doctoral. Departamento de Producción Agraria. Universidad Pública de Navarra. Mascarenhas, J., B. Graves, R. Leonard y E. Burris Susceptibility of field populations of beet armyworm (Lepidoptera: Noctuidae) to commercial and experimental insecticides. J. Econ. Entomol. 91: Medina, M. P., F. Budia, L. Tirry, G. Smagghe y E. Viñuela Compatibility of spinosad, tebufenozide and azadirachtin with eggs and pupae of the predator Chrysoperla carnea (Stephens) under laboratory conditions. Biocontrol Sci. Technol. 11: Méndez, W. A., J. Valle, J. E. Ibarra, J. Cisneros, D. I. Penagos y T. Williams Spinosad and nucleopolyhedrovirus mixtures for control of Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Biol. Contr. 25: Mertz, P. y C. Yao Saccharopolyspora spinosa sp. nov. isolated from soil collected in a sugar mill rum still. Int. J. System. Bacteriol. 40: Michaud, J.P Toxicity of fruit fly baits to beneficial insects in citrus. 9pp. J. Insect Science 3:8. Disponible online: insectscience.org/3.8. Moulton, J. K., A. D. Pepper y J. T. Dennehy Beet armyworm (Spodoptera exigua) resistance to spinosad. Pest. Manag. Sci. 56: Nation, J. L., Insect physiology and biochemistry. (Eds. CRC). New York. Peterson, G., A. Herzog, A. Duran, F. Pilsner, S. Micinski, L. Larson, A. Nead-Nylander, M. Huckaba y J. Porteous The ovicidal activity of Tracer Naturalyte insect control against heliothine species in conventional cotton, pp En: Proceedings Beltwide Cotton Conference. National Cotton Council, San Diego, CA. Abril de Ciencia Nicolaita No. 46

13 Pineda, S., F. Budia, M. I. Schneider, A. Gobbi, E. Viñuela, J. Valle y P. Del Estal Effects of two biorational insecticides, spinosad and methoxyfenozide, on Spodoptera littoralis (Lepidoptera: Noctuidae) under laboratory conditions. J. Econ. Entomol. 97: Pineda, S., G. Smagghe, M. I. Schneider, P. Del Estal, E. Viñuela, A. M. Martínez y F. Budia Toxicity and pharmacokinetics of spinosad and methoxyfenozide to Spodoptera littoralis (Lepidoptera: Noctuidae). Environ. Entomol. 35: Salgado, L The modes of action of spinosad and other insect control products. Down to Earth 52: Saunders, D. y L. Bret Fate of spinosad in the environment. Down to Earth 52: Schneider, M., G. Smagghe, A.Gobbi y E. Viñuela Toxicity and pharmacokinetics of seven novel insecticides on pupae of Hyposoter didymator (Hymenoptera: Ichneumonidae), a parasitoid of early larval instars of lepidopteran pests. J. Econ. Entomol. 96: Schneider, M., G. Smagghe, S. Pineda y E. Viñuela Action of insect growth regulator insecticides and spinosad on life history parameters and absorption in third instar larvae of the endoparasitoid Hyposoter didymator. Biol. Control 31: Scott, F. J Development and stability of insecticide resistance in the leafminer Liriomyza trifolii (Dipetra: Agromyzidae) to cyromazine, abamectin, and spinosad. J. Econ. Entomol. 97: Tenczar. E. y V. A. Krischik Management of cottonwood leaf beetle (Coleoptera: Chrysomelidae) with a novel trasplant soak and biorrational insecticides to conserve coccinellid beetles. J. Econ. Entomol. 99: Thompson, D., H. Michel, C. Yao, S. Mynderse, T. Mosburg, V. Worden, H. Chio, C. Sparks y H. Hutchins The discovery of Saccharopolyspora spinosa and a new class of insect control products. Dow to Earth 52: 1-5. Thompson, D., R. Dutton y T. C. Sparks Spinosad a case study: an example from a natural products discovery programme. Pest Manag. Sci. 56: Toews, M. D. y B. Subranyam Survival of stored-product insect natural enemies in spinosad-treated wheat. J. Econ. Entomol. 97: Tomlin, D.S The Pesticide Manual. A world compendium. 12 ed.. British Crop Protection Council (ed.). United Kingdom. Watson, G. B Actions of insecticidal spinosyns on -aminobutyric acid receptors from small-diameter cockroach neurones. Pestic. Biochem. Physiol. 71: Williams III, L. y L. Price A space-efficient contact toxicity biossay for minute Hymenoptera, used to test the effects of novel and conventional insecticides on the egg parasitoids Anaphes iole and Trichogramma pretiosum. Biocontrol 49: Ciencia Nicolaita No Abril de 2007

14 Williams, T., J. Valle y E. Viñuela Is the naturally-derived insecticide Spinosad compatible with insect natural enemies? Biocontrol Sci. Technol. 13: Yee, L. y C. Toscano Laboratory evaluations of synthetic and natural insecticides on beet armyworm (Lepidoptera: Noctuidae) damage and survival on lettuce. J. Econ. Entomol. 91: Yung, P. Y., D. B. Woodward y R. M. Roe Spinosad selection of a laboratory strain of the tobacco budworm, Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae), and characterization of resistance. Crop Protection 22: Zhao, J. Z., Y. X. Li, H. L. Collins, L. Gusukuma-Minuto, R. F. L. Mau, G. D. Thompson y A. M. Shelton Monitoring and characterization of diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae) resistance to spinosad. J. Econ. Entomol. 95: Zhao, J. Z., H. L. Collins, Y. X. Li, R. F. L. Mau, G. D. Thompson, M. Hertlein, J. T. Andaloro, R. Boykin y A. M. Shelton Monitoring of diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae) resistance to spinosad, indoxacarb, and emamectin benzoate. J. Econ. Entomol. 99: Abril de Ciencia Nicolaita No. 46

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