Villena Lazo Marco Jesús 1 ; Gómez Moreno Henry 2 ; Castro Mujica María del Carmen 3 ; Mantilla Quispe Raúl 4 y Tejada Caminiti Romina 5 RESUMEN
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1 CARACTERÍSTICAS CLÍNICAS, PATOLÓGICAS Y EVOLUCIÓN EN PACIENTES CON CÁNCER DE MAMA HEREDITARIO Y ESPORÁDICO CARACTERÍSTICAS CLÍNICAS, PATOLÓGICAS Y EVOLUCIÓN EN PACIENTES CON CÁNCER DE MAMA HEREDITARIO Y ESPORÁDICO EN EL INSTITUTO NACIONAL DE ENFERMEDADES NEOPLÁSICAS Villena Lazo Marco Jesús 1 ; Gómez Moreno Henry 2 ; Castro Mujica María del Carmen 3 ; Mantilla Quispe Raúl 4 y Tejada Caminiti Romina 5 RESUMEN Determinar las características clínicas, patológicas y evolución de pacientes con cáncer de mama hereditario y esporádico evaluados en un centro oncológico nacional. Material y métodos: Se realizó un estudio retrospectivo observacional en el Instituto Nacional de Enfermedades Neoplásicas ( ) que evaluó las características clínicas, patológicas y sobrevida de 95 pacientes con cáncer de mama esporádico, y 59 casos con patrón hereditario diagnosticados en base a la historia familiar por el servicio de Genética. Resultados: La media de edad fue significativamente menor en los casos hereditarios que los esporádicos (53,5 vs. 44,8 años; p<0.001). Las pacientes con cáncer esporádico fueron diagnosticadas en estadios clínicos más avanzados debido a diferencias significativas en el tamaño tumoral. El fenotipo triple negativo fue más frecuente en los casos con patrón hereditario que los esporádicos (44.1 vs. 28.9%; p=0.036). La indicación de quimioterapia neoadyuvante fue significativamente mayor en el grupo esporádico. Las tasas de sobrevida libre de enfermedad y sobrevida global no alcanzaron significancia estadística. Conclusiones: Los casos de cáncer de mama hereditario presentan con mayor frecuencia fenotipo triple negativo y son diagnosticados a menor edad en promedio que los esporádicos. Las tasas de sobrevida global y sobrevida libre de enfermedad fueron similares entre ambos grupos. Palabras clave: cáncer de mama, cáncer hereditario, cáncer familiar. ABSTRACT Describe the clinicopathological characteristics and outcome in patients with hereditary and sporadic breast cancer selected from a national cancer center. Material and methods: We conducted a retrospective observational study at the Instituto Nacional de Enfermedades Neoplásicas ( ), including 95 sporadic and 59 hereditary breast cancer patients. They were diagnosed on basis of their family history by the Department of Genetics. Results: The median age at diagnosis of hereditary cases were significant lower than sporadic (53,5 vs. 44,8 years; p=<0.001). Sporadic cancer patients were diagnosed at more advanced stage mainly because of an increased tumor size. Triple-negative cases were statistically more common in the hereditary than sporadic group (44.1 vs. 28.9%; p=0.036). Indication for neoadjuvant chemotherapy was more frecuent in sporadic cases. Overall survival and disease-free survival did not reach statistical significance. Conclusions: Hereditay breast cancer tumors preferentially show a triple negative phenotype and patients are diagnosed at younger age than sporadic cases. Overall survival and disease-free survival were both similar between the two groups. Keywords: breast cancer, hereditary cancer, familial cancer. 1 Médico Oncólogo Asistente del Departamento de Medicina Oncológica Instituto Nacional de Enfermedades Neoplásicas 2 Médico Oncólogo Asistente del Departamento de Medicina Oncológica Instituto Nacional de Enfermedades Neoplásicas 3 Médico Residente de Genética Instituto Nacional de Enfermedades Neoplásicas 4 Bachiller en Estadística - Instituto Nacional de Enfermedades Neoplásicas 5 Médico Epidemiólogo Universidad Nacional Mayor de San Marcos Recepción Abril Aceptación Mayo 2012 Acta Cancerológica 17
2 Villena Lazo Marco Jesús y Col. INTRODUCCIÓN El cáncer de mama es un problema de salud pública en nuestro país, siendo la segunda causa de morbimortalidad por cáncer en mujeres peruanas a nivel nacional y la primera en Lima (1). Los conocimientos actuales en genética y biología molecular nos han permitido descubrir que existen genes cuya alteración funcional y transmisión hereditaria llevan a un incremento en el riesgo de padecer lo que actualmente conocemos como cáncer hereditario. Se define como cáncer de mama hereditario a los casos en los cuales el patrón de herencia es autosómico dominante y se identifica una mutación genética responsable del mismo. Aproximadamente entre el 5-10% de los casos de cáncer de mama presentan esta correspondencia clínica y molecular (2). Los genes BRCA1 y BRCA2 que se transmiten de forma autosómico dominante con una elevada penetrancia son responsables de por lo menos el 40% de casos de cáncer de mama y ovario hereditario. También se han descrito otros genes de alta penetrancia: p53 (síndrome de Li-Fraumeni), PTEN (síndrome de Cowden) y STK11 (síndrome de Peutz-Jeghers), entre otros. Mientras que el resto de casos probablemente se deban a múltiples genes de predisposición de baja penetrancia (3) (4). El análisis genético suele ser laborioso, complejo y costoso. En estos casos son genes grandes, por ejemplo BRCA 1 y 2, con hasta 1700 mutaciones puntuales patogénicas identificadas en el mundo (5). Por esta razón es importante realizar una selección precisa de aquellas pacientes en que se puede considerar un evidente patrón autosómico dominante de herencia (en las que no hay duda del carácter hereditario de la neoplasia) y también aquellas que poseen de alto riesgo de tener una neoplasia hereditaria aunque no cumplan estrictamente los criterios mendelianos. La mayoría de estudios reporta un fenotipo característico para los pacientes portadores de BRCA-1 el cual básicamente incluye la edad joven de diagnóstico, el fenotipo basal (frecuentemente triple negativo con positividad para citokeratinas 5/6 y EGFR) y el alto grado histológico. Los tumores BRCA-2 son en parte similares a los BRCA-1, raramente expresan HER2 y suelen tener un mayor grado histológico que los esporádicos. Los pacientes BRCAX (no BRCA-1 ni 2) son muy similares a los esporádicos y reflejan los cinco sub-grupos moleculares principales, Luminal A, Luminal B, Basal, HER2 y Normal-like (6). El presente trabajo tiene como objetivo describir en forma retrospectiva las características clínicas y patológicas, así como la evolución de dos grupos de pacientes seleccionados bajo criterios clínicos (hereditarios o con patrón de herencia mendeliano autosómico dominante, y esporádicos). Esta información obtenida de nuestra población es necesaria desde el punto de vista sanitario ya que a través del consejo genético las familias afectadas pueden beneficiarse de las medidas de prevención y detección precoz para lograr una efectiva reducción en la mortalidad por cáncer. MATERIAL Y MÉTODOS DISEÑO DE ESTUDIO El presente estudio analítico, observacional retrospectivo incluyó la revisión de historias clínicas de pacientes mujeres con diagnóstico histopatológico inicial de cáncer de mama que fueron atendidas por el Departamento de Genética Humana en el Instituto Nacional de Enfermedades Neoplásicas entre enero del 2009 y diciembre del El médico genetista evaluó a pacientes seleccionadas de manera aleatoria, durante la primera atención médica luego de la confirmación diagnóstica, en los consultorios de los Departamentos de Senos - Tumores Mixtos y Medicina Oncológica. Posteriormente se continuó dicha evaluación en los consultorios de Genética Humana donde se definió el diagnóstico genético de cáncer con patrón hereditario o esporádico. CRITERIOS DE ELEGIBILIDAD Pacientes con diagnóstico histopatológico de cáncer de mama evaluadas por el Departamento de Genética en el Instituto Nacional de Enfermedades Neoplásicas, seleccionadas en forma aleatoria durante el periodo comprendido entre enero del 2009 y diciembre del 2010, fueron elegibles si luego de la evaluación se les atribuyó el diagnóstico de: Cáncer de Mama Hereditario. Aquellas pacientes que cumplen criterios de herencia autosómica dominante. Al menos 01 familiar afectado con la misma enfermedad (presencia del mismo fenotipo) como mínimo en dos generaciones sucesivas que incluya al progenitor o a un miembro de la descendencia. Cáncer de Mama Esporádico. Aquellas pacientes en cuya historia familiar no hay casos de cáncer de mama en dos generaciones. REGISTRO DE DATOS Y ANÁLISIS ESTADÍSTICO Para los dos grupos de pacientes con cáncer de mama incluidos en este estudio se registraron los siguientes datos: edad al diagnóstico, estadio clínico y patológico, clasificación genética, características morfológicas y datos inmunohistoquímicos del tumor, además del tratamiento recibido y la respuesta patológica obtenida mediante el método de evaluación desarrollado por Miller y Payne (7) (8). De acuerdo al fenotipo tumoral obtenido por los resultados de inmunohistoquímica se agrupó a pacientes en subtipos equivalentes a los perfiles de expresión genética ya conocidos: luminal A (RE+, RP+/-, HER2-), luminal B (RE+, RP+/, HER2+), HER2 (RE-, RP-, HER2 +), y basal (RE-, RP-, HER2-) (9). Se realizó un análisis descriptivo de la información a través de frecuencias y porcentajes para describir características cualitativas y promedio y rango para las cuanti- 18 Acta Cancerológica
3 CARACTERÍSTICAS CLÍNICAS, PATOLÓGICAS Y EVOLUCIÓN EN PACIENTES CON CÁNCER DE MAMA HEREDITARIO Y ESPORÁDICO Tabla N 1 Comparación de características clínicas y patológicas de casos de cáncer de mama esporádico y hereditario N (%)/media (rango) Esporádico Hereditario p Edad, años 53.5 (28-78) 44.8 (26-69) <0.001 Seguimiento, meses 29.8 (1-78) 37.9 (0-278) Estadio clínico, grupos I a IIIA 51 (53.7) 45 (76.3) IIIB,C 37 (38.9) 11 (18.6) IV 7 (7.4) 3 (5.1) Invasividad In Situ 3 (3.1) 2 (3.3) Invasivo 95 (96.9) 59 (96.7) Morfología Ductal 91 (92.9) 58 (95.1) Lobulillar 4 (4.1) 2 (3.3) Otros 3 (3.1) 1 (1.6) Grado histológico Bajo (I) 5 (5.3) 3 (4.9) Intermedio (II) 29 (30.5) 22 (36.1) Alto (III) 61 (64.2) 36 (59.0) Desconocido 3 - RE Positivo 61 (62.2) 35 (57.4) Negativo 37 (37.8) 26 (42.6) Desconocido - - RP Positivo 54 (55.7) 30 (49.2) Negativo 43 (44.3) 31 (50.8) Desconocido 1 - Her2 Positivo 16 (17.6) 5 (8.5) Negativo 75 (82.4) 54 (91.5) No definido 7 1 Desconocido - 1 Invasión vascular Presente 44 (53.0) 22 (42.3) Ausente 39 (47.0) 30 (57.7) Desconocido 15 9 Invasión perineural Presente 26 (31.0) 15 (28.8) Ausente 58 (69.0) 37 (71.2) Desconocido 14 9 Grupos por Fenotipo Triple negativo 26 (28.9) 26 (44.1) HER2 9 (10.0) - Luminal A 48 (53.3) 28 (47.4) Luminal B 7 (7.8) 5 (8.5) Multicentricidad Presente 5 (5.7) 5 (8.8) Ausente 82 (94.3) 52 (91.2) Desconocido 11 4 Bilateralidad Presente 3 (3.4) 3 (4.9) Ausente 86 (96.6) 58 (95.1) Desconocido 9 - T clínico, grupos T1-T2 45 (51.7) 40 (71.4) T3-T4 42 (48.3) 16 (28.6) N clínico, grupos N0-N1 83 (89.2) 55 (90.2) N2-N3 10 (10.8) 6 (9.8) tativas. Las comparaciones de estas características y los grupos de casos de cáncer de mama se realizaron a través de la prueba chi-cuadrado y la prueba de t de student para muestras independientes, según corresponde. Para la estimación de la sobrevida libre de enfermedad se usó el método de Kaplan-Meier, las diferencias entre las curvas se evaluaron con la prueba Logrank y adicionalmente el test de Breslow como alternativa de esta cuando se evidencia una divergencia del azar proporcional. Se consideraron asociaciones o diferencias significativas para valores p<0.05. Todo el análisis estadístico se realizó con el sistema SPSS versión 19. RESULTADOS En el periodo de evaluación descrito se registraron 159 pacientes atendidos con cáncer de mama. De ellos, 98 fueron casos de cáncer de mama esporádico y 61 casos de cáncer de mama con patrón de herencia autosómico dominante. La tabla 1 muestra las características clínicas y patológicas entre los 2 grupos. La media de edad al diagnóstico fue significativamente mayor en el grupo esporádico versus el grupo hereditario (53,5 vs. 44,8 años respectivamente; p<0.001). El tamaño tumoral fue significativamente mayor en el grupo de pacientes con cáncer esporádico respecto al hereditario (48% vs. 29% de tumores T3 y T4; p=0.019). El compromiso ganglionar mostró diferencias significativas entre los grupos estudiados. Estas diferencias descritas individualmente también se reflejaron en una mayor proporción de pacientes con cáncer de mama avanzado (EC III-B, III-C y IV) con respecto a cáncer temprano en el grupo esporádico contra el hereditario (46% vs. 23% de casos respectivamente; p=0.018). No se encontraron diferencias significativas entre los dos grupos según el grado histológico, características inmunohistoquímicas individuales, invasión vascular Acta Cancerológica 19
4 Villena Lazo Marco Jesús y Col. 20 Tabla N 2 Comparación de características de tratamiento de casos de cáncer de mama esporádico y hereditario. Probabbilidad acumulada N (%)/media (rango) Esporádico Hereditario p Tratamiento primario Cirugía (radical/conservadora) 46 (50.5) 41 (70.7) Neoadyuvancia 45 (49.5) 17 (29.3) Qt (Metastásico) 5 2 Otros 2 1 Respuesta Patológica Tumor (M&P) Grado 1/2 (No respuesta o menor al 30%) 10 (35.7) 1 (8.3) Grado 3/4/5 (Respuesta parcial o completa) 18 (64.3) 11 (91.7) Desconocido 17 5 Respuesta Patológica Ganglionar (M&P) Sin respuesta 18 (62.1) 4 (36.4) Con respuesta parcial o 11 (37.9) 7 (63.6) completa Desconocido 12 3 Adyuvancia Rt/Hormonal 38 (46.3) 15 (28.3) Qt 36 (43.9) 35 (66.0) Hormonal 8 (9.8) 3 (5.7) P= Tiempo (meses) Figura N 1 Sobrevida libre de enfermedad a 3 años. 72 clasificacion genetica 84 esporadico hereditario esporadico -censurado hereditario -censurado o perineural, así como tampoco en el número de casos de neoplasias bilaterales o multicéntricas. Cuando se realizó la evaluación por sub-grupos de acuerdo fenotipo tumoral inmunohistoquímico, que podría considerarse un reflejo válido y aplicable de los estudios de biología molecular, se observó que el fenotipo triple negativo fue más frecuente en el grupo hereditario. (44.1 vs. 28.9%; p=0.036). En la tabla 2 se describen las características del tratamiento. Se presentaron más casos de tratamiento neoadyuvante en el grupo esporádico en relación al grupo hereditario (49.5% vs. 29.3%; p=0.015). En cuanto a la respuesta patológica tumoral y ganglionar a quimioterapia no se encontraron diferencias significativas entre los grupos evaluados. El tiempo promedio de seguimiento en los grupos esporádico y hereditario fue de 30.3 y 37.8 meses respectivamente. La sobrevida libre de enfermedad a 3 años en el grupo esporádico se estimó en 86.9% y 96.3% en el grupo hereditario, pero sin diferencias significativas (p=0.27) como se aprecia en la Figura 1. Todos los pacientes del grupo hereditario se encuentran en la actualidad vivos en tratamiento adyuvante o en seguimiento. Se registraron 5 fallecimientos en el grupo esporádico cuyas características, que no parecen representar una tendencia entre ellos, se describen en la tabla 3. DISCUSIÓN El cáncer de mama hereditario se presenta con una frecuencia del 5 a 10%. De estos casos sólo el 40% se explica por la presencia de mutaciones en los genes BRCA 1 y 2, el resto de casos probablemente presenten conjuntos de genes recesivos con poca penetrancia que aún no han sido identificados completamente. La historia familiar es la herramienta esencial para identificar Acta Cancerológica
5 CARACTERÍSTICAS CLÍNICAS, PATOLÓGICAS Y EVOLUCIÓN EN PACIENTES CON CÁNCER DE MAMA HEREDITARIO Y ESPORÁDICO a las familias en riesgo de cáncer de mama hereditario. El reconocimiento de una susceptibilidad familiar a cáncer lleva al uso de herramientas moleculares con el fin de identificar portadores antes del inicio de la enfermedad y de esta manera reducir seguimiento innecesario para aquellas pacientes no portadoras. En un árbol genealógico clásico de herencia autosómica dominante cada individuo afectado tendrá un padre afectado; sin embargo, por diferentes razones esto no siempre podemos verlo en los síndromes de cáncer hereditario. Es por ello que estos pacientes son ubicados en categorías de riesgo como las que utiliza la Sociedad Española de Oncología Médica y que han sido adoptadas en el Departamento de Genética del INEN (10). Debido a que los pacientes incluidos en las categorías de riesgo de herencia constituyen un grupo muy heterogéneo al que pueden pertenecer tanto individuos con enfermedad esporádica como hereditaria, no se tomaron en cuenta para este estudio y sólo se evaluaron pacientes con evidente patrón mendeliano autosómico dominante clásico. De los 159 pacientes incluidos en este estudio, el 62% fueron considerados casos esporádicos y 38% hereditarios con un evidente patrón de herencia autosómico dominante. Los resultados muestran que los pacientes con patrón de herencia hereditario tienen una media de edad significativamente inferior a los casos esporádicos, hallazgo que se esperaba Tabla N 3 Comparación de características de tratamiento de casos de cáncer de mama esporádico y hereditario. No Edad Genética EC RE/RP/HER2 Tratamiento Recurrencia primario 1 64 Esporádico IIB -/-/++ Cirugía radical Si 2 42 Esporádico IIIB -/-/- Neoadyuvancia Si 3 63 Esporádico IV +/+/- Qt (metastásico) No 4 46 Esporádico IIIB -/-/+++ Cirugía radical No 5 46 Esporádico IIIB -/-/- Neoadyuvancia Si encontrar, conociéndose que en general que la edad es un factor de riesgo poderoso para la presencia de mutaciones BRCA. Los casos consignados como esporádicos mostraron estadios clínicos más avanzados y mayor tamaño tumoral clínico al diagnóstico que los hereditarios; esto debido probablemente a que los casos hereditarios registraban una clara historia familiar de cáncer de mama u ovario y las pacientes afectadas seguían controles clínicos con mayor regularidad, lo que permitió finalmente la detección temprana de la neoplasia. La evaluación de los subgrupos por fenotipo inmunohistoquímico mostró tal y como se describe clásicamente en los casos hereditarios asociados a mutaciones BRCA, una mayor cantidad de pacientes con enfermedad triple negativo en el grupo hereditario que en el grupo esporádico. La expresión de Her2 no mostró diferencias significativas. Si bien no es claro que los casos confirmados genéticamente con mutaciones BRCA 1 y 2 posean en general un fenotipo característico se han podido identificar algunos patrones clínicos y patológicos comunes (11) (12). Los cánceres de mama asociados a BRCA1 expresan receptores hormonales de estrógeno y progesterona en menos del 20% de casos, incluso comparados con controles de la misma edad. La expresión de receptores hormonales en BRCA2 es habitualmente similar que en los casos esporádicos. Los estudios de sobreexpresión de Her2 muestran que es poco común en tumores BRCA1 pero no llega a ser significativamente menor que en los grupos controles, mientras que en BRCA2 nuevamente no parece haber un patrón de frecuencia diferente a los controles (13) (14). Estos patrones se han replicado en los resultados del presente estudio. Debido a la mayor incidencia de neoplasias avanzadas en el grupo esporádico, la mayor parte de casos fueron tratados inicialmente con estrategias de neoadyuvancia. Mientras que por otro lado los casos hereditarios al ser tratados primariamente de manera quirúrgica recibieron quimioterapia a manera de adyuvancia. El tiempo de sobrevida global y sobrevida libre de enfermedad no fue estadísticamente diferente entre ambos grupos. En conclusión, los pacientes con diagnóstico clínico de cáncer de mama hereditario presentan una media de edad menor al momento del diagnóstico, y con mayor frecuencia el fenotipo tumoral triple negativo con respecto a los casos esporádicos. El análisis de estos datos, con un tiempo de seguimiento aún limitado, no muestra diferencias significativas en sobrevida libre de enfermedad o sobrevida global. El presente estudio aspira a constituir un aporte inicial en la descripción de los casos hereditarios de la neoplasia de mayor incidencia en las mujeres de nuestro país. Esperamos que en un futuro cercano el secuenciamiento genético tumoral en estos pacientes, que aún no es rutinario por el costo económico que representa, ayude una mejor caracterización e individualización de nuestras estrategias de detección temprana del riesgo de cáncer de mama hereditario. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS 1. Registro de Cáncer de Lima Metropolitana Sullcahuamán Y, Arias A. 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6 Villena Lazo Marco Jesús y Col. breast cancer. J Natl Cancer Inst 1999;91: Serova OM, Mazoyer S, Puget N, et al. Mutations in BRCA1 and BRCA2 in breast cancer families: are there more breast cancersusceptibility genes? Am J Hum Genet 1997;60: Breast Cancer Information Core (BIC). Disponible en: research/lab_transfer/bic/ 6. Phillips KA. Immunophenotypic and pathologic differences between BRCA1 and BRCA2 hereditary breast cancers. J Clin Oncol 2000;18:107s 112s. 7. Ogston KN, Miller ID, Payne S, Hutcheon AW, Sarkar TK, Smith I, et al. A new histological grading system to assess response of breast cancers to primary chemotherapy: prognostic significance and survival. Breast 2003;12: Smith IC, Heys SD, Hutcheon AW, Miller ID, Payne S, Gilbert FJ, et al. Neoadjuvant chemotherapy in breast cancer: significantly enhanced response with docetaxel. J Clin Oncol. 2002;20: Brenton JD, Carey LA, Ahmed AA. Molecular classification and molecular forecasting of breast cancer: ready for clinical application? J Clin Oncol. 2005;23: Criterios para el diagnóstico clínico de cáncer de mamaovario hereditarios del Grupo de Trabajo de la Sociedad Española de Oncología Médica Disponible en: org/en/infopublico/info-tiposcancer/cancer-de-mama-raiz/ cancer-de-mama/2209-cancerde-mama-hereditario. 11. Van der Groep P, Bouter A. Distinction between hereditary and sporadic breast cancer on the basis of clinicopathological data. J Clin Pathol. 2006;59: Brekelmans CT, Tilanus- Linthorst MM. Tumour characteristics, survival and prognostic factors of hereditary breast cancer from BRCA2-, BRCA1- and non-brca1/2 families as compared to sporadic breast cancer cases. Eur J Cancer. 2007;43: Verhoog LC, Brekelmans CTM, Seynaeve C, van den Bosch LMC, Dahrnen G, van Geel AN, et al. Survival and tumour characteristics of breastcancer patients with germline mutations of BRCA1. Lancet 1998;351: Marcus JN, Watson P, Page DL, Narod SA, Tonin P, Lenoir GM, et al. BRCA2 hereditary breast cancer pathophenotype. Breast Cancer Res Treat 1997;44: CORRESPONDENCIA: Dr. Marco Villena Lazo marcomedic@hotmail.com 22 Acta Cancerológica
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