Un estudio fase II de la EORTC con temozolamida, en pacientes de mesotelioma pleural maligno

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1 European Journal of Cancer (Ed. Española) 2002; 2: European Journal of Cancer Un estudio fase II de la EORTC con temozolamida, en pacientes de mesotelioma pleural maligno J.P. van Meerbeeck a, P. Baas b, C. Debruyne c, E.F. Smit d, R.J. van Klaveren a, D. Galdermans e, M.A. Lentz c, C. Manegold f, G. Giaccone d del Lung Cancer Group, de la EORTC a Erasmus MC-Department of Pulmonology; PO Box 5201, NL-3008 AE Rótterdam, Países Bajos b Netherlands Cancer Institute, Plesmanlaan 121, NL 1066 CX Ámsterdam, Países Bajos c EORTC Data Center, E. Mounierlaan 83/11, B 1200 Bruselas, Bélgica d Vrije Universiteit Medical Center, PO Box 7057, NL 1007 MB Ámsterdam, Países Bajos e Algemeen Ziekenhuis Middelheim, Middelheimlaan, B 2020 Antwerpen, Bélgica f Thoraxklinik Heidelberg-Rorhbach, Amalienstrasse 5, D Heidelberg, Alemania Aceptado: 4 diciembre 2001 Resumen El objetivo de este estudio era investigar la actividad antitumoral de temozolamida, en pacientes con mesotelioma pleural maligno. Se trató a 27 pacientes con mesotelioma histológicamente demostrado, que nunca habían recibido quimioterapia, con 200 mg/m 2 /día de temozolamida, administrada oralmente los días 1-5 de cada ciclo de 28 días. El tratamiento se siguió hasta 10 ciclos, a menos que la progresión de la enfermedad o la excesiva toxicidad obligaran a interrumpirlo. La toxicidad, la mejoría de síntomas y la intensidad del dolor se evaluaron regularmente. Con una mediana de intensidad de dosis relativa del 97%, la toxicidad fue moderada con náuseas, vómitos, trombocitopenia, leucocitopenia, neutropenia, leucocitopenia febril, artralgia, infección y fiebre con infección grado 3 o más, ocurriendo en el 13, 13, 10, 3, 7 y 3% de pacientes para los eventos restantes, respectivamente. En total, se observó 1 respuesta objetiva (porcentaje de respuesta del 4%, Intervalo de Confianza (IC) del 95%: 0,1-19). Supervivencia mediana fue de 8,2 meses. La evaluación de síntomas no mostró ninguna mejoría y, durante el estudio, se observó un aumento del dolor. De este modo, temozolamida es un agente inactivo en mesotelioma maligno Elsevier Science Ltd. Todos los derechos están reservados. Palabras clave: Quimioterapia; Mesotelioma; Estudio fase II; Pleura; Temozolamida. Introducción El mesotelioma maligno es un tumor casi siempre incurable, cuya aparición a menudo está unida claramente con una exposición previa al asbesto. Se espera que su incidencia aumente más en las próximas décadas en la mayoría de países [1]. Su historia natural se caracteriza por una mediana de supervivencia de 9-14 meses, con menos de un 5% de supervivientes a los 5 años. Se han identificado varios factores de predicción de supervivencia, permitiendo la clasificación de pacientes en grupos pronósticos [2, 3]. En el momento presente, no existe ningún estándar de tratamiento para pacientes con mesotelioma maligno avanzado. La situación actual de la quimioterapia en la literatura, puede resumirse como sigue [4, 5]. Cisplatino y doxorrubicina se consideran los más activos entre los agentes Van Meerbeecka JP, Baas P, Debruyne C, Smit EF, van Klaveren RJ, Galdermans D, Lentz MA, Manegold C, Giaccone G, for the EORTC Lung Cancer group. A phase II EORTC study of. temozolamide in patients with malignant pleural mesothelioma 2002; 38: (usen esta cita al referirse al artículo).

2 322 J. P. van Meerbeeck, et al / European Journal of Cancer (Ed. Española) 2002; 2: estudiados en pautas de monoterapia. La poliquimioterapia no parece proporcionar mejores resultados que la monoterapia, aunque los porcentajes de respuesta han sido superiores en algunos estudios. Las mejorías sintomáticas logradas mediante quimioterapia que se han comunicado, tienen que confirmarse. Como parte de un programa continuado para desarrollar y evaluar fármacos nuevos en esta enfermedad, la European Organization for Research and Treatment of Cancer Lung Cancer Group (EORTC- LCG)-LCG, ha evaluado el efecto antitumoral de varios agentes en pacientes con mesotelioma pleural maligno que nunca habían recibido quimioterapia, durante la década pasada [6-11]. Temozolamida es un agente metilador de DNA bio-disponible oralmente, con actividad significativa en melanoma maligno metastásico y en pacientes con tumores cerebrales primarios [12, 13]. Su mecanismo de acción, toxicidad y farmacología clínica han sido revisados extensamente [14]. Se ha informado que los efectos adversos son leves o moderados en severidad, con la aparición de efectos secundarios hematológicos en menos del 10% de pacientes [15, 16]. Nosotros evaluamos una posible actividad de temozolamida en pacientes con mesotelioma pleural que nunca habían recibido quimioterapia, en un estudio multicéntrico fase II. Pacientes y métodos Casos en estudio Como este estudio formaba parte de un programa continuado de estudios fase II secuenciales, los criterios de inclusión de pacientes eran similares a los de estudios previos [6-11]. En resumen, se incluyeron en este estudio, pacientes con mesotelioma maligno de la cavidad pleural confirmado histológicamente, que no habían recibido ninguna quimioterapia previa. La patología fue revisada por un comité central. La extensión tumoral se clasificó de acuerdo con el International Mesothelioma Interest Group (IMIG) y tenía que ser mensurable bidimensionalmente en, al menos, una lesión diana [17]. El derrame pleural por si sólo no se aceptó como enfermedad evaluable. Se permitía el tratamiento intracavitario previo, siempre que no se aplicaran fármacos citotóxicos o moduladores inmunitarios. Los pacientes tenían que ser mayores de 18 años, con un performance status de la Organización Mundial de la Salud (OMS) de 0 a 2. Además, tenían que presentar unas funciones hematológica (hemoglobina >97 g/l, recuento de granulocitos 2x10 9 /l, recuento de plaquetas 100x10 9 /l), hepática (bilirrubina <25 µmol/l, alanina aminotransferasa (ALAT) y aspartato aminotranferasa (ASAT) <2,5xlímite superior de la normalidad (LSN) o <5xLSN en caso de afectación hepática) y renal (aclaramiento de creatinina 1 ml/s) adecuadas. Se permitía radioterapia previa y concomitante para lesiones dolorosas, a condición de que las lesiones diana estuvieran fuera del campo irradiado. Aquellos pacientes con síntomas o signos de metástasis en el sistema nervioso central (SNC) y aquellos con historia reciente de pérdida de peso corporal 10%, fueron excluidos. La Comisión Ética de todas las instituciones participantes aprobaron el estudio. Antes de incluir al paciente, se tenía que haber obtenido su consentimiento informado por escrito. Diseño del estudio Temozolamida a dosis de 200 mg/m 2 /día se administró oralmente los días 1-5 de cada ciclo de 28 días. En general, el tratamiento se administraba en régimen ambulatorio. Se pedía a los pacientes que estuvieran en ayunas una hora pre y una hora post administración de temozolamida. Los recuentos de células sanguíneas se realizaban semanalmente después de la administración, y las funciones hepática/renal se controlaban antes de cada ciclo. Los ciclos de tratamiento se repetían cada 28 días, a condición de que los efectos tóxicos no fueran prohibitivos y no hubiera ninguna evidencia clínica de progresión del tumor. No se permitía la escalación de dosis de temozolamida. La dosis de temozolamida para ciclos posteriores se ajustaba de acuerdo con recuentos nadir, con niveles de dosis de 150 y 100 mg/m 2 /día, respectivamente. En casos de toxicidad hematológica grado 3 o superior, se tenía que tratar a los pacientes al nivel de dosis más bajo. Se aplicó lo mismo para la toxicidad no hematológica, excepto para alopecia, náuseas, vómitos y elevación de transaminasas y fosfatasa alcalina. En el último caso, cualquier elevación de transaminasas o fosfatasa alcalina grado 2 tenía que resolverse al menos hasta un grado 1, antes de repetir la dosificación; en el siguiente ciclo se aplicaba una reducción de nivel de dosis. Para el retratamiento se requería una recuperación hematológica completa. Los pacientes con aplazamiento superior a 2 semanas y/o que requirieran una reducción del nivel de dosis por debajo de 100 mg/m 2 /día, eran retirados del estudio. La administración se continuaba hasta 10 ciclos, a menos que existiera progresión del tumor, fallecimiento, rechazo del paciente o desarrollo de toxicidad inaceptable o el investigador considerara que más tratamiento no era beneficioso. La respuesta del tumor se evaluaba con lesiones diana en situación basal, cada segundo ciclo y al final del tratamiento, de acuerdo con criterios de la OMS [18]. Las lesiones diana tenían que medir como mínimo 2,5 cm de diámetro mayor. El aumento nodular de la pleura se aceptaba como lesión objetivo si dicho aumento era, al menos, de 2 cm en su diámetro perpendicular más grande en, como mínimo, dos niveles contiguos de la tomografía computadorizada (TC). El uso de TC era obligatorio para la evaluación. Las respuestas objetivas tenían que ser confirmadas por dos mediciones, separadas al menos 4 semanas, tiempo durante el cual no podían aparecer lesiones nuevas y ninguna existente podía aumentar 25%.

3 J. P. van Meerbeeck, et al / European Journal of Cancer (Ed. Española) 2002; 2: La toxicidad se puntuaba de acuerdo con los criterios comunes de toxicidad del National Cancer Institute (NCI) ampliados por el National Cancer Institute of Canada (NCIC) [19]. Como parte del protocolo, se registró la evaluación de síntomas. Con este propósito, se desarrolló una lista de control enfermedad-específica, adaptada del Cuestionario de Calidad de Vida Core 30 (QLQ-C30) de la EORTC y del QLQ-Cáncer de Pulmón (LC13) de la EORTC [20]. Los síntomas incluidos en la lista de control eran, necesidad de descansar, insomnio, sensación de debilidad, fatiga, dolor que interfería con las actividades diarias, tos y dolor torácico. Se incluyeron dos escalas de calidad de vida (QL) global. La lista de control de síntomas tenía que ser completada en situación basal y antes de cada ciclo posterior de tratamiento, hasta el final del último. Tenía que completarse una puntuación visual analógica que evaluaba la percepción del paciente de la intensidad de su dolor durante la semana previa. La idoneidad del paciente para inclusión, se determinó mediante información patológica en la institución que realizaba el tratamiento, y la revisó la comisión nacional de patología del mesotelioma. Sólo se consideraron elegibles, pacientes con un diagnóstico inequívoco de mesotelioma pleural. Las respuestas tenían que ser revisadas por un radiólogo independiente. Este estudio fue planificado de acuerdo con el procedimiento de una muestra de Simon, procedimiento de evaluación en dos etapas, teniendo unos porcentajes de error tipo I y tipo II de <10% para diferenciarse cada uno entre un porcentaje de respuesta del 10 y 30% [21]. Se planificó un análisis de primer paso después de que se hubiera tratado a 16 pacientes, y había una inclusión adicional hasta un total de 25 pacientes elegibles, si se observaba más de una respuesta objetiva. La pauta se consideraría para una evaluación adicional si se observaban más de cuatro respuestas objetivas en los pacientes elegibles. Para compensar la inelegibilidad, se incluyó algunos pacientes extra. El método de Kaplan-Meyer se utilizó para calcular la supervivencia global de todos los pacientes registrados [22]. Toxicidad y evaluación de síntomas se analizaron en todos los pacientes registrados. Resultados Tabla 1 Características de pacientes y tumores en 27 pacientes elegibles Característica Pacientes (n) (%) Sexo Masculino 23 (85) Femenino 4 (15) Mediana edad (intervalo), años 57 (42-77) Performance Status (OMS) 0 5 (19) 1 20 (74) 2 2 (7) Estadio TNM (IMIG) [15] I-II 5 (19) III-IV 22 (81) Subtipo histológico Epitelial 17 (63) No epitelial 8 (30) No especificado 2 (7) Tratamiento previo Pleurodesis 16 (59) Radioterapia previa 10 (37) Cirugía 3 (11) Recuento basal GB <8,3x10 9 /l 13 (48) 8,3x10 9 /l 14 (52) Recuento basal de plaquetas 350x10 9 /l 8 (30) >350x10 9 /l 19 (70) LDH basal superior límite normal 23 (85) >superior límite normal 1 (4) Desconocido 3 (11) LDH, lactato deshidrogenasa; GB, glóbulos blancos; OMS, Organización Mundial de la Salud; IMIG, International Mesothelioma Interest Group; TNM, tumor, ganglios, metástasis. Entre marzo y octubre de 1998, se registró en el estudio a 30 pacientes de cinco instituciones de los Países Bajos y Bélgica. Debido a la rápida acumulación y a la imposibilidad para evaluar respuestas en poco tiempo, el diseño original de dos pasos no se pudo cumplir. El intervalo mediano entre diagnóstico e inicio del tratamiento era de 5 meses (intervalo 1-72 meses). Tres pacientes fueron considerados inelegibles: 2 carecían de lesiones mesurables, 1 empezó quimioterapia antes del registro. En la Tabla 1 se enumeran algunas de las características más importantes de significación pronóstica, de los 27 pacientes elegibles y sus tumores. En 24 de ellos, la revisión del informe de patología permitió confirmar el diagnóstico. La revisión patológica de los casos restantes no se pudo llevar a cabo. Temozolamida se administró 419 veces en 85 ciclos. El número mediano de ciclos por paciente fue de 2 (intervalo 1-8), con 21 de ellos recibiendo, al menos, dos ciclos. Se alcanzó una mediana de intensidad de dosis relativa del 97% (intervalo ). Dos pacientes nunca completaron un ciclo, debido a toxicidad, 4 pararon después de un ciclo y otros 8 lo hicieron después del ciclo 2. Sólo 1 paciente recibió todos los ocho ciclos. La toxicidad fue leve y principalmente de origen gastrointestinal. En la Tabla 2 se describen en detalle las toxicidades severas (grado 3 o más). En nadir mediano del recuento de neutrófilos era de 4,0x10 9 /l (intervalo 0,5-15) y el de plaquetas, de 236x10 9 /l (intervalo ). Se creyó que todas las toxicidades severas estaban relacionadas con

4 324 J. P. van Meerbeeck, et al / European Journal of Cancer (Ed. Española) 2002; 2: Tabla 2 Toxicidades grados 3 y 4 [de acuerdo con los Criterios Comunes de Toxicidad del National Cancer Institute (NCIC CTC)], observados en los 30 pacientes a Toxicidad (grado) 3 4 % 3/4 Leucocitos 1 3 Granulocitos 2 7 Plaquetas 3 10 Neutropenia febril 1 3 Infección 1 3 Fiebre con/sin infección 1 3 Náuseas 4 13 Vómitos Artralgia 1 3 Letargo b 1 3 Disnea b 3 10 Neurológico (motor) b 1 3 a Se comunica el grado CTC más alto de cada paciente. b Considerado no relacionado con el fármaco. la administración del fármaco, excepto 3 casos de disnea, 1 de letargo y 1 de paresia al final del primer ciclo. Esta última se atribuyó a progresión de la enfermedad para la cual se administró radioterapia local. Tres pacientes salieron del estudio debido a toxicidad (náuseas, vómitos, malestar y neutropenia febril) y otros 3 rechazaron más tratamiento por motivos relacionados con la misma. El cumplimiento basal de la lista de control de síntomas, fue del 80%. En la Fig. 1. se detalla la distribución de síntomas en el momento del registro. El abandono de pacientes después de esto fue considerable y debido, en su mayor parte, a progresión de la enfermedad. Este desgaste subraya la importancia de recoger también cuestionarios de QL después de progresión [23]. Nosotros agrupamos a los pacientes en dos grupos: aquellos que pararon el tratamiento antes de cuarto ciclo versus los que lo hicieron más tarde. Este último tendía a tener una puntuación basal de QL superior que el primero. Por lo tanto, podemos asumir que el abandono no es totalmente al azar, es decir, existe Disnea Dolor Necesidad de descansar Insomnio Sentirse débil Sentirse cansado Interferencia del dolor Tos De ninguna manera Un poco Bastante Mucho Dolor torácico Fig. 1. Distribución de síntomas basales específicos de mesotelioma en %, de los 30 pacientes del estudio. % O N Número de pacientes Tiempo (meses) Todos los pacientes Fig. 2. Supervivencia global (curva de Kaplan-Meier) de los 30 pacientes registrados en este estudio. O, observado; N, número. un sesgo de selección en la inclusión de pacientes en el análisis de QL, en puntos de tiempo posteriores. Este sesgo es difícil de valorar y ajustar, ya que el número de pacientes es bastante pequeño. Por lo tanto, se tendrá que tener cuidado en la interpretación de los cambios siguientes. Las puntuaciones de disnea y dolor tendían a aumentar justo antes del abandono del paciente. El insomnio tuvo la tendencia de disminuir después del inicio del tratamiento y la tos tendió a aumentar después de dos o tres ciclos. Existe una tendencia a una disminución en la QL de vida general, antes de parar el tratamiento. Las puntuaciones para los otros ítems, no muestran ninguna tendencia clara. La puntuación de QL para respuesta al tratamiento, muestra que aquellos pacientes con una puntuación inicial alta, tienen más probabilidades de responder o presentar una enfermedad estable, en lugar de progresión. Tres pacientes (11%) fueron considerados como fracasos del tratamiento ya que lo interrumpieron después del primer ciclo, debido a toxicidad [2] y rechazo [1]. Dos pacientes fallecieron debido a su enfermedad, antes de que fuera posible una evaluación formal de la respuesta. Los otros pacientes elegibles eran evaluables para respuesta. Hubo una respuesta parcial confirmada, en un paciente al que se le revisó la patología (porcentaje de respuesta del 4%, intervalo de confianza (IC) del 95%, 0,1-19%), observada después de dos ciclos en la localización de una metástasis en tejidos blandos, y confirmada después de cuatro ciclos. La duración de la respuesta fue de 4 meses. De otros 11 pacientes (41%) se consideró que tenían enfermedad estable, mientras que 10 (37%), mostraron progresión de la enfermedad durante el tratamiento. En el momento del análisis, 19 pacientes fallecieron, todos debido a progresión de la enfermedad. Aquellos pacientes aún vivos en el momento del análisis, se contabilizaron a tiempo censurado. Mediana de supervivencia desde el diagnóstico, era de 13,9 meses (95% IC: 10,7-21,3) y desde el registro al ensayo, 8,2 meses (95% IC: 3,9-11,0) (Fig. 2). Las estimaciones de supervivencia libre de progresión y supervivencia a los 6 meses eran del 20%

5 J. P. van Meerbeeck, et al / European Journal of Cancer (Ed. Española) 2002; 2: (95% IC: 6-34%) y 63% (95% IC: 46-80%), respectivamente. La estimación correspondiente para supervivencia del primer año, fue del 30% (95% IC: 10-50%). Discusión Expertos en el campo del tratamiento del mesotelioma, están de acuerdo en que los resultados de los estudios clínicos disponibles, justifican la política actual de seguir investigando nuevos agentes en monoterapia, en pacientes con este tipo de tumor refractario [24]. La base de la elección de temozolamida como un agente para una evaluación fase II, en mesotelioma maligno, era la actividad observada en otros tumores sólidos quimio-resistentes tales como tumores cerebrales y melanoma [12-16]. En este estudio, sólo se observó una actividad terapéutica muy limitada contra mesotelioma, del agente único temozolamida, a una dosificación y esquema que se emplean frecuentemente en pacientes no tratados [15, 16]. En comparación con otros estudios, la mediana del número de ciclos por paciente era baja. Nosotros especulamos que ésta podía ser la razón de la baja actividad observada y el beneficio en la QL. De hecho, las características del paciente y del tumor y los factores pronóstico, eran similares a los de estudios previos de la EORTC [2]. La toxicidad hematológica fue leve, resultando en pocas reducciones de dosis y, por lo tanto, una mediana de intensidad de dosis alta. La toxicidad no hematológica fue una razón fundamental para interrumpir el tratamiento, debido a efectos secundarios gastrointestinales, relacionados claramente con la toma del fármaco y que se resolvieron después de suspenderlo. Varios investigadores han observado un beneficio clínico importante y una mejoría de síntomas con quimioterapia, incluso en pacientes sin respuesta objetiva [25, 26]. Desafortunadamente, no fuimos capaces de objetivarlo en este estudio, ya que el porcentaje de respuesta era bajo y el porcentaje de abandono, alto. Como la acumulación rápida hizo que el diseño en dos pasos no fuera factible, deberían diseñarse futuros estudios fase II de la EORTC sobre esta enfermedad, de acuerdo con el procedimiento de única etapa de Fleming. En conclusión, este ensayo excluye a un poder del 90%, un porcentaje de respuesta de más del 30%, para monoterapia con temozolamida, a la dosis y esquema prescritos, en pacientes con mesotelioma pleural maligno, que nunca habían recibido quimioterapia. Temozolamida sólo se toleró moderadamente, y no se observó ninguna mejoría sintomática. Nosotros no recomendamos más evaluaciones del fármaco como agente único, en esta enfermedad. Agradecimientos Esta publicación recibió el apoyo de la beca número 2U10 CA del National Cancer Institute (Bethesda, MD, USA). Schering-Plough International respaldó en parte este estudio. Sus contenidos son responsabilidad exclusiva de los autores y no representan necesariamente las opiniones del National Cancer Institute. Referencias 1. Peto J, Decarli A, La Vecchia C, et al. The European mesothelioma epidemic. Br J Cancer 1999, 79, Curran D, Sahmoud T, Therasse P, et al. Prognostic factors in patients with pleural mesothelioma: the European Organization for Research and Treatmcnt of Cancer experience. J Clin Oncol 1998, 16, Herndon JE, Green MR, Chahinian P, et al. Factors predictive of survival among 337 patients with mesothelioma treated between 1984 and 1994 by the Cancer and Leukemia Group B. Chest 1998, 113, Sterman DH, Kaiser LR, Albelda SM. Advances in the treatment of malignant pleural mesothelioma. Chest 1999, 116, Boutin C, Schlesser M, Frenay C, Astoul P. Malignant pleural mesothelioma. Eur Respir J 1998, 12, van Meerbeeck J, Debrayne C, van Zandwijk N, et al. 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