Mª Soledad López Calvo Servicio de Medicina Interna, Unidad de Sida, Hospital Juan Canalejo, La Coruña

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1 Isosporiasis Mª Soledad López Calvo Servicio de Medicina Interna, Unidad de Sida, Hospital Juan Canalejo, La Coruña Introducción Epidemiología y transmisión Microbiología y ciclo biológico Patogénesis y patología Características clínicas Diagnóstico Tratamiento Bibliografía Introducción La isosporiasis humana está causada por Isospora belli, un parásito que se encuentra fundamentalmente en áreas de clima tropical-subtropical y cuya prevalencia varía según las diferentes regiones. La diarrea crónica por I. belli es una enfermedad definitoria de sida. Epidemiología y transmisión El hombre es el único hospedador conocido de I. belli. Se trata de una infección adquirida por la ingestión de ovoquistes en la comida o el agua, contaminadas con las heces de humanos infectados. Son quistes muy resistentes a las condiciones medioambientales, pudiendo permanecer viables durante meses en ambientes frescos y húmedos. Se ha asociado a brotes diarreicos en instituciones cerradas, en inmigrantes y en pacientes infectados por el VIH. El número de casos de isosporiasis descritos se ha incrementado en los últimos años coincidiendo con el síndrome de inmunodeficiencia adquirida, pasando de ser una enfermedad rara a considerarse una causa frecuente de diarrea en los pacientes inmunodeprimidos (1). La infección por I. belli aparece normalmente en pacientes con CD4 inferiores a 100 células/mm (2). Son áreas endémicas para I. belli muchas partes de Asia, Sudamérica y África. Se ha observado en el 15% de los pacientes con sida en Haití, pero en menos del 0,2% de los

2 infectados por sida en los países industrializados (3). Los índices de infección en estos países pueden ser altos en grupos de inmigrantes procedentes de áreas endémicas. Series recientes en Venezuela y Brasil muestran un 14% y 7%, respectivamente, de pacientes VIH y con diarrea infectados por I. belli. En ambas, los pacientes infectados tenían medias de CD4 más bajas y no tomaban tratamiento antirretrovírico (4, 5). Una historia previa de neumonía por Pneumocystis jiroveci tratada, así como la profilaxis de la misma con trimetoprima-sulfametoxazol, se asocian negativamente con la isosporiasis, probablemente por la excelente sensibilidad de este patógeno a las pautas empleadas que impiden la infección primaria o la expresión de una latente (6). Igualmente, desde la introducción del tratamiento antirretrovírico de gran eficacia (TARGA), la incidencia de la enfermedad ha disminuido, al igual que otras infecciones oportunistas, como consecuencia de la mejoría inmunológica subsiguiente, aunque también se ha señalado un efecto inhibidor parasitario por parte de los inhibidores de la proteasa (7). Se ha sugerido una transmisión directa de persona a persona por sexo oral (8), pero no parece una ruta relevante (6). Microbiología y ciclo biológico I. belli es un protozoo coccidio relacionado desde el punto de vista taxonómico con los géneros Cryptosporidium, Cyclospora y Toxoplasma pertenecientes al phylum Apicomplexa (1). Los coccidios tienen ciclos vitales complejos con ciclos exógenos y endógenos y reproducción sexual y asexual. En el caso de I. belli, la infección ocurre por la ingesta de ovoquistes maduros presentes en las heces contaminadas. El ovoquiste es ovoide, tiene una pared fina traslúcida y contiene dos esporoquistes esféricos, los cuales a su vez contienen cada uno de ellos cuatro esporozoitos mononucleados. Tras la ingestión, los esporozoitos se liberan en el intestino delgado proximal e invaden las células epiteliales, convirtiéndose en trofozoitos. Estas formas entran en fase de reproducción asexual, esquizogonia, en la que el núcleo de la célula madre se divide varias veces y da lugar a esquizontes maduros. Cada núcleo se rodea posteriormente de una porción de citoplasma, lo cual da lugar a las células hijas denominadas merozoitos. Las células del huésped se rompen entonces, liberando esos merozoitos, que a su vez invaden nuevas células epiteliales. Este proceso puede continuar durante semanas o meses, y rara vez durante muchos años.

3 Algunos merozoitos pueden seguir una fase de desarrollo sexual denominada singamia (unión de gametos) al convertirse en gametocitos sexuales, bien microgametocitos macho multicelulares o macrogametocitos hembra unicelulares. Los microgametocitos macho se rompen y liberan microgametos flagelados que fertilizan a los macrogametocitos hembra. Los macrogametocitos hembra fertilizados se convierten en ovoquistes no esporulados que se liberan en la luz intestinal y se eliminan en las heces. Los ovoquistes fecales normalmente maduran en las 48 horas posteriores a la evacuación y se vuelven infectivos. Esta fase de desarrollo exógena también es asexual y se denomina esporogonia (Figuras 1 y 2). Figura 1. Esquema de reproducción asexual de Isospora belli. MEROZOITOS ESQUIZOGONIA ESQUIZONTE E Reproducción asexual por fisión múltiple ESPOROZOITOS OSOS ESPOROGONIA ESPOROBLASTOS UNIÓN GAMETOS CIGOTO Reproducción asexual por fisión múltiple después de una reproducción sexual

4 Figura 2. Esquema del ciclo biológico de Isospora belli (9). (Publicado con permiso de DPD/CDC. DPDx: CDC's website for parasite identification; Ovoquistes Inmaduros Ovoquistes Maduros Ovoquist es Ovoquistes inmaduros con esporoblastos Estadio infectivo Estadio diagnóstico Ovoquistes en heces Esporozoitos Ovoquistes maduros Ovoquist es Microgameto Fertilización Merozoitos Ovoquistes en heces Ovoquist es Macrogameto En infecciones experimentales en humanos, los síntomas se desarrollan en una semana y los ovoquistes de recuperan en 9-15 días tras la ingestión (10).

5 Patogénesis y patología Se desconoce la fisiopatología de la isosporiasis y las alteraciones inmunológicas que dan lugar a la prolongación de la enfermedad. Algunos estudios han revelado varias características estructurales y funcionales del epitelio intestinal infectado, como son la atrofia de las vellosidades, la hiperplasia de las criptas, la infiltración eosinofílica de la lámina propia, especialmente en la porción proximal del intestino delgado, en número que recuerda a las enteritis eosinofílicas, así como una importante cantidad de células plasmáticas, linfocitos y polimorfonucleares. Los linfáticos pueden estar dilatados. La arquitectura vellosa se recupera con el tratamiento (11). Características clínicas Algunas infecciones son asintomáticas, pero otras, sobre todo en inmunodeprimidos, pueden desencadenar una enfermedad significativa. La sintomatología suele aparecer una semana después de la ingesta de los ovoquistes. El cuadro clínico, que se asemeja al de una giardiasis, criptosporidiasis o ciclosporidiasis, se caracteriza por dolor abdominal y diarrea acuosa abundante de más de ocho deposiciones al día, asociados a pérdida de peso, debilidad, anorexia y febrícula. La diarrea y el dolor abdominal se exacerban con la comida; la fiebre y la leucocitosis son poco frecuentes, aunque sí puede detectarse eosinofilia. Las heces son claras y pueden contener restos alimenticios sin digerir, moco y cristales de Charcot-Leyden; no presenta sangre ni leucocitos (1, 3, 6). Desde el punto de vista radiográfico, existen alteraciones inespecíficas: pliegues prominentes, engrosamiento de la pared intestinal y alteraciones de la motilidad (3). En pacientes inmunocompetentes, la enfermedad se resuelve de forma espontánea en varias semanas, aunque la eliminación de ovoquistes puede persistir hasta dos semanas más. En los inmunodeprimidos, el cuadro puede persistir durante meses o indefinidamente y evolucionar hacia la deshidratación, malnutrición y caquexia (12). En los pacientes con sida también pueden verse afectados el páncreas y el tracto biliar (13). Fuera del aparato intestinal, y de forma excepcional, pueden verse afectados el hígado, el bazo y los ganglios linfáticos mesentéricos y mediastínicos (14). Diagnóstico

6 El diagnóstico se realiza mediante el examen de las heces con demostración de los ovoquistes de tamaño (20-30 μm) superior a otros parásitos como los microsporidios, Cryptosporidium o Cyclospora, y por su forma elíptica con dos esporoblastos (Figura 3). Figura 3. (A, B, C) Ovoquistes de Isospora belli. Los ovoquistes son grandes (25-30 μm) y tienen forma elipsoidal. Cuando se excretan, son inmaduros y contienen un esporoblasto (A, B). El ovoquiste maduro tras excreción: el esporoblasto se divide en dos esporoblastos (C), los cuales finalmente se convierten en esporoquistes que suelen contener cuatro esporozoitos cada uno (9). (Publicado con permiso de DPD/CDC. DPDx: CDC's website for parasite identification; A B C

7 Se realiza un examen directo de las heces frescas, o bien concentradas para aumentar la rentabilidad diagnóstica, mediante técnicas de flotación o sedimentación, puesto que los ovoquistes son fácilmente visibles al microscopio óptico sin teñir. Los métodos de tinción sobre frotis de muestras concentradas pueden ayudar a la detección de los ovoquistes. La tinción de Kinyoun (Ziehl-Neelsen modificado), que es la más usada, tiñe los ovoquistes de rosa y los esporoblastos, de rojo brillante. La tinción de Giemsa tiñe los ovoquistes y esporoblastos de azul pálido, y mediante el método de la auramina-rodamina, los ovoquistes aparecen fluorescentes (1) (Figura 4). Es necesario analizar tres muestras consecutivas de las heces, ya que la excreción de los quistes es intermitente. Con frecuencia se encuentran cristales de Charcot-Leyden en las heces secundarios a la eosinofilia intestinal (15, 16). Figura 4. Los ovoquistes de Isospora belli pueden teñirse con técnicas ácido-alcohol resistentes y pueden visualizarse por epifluorescencia en muestras frescas, como se ilustra. En esta figura se compara I. belli con otros coccidios frecuentes en humanos: tinciones ácido-alcohol resistentes (A, C, F), contraste de fases (B, D, G) y UV fluorescencia (E, H) (9). (Publicado con permiso de DPD/CDC. DPDx: CDC's website for parasite identification; Los aspirados duodenales y las muestras de biopsia de la mucosa intestinal pueden detectar algunas infecciones en las que el examen de las heces es negativo (11). En los

8 aspirados duodenales se observan los ovoquistes, mientras que en las biopsias pueden identificarse mediante tinciones histológicas las distintas fases de desarrollo del parásito o las lesiones características. Tratamiento Se han usado muchos tratamientos para tratar las infecciones por I. belli, pero han sido pocos los ensayos en pacientes VIH. El primero se hizo en Haití (12). Se trataron 32 pacientes con enfermedad por el VIH avanzada e infección por I. belli sintomática con trimetoprima-sulfametoxazol (160/800 mg por vía oral, cuatro veces al día durante 10 días) y luego se aleatorizaron a recibir trimetoprima-sulfametoxazol (160/800 mg tres veces a la semana), sulfadoxina (500 mg) y pirimetamina (25 mg) o placebo una vez a la semana. Los 32 pacientes respondieron clínicamente al tratamiento inicial con cotrimoxazol, logrando la curación microbiológica. La recurrencia de la enfermedad se previno con la profilaxis realizada con cotrimoxazol o sulfadoxina-pirimetamina. Cinco de 10 pacientes (50%) a los que se les administró placebo tuvieron una recaída en el mes y medio siguiente. Otro ensayo aleatorizado y controlado, más reciente, también realizado en Haití, incluyó a 42 pacientes infectados por I. belli y Cyclospora cayetanensis (17). Se comparó el tratamiento con cotrimoxazol a dosis habituales con ciprofloxacino (500 mg dos veces al día) durante siete días. En los 19 pacientes tratados con cotrimoxazol, la diarrea cesó en todos y el estudio de las heces resultó negativo en 18 (95%). De los 23 tratados con ciprofloxacino, 20 (85%) presentaron curación clínica y 16 (70%), microbiológica. También se analizaron las recidivas al hacer profilaxis con uno u otro medicamento, observándose que todos los pacientes tratados con cotrimoxazol y 15 de los 16 tratados con ciprofloxacino estuvieron libres de enfermedad durante el seguimiento. Estos datos avalan el uso de ciprofloxacino como alternativa adecuada en pacientes que no puedan recibir el cotrimoxazol. En casos individuales o series de dos o tres pacientes, las respuestas más prometedoras ocurrieron con trimetoprima-sulfametoxazol a las dosis antes descritas; pirimetamina a dosis de 75 mg al día durante diez días y como mantenimiento 25 mg al día tres veces a la semana (18); furazolidona a dosis de 100 mg cuatro veces al día durante 10 días (15);

9 metronidazol a dosis de 250 mg tres veces al día durante 10 días (8), y macrólidos como la roxitromicina, que fue eficaz en un paciente que no respondió al cotrimoxazol (19). Las recaídas responden a menudo a un curso repetido de la misma terapia usada (6). No existe evidencia de que deba realizarse profilaxis primaria en los países industrializados; sin embargo, en los países tropicales es recomendable evitar la comida no cocinada, el hielo, el agua corriente, los deportes acuáticos donde se pueda tragar agua posiblemente contaminada (piscinas), los productos lácteos no pasteurizados y la fruta fresca (20). En las Tablas 1 y 2 se resumen el tratamiento y las profilaxis recomendadas. Tabla 1. Tratamiento de la infección por Isospora belli. Tratamiento de elección Cotrimoxazol: 160 /800 mg 3-4 veces al día, vía oral/intravenosa (10 días) Tratamiento alternativo Pirimetamina: 75 mg/día vía oral + ácido folínico 10 mg/día (10 días) Ciprofloxacino: 500 mg dos veces al día, vía oral (10 días) Metronidazol: 250 mg tres veces al día, vía oral (10 días) Furazolidona: 100 mg cuatro veces al día, vía oral (10 días) Tabla 2. Profilaxis primaria y secundaria de la infección por Isospora belli. Profilaxis primaria No Profilaxis secundaria Primera elección: Cotrimoxazol: 160/800 mg tres veces por semana, vía oral Segunda elección: Pirimetamina: 25 mg/día + ácido folínico 15 mg/día Ciprofloxacino: 500 mg tres veces por semana

10 Bibliografía 1. Lindsay, D.S., Dubey, J.P., Blagburn, B.L. Biology of Isospora spp. from humans, nonhuman primates, and domestic animals. Clin Microbiol Rev 1997; 10: Kartalija, M., Sande, M. Diarrhea and AIDS in the era of highly active anti-retroviral therapy. Clin Infect Dis 1999; 28: Soave, R., Johnson, W.D. Cryptosporidium and Isospora belli infections. J Infect Dis 1988; 157: Certad, G., Arenas-Pinto, A., Pocaterra, L. y cols. Isosporiasis in Venezuelan adults infected with human immunodeficiency virus: clinical characterization. Am J Trop Med Hyg 2003; 69: Da Silva, C.V., Ferreira, M.S., Borges, A.S., Costa-Cruz, J.M. Intestinal parasitic infections in HIV/AIDS patients: Experience at a teaching hospital in central Brazil. Scan J Infect Dis 2005; 37: De Hovitz, J.A., Pape, J.W., Boncy, M., Johnson, W.D. Jr. Clinical manifestations and therapy of Isospora belli infection in patients with the acquired immunodeficiency syndrome. N Eng J Med 1986; 315: Pozio, E., Morales, M.A. The impact of HIV-protease inhibitors on opportunistic parasites. Trends Parasitol 2005; 21: Forthal, D.N., Guest, S.S. Isospora belli enteritis in three homosexual men. Am J Trop Med Hyg 1988; 33: Centers for Disease Control and Prevention. DPDx: CDC's website for parasite identification ( con acceso en agosto de 2006). 10. Wolfe, M.S. Miscellaneous intestinal protozoa. En: Strickland, G.T. (ed.). Hunter s Tropical Medicine and Emerging Infectious Diseases. W.B. Saunders Company, Philadelphia 2000; Trier, J.S., Moxey, P.C., Schimmel, E.M., Robles, E. Chronic intestinal coccidiosis in man: Intestinal morphology and response to treatment. Gastroenterology 1974; 66: Pape, J.W., Verdier, R.I., Johnson, J.D. Treatment and prophylaxis of Isospora belli infection in patients with the acquired immunodeficiency syndrome. N Eng J Med 1989; 320:

11 13. Benator, D.A., French, A.L., Beaudet, L.M. y cols. Isospora belli infection associated with acalculous cholecystitis in a patient with AIDS. Ann Intern Med 1994; 121: Michiels, J.F., Hofman, P., Bernard, E. y cols. Intestinal and extraintestinal Isospora belli infection in an AIDS patient. A second case report. Pathol Res Pract 1994; 190: Whiteside, M.E., Barkin, J.S., May, R.G. y cols. Enteric coccidiosis among patients with the acquired immunodeficiency syndrome. Am J Trop Med Hyg 1984; 33: Goodgame, R.W. Understanding intestinal spore-forming protozoa: Cryptosporidia, Isospora and Cyclospora. Ann Intern Med 1996; 124: Verdier, R.I., Fitzgerald, D.W., Johnson, W.D. Jr, Pape, J.W. Trimethoprimsulfamethoxazole compared with ciprofloxacin for treatment and prophylaxis of Isospora belli and Cyclospora cayetanensis infection in HIV-infected patients. A randomized, controlled trial. Ann Intern Med 2000; 132: Weiss, L.M., Oerlman, D.I., Sherman, J., Tanowitz, H., Wittner, M. Isospora belli infection: Treatment with pirimethamine. Ann Intern Med 1988; 109: Musey, K.L., Chidiac, C., Beaucaire, G., Houriez, S., Fourrier, A. Effectiveness of roxithromycin for treating Isospora belli infection. J Infect Dis 1988; 158: Moreno-Camacho, A., López-Vélez, R., Muñoz Sanz, A., Labarga-Echevarría, P. Infecciones parasitarias intestinales y leishmaniasis en pacientes con infección por el VIH. Enferm Infecc Microbiol Clin 1998; 16(Supl. 1):

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