La medición de la angiogénesis tumoral como factor pronóstico eficaz para el cáncer de ovario. Resultados preliminares

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1 326 La medición de la angiogénesis tumoral como factor pronóstico eficaz para el cáncer de ovario. Resultados preliminares A. Moreno Elola* J. A. Vidart*, L. González**, J.A. Asenjo*, V. Furio**, P.J. Coronado*, I. Cristóbal*, M.A. Herraiz*, M. Escudero* *Departamento de Obstetricia y Ginecología y **Departamento de Anatomía Patológica Hospital Clínico San Carlos de Madrid. Introducción La neovascularización es necesaria para satisfacer las demandas metabólicas elevadas de las células malignas, y se supone que está relacionada con el potencial metastático del tumor. Por lo tanto, la cuantificación de la angiogénesis podría aportar información concerniente al comportamiento del tumor (1-6). Los factores predictivos del comportamiento del cáncer de ovario nos ofrecen una información parcelada: por ejemplo, la estratificación por estadios (FIGO) conlleva un diferente pronóstico para las pacientes dentro del mismo estadio (III). Por ello, ha sido necesaria la investigación de nuevas formas para clasificar la población dependiendo del riesgo de recidiva y muerte. La mayor parte de los estudios son complicados, precisan de varias técnicas de laboratorio, resultan costosos y su efectividad es controvertida. La formación de nuevos capilares ha sido estudiada en diversos tumores, entre ellos el cáncer de mama, pulmón, próstata o colón (7-18). El mecanismo de acción de la angiogénesis ha sido descrita por nosotros previamente (19); de la misma forma, hemos descrito el importante papel que este factor parece ejercer en la ginecología oncológica (20). La mayoría de los estudios evalúan la densidad neovascular por métodos manuales, lo cual es subjetivo y variable (8-11). Nosotros hemos realizado el contaje por métodos de imagen por computadora, lo cual es más fiable, como han demostrado otros autores (18). Nuestro objetivo ha sido demostrar que el grado de angiogénesis es un factor predictivo del comportamiento del cáncer de ovario para todos los estadios tumorales y que el análisis morfométrico de imagen por computadora es un método fiable para medirla. Material y métodos Hemos seleccionado un grupo de pacientes diagnosticadas de carcinoma de ovario durante el período Los criterios de inclusión en el estudio fueron: a) Tratamiento y seguimiento en el Hospital Clínico San Carlos de Madrid, b) Seguimiento mínimo de 24 meses (2 años), c) Accesibilidad de muestra de tejido de tumor primario, almacenada en buenas condiciones de estudio por el Servicio de Anatomía Patológica de este centro, d) Estudio ciego para todos los factores pronóstico así como para el seguimiento de la paciente. El protocolo se incluyó en un proyecto de investigación financiado por la Comunidad Autónoma de Madrid. Las pacientes se introdujeron en una base de datos completándose la información respecto a los factores pronóstico: a) edad, b) estadio tumoral (FIGO), c) grado de malignidad, d) tipo anatomopatológico, e) enfermedad residual frente a los eventos: a) recidiva tumoral y b) muerte durante el seguimiento. Todas las muestras de estudio pertenecían al tumor primario: no hemos evaluado metástasis ni especímenes del procedimiento de segunda mirada. Los bloques en parafina fueron recuperados, y las microsecciones fueron teñidas con hematoxilina-eosina e inmunoteñidas con anticuerpo anti- CD-34. Según diversos autores, este es el método más fiable, más que la tinción con anti-cd-31 o con antígeno para el anticuerpo del factor VIII. El anti-cd-34 ha demostrado

2 Acta Obstetricia et Gynecologica más sensibilidad en la tinción de neovasos, y una mayor especificidad, de forma que es menor la tinción del medio no vascular, y disminuye la probabilidad de error (21, 22). El área endotelial se utilizó para cuantificar la densidad microvascular en las secciones inmunoteñidas. Se analizaron únicamente los vasos del estroma subepitelial para evitar errores. Dado que la vascularización no es uniforme a lo largo del tumor, sólo se consideraron las áreas más vascularizadas. Se escanearon las imágenes y se magnificaron para determinar el área de mayor vascularización o punto caliente, en donde se halló la zona de mayor concentración de neovasos. Teóricamente este método debe determinar la localización de los clones más angiogénicos, y por lo tanto, los que más probablemente producirán metástasis. Nuestro método de análisis por computadora analizó las imágenes contabilizando los puntos positivos con una medición de al menos 255, que se correspondían con una zona de microvasos teñidos por el anti-cd34. El área total investigada fue de 1,3 mm 2. El área endotelial fue estudiada por un anatomopatólogo sin conocimiento de las características clínico-patológicas del tumor. Análisis estadístico Las variables fueron incluidas en una base de datos y clasificadas como numéricas y categóricas. Los diagramas de barras, los polígonos de frecuencia y el test de normalidad de Shapiro-Wilkman nos permitieron determinar la distribución de probabilidad de cada una de las variables. Las primeras se expresaron como media y desviación estándar o mediana y rango. Las variables categóricas se expresaron como porcentajes. Las comparaciones entre variables cualitativas se establecieron mediante el test de Pearson y las cuantitativas se compararon mediante el test t de Student. El error alfa se estableció de antemano en 0,05. Se estimaron las funciones de supervivencia por el método de Kaplan-Meier para las variables independientes para el estudio de los eventos: muerte y recidiva. Se presentan las gráficas de las curvas estimadas y la mediana de distribución junto a su intervalo de confianza o la media de seguimiento (IC 95%). La comparación de las funciones de supervivencia de los distintos subgrupos se realizó mediante el test exacto de log-rank. Resultados En la figura 1 se representan las características anatomopatológicas de la población estudiada. La edad media fue de 58,6 años (29-72). El seguimiento mediano fue de 60 meses DS=32,58. La supervivencia media fue de 48,4 meses, DS=32,58 IC 95%=6-60. La cuantificación del área endotelial medio medido en mm 2 de estroma fue de 0,007 (DS=0,002). De esta población, 17 (58,6%) pacientes fallecieron durante el estudio. El área endotelial medio en estas pacientes fue 0,01 (DS=0,007), y en las pacientes supervivientes fue de 0,003 (DS=0,001) p=0,0001. El punto de corte por encima del que el 100% de las pacientes fallecieron fue de 0,06 (figura 2). Se observó correlación del índice angiogénico para cada factor pronóstico: edad, estadio tumoral, grado de malignidad, y presencia de enfermedad residual (tabla 1). El riesgo relativo de muerte se incrementó para los factores de mal pronóstico, entre ellos un índice angiogénico mayor o igual a 0,01, cifra que se estableció de forma aleatoria tras observar los hallazgos de este estudio. Se estratificó la muestra por estadios, dividiendo la población de cada estadio en dos grupos según el pronóstico: malo (grupo A) y bueno (grupo B): (A=fallecidas y B=supervivientes para los estadios III y IV) y (A=recidivadas y B=libres de enfermedad para los estadios I y II). El índice angiogénico fue mayor para los grupos A de cada estadio, es decir, para los grupos de mal pronóstico (tabla 2). Discusión En el cáncer de ovario, Hollingsworth y cols. fueron los primeros en demostrar que la angiogénesis poseía información pronóstica en relación con la supervivencia de pacientes con carcinoma de ovario en estadio avanzado. Describieron diferentes formas de medición (inmunotinción con anti-cd31, factor de von Willebrand, tinción con hematoxilina-eosina únicamente, entre otros) llegando a la conclusión de que la inmunotinción con anti-cd34 era la más fiable (22). Otros autores han relacionado la medición de la angiogénesis con el pronóstico en estadios precoces de cáncer de ovario, o la diferencia en la medición de la angiogénesis en tumores benignos, borderline y malignos de ovario (23, 24). La casuística hasta la actualidad es reducida, porque la mayoría de los grupos están realizando sus investigaciones en este momento: sin embargo, hay muchos estudios previos experimentales que apoyan la tesis de que la angiogénesis es un fenómeno medible y que traduce la agresividad tumoral, por lo que es un predictor el comportamiento tumoral (25). El análisis morfométrico por computadora ha sido defendido por Schoell y cols. (21). En un interesante estudio demuestran cómo el cáncer de ovario con idénticos factores pronósticos conocidos y con diferente supervivencia puede clasificarse en base a su índice angiogénico. Como nosotros, señalan que la medición por computadora es fiable y objetiva, pero presentan un número muy reducido de casos, y sólo en estadio III: en este estudio el número de casos es algo mayor, y además abarca todos los estadios tumorales sin seleccionar a las pacientes, de forma que se comprueba que el índice angiogénico predice el pronóstico para cualquier estadio tumoral, determinando dos grupos de pacientes: las que sobreviven y las que fallecen tras un seguimiento mediano de 60 meses. VOLUMEN 13 - NÚMERO 6 - DICIEMBRE 2000

3 328 17,20% 16% 32% 6,20% 16% ESTADIO TUMORAL 13,80% 6,90% TIPO ANATOMOPATOLÓGICO 12,80% 35% 33% ENFERMEDAD RESIDUAL 55,20% I II III IV Seroso Endometrioide Mucinoso Indiferenciado No < 2 cm 2 cm Fig. 1. Características anatomopatológicas de la población estudiada. En nuestro estudio se hallaron diferencias significativas en cuanto a la vascularización tumoral entre las pacientes supervivientes y las fallecidas por cáncer de ovario. No hay ningún trabajo publicado hasta el momento que demuestra este hecho para todos los estadios de carcinoma de ovario. Además hemos conseguido describir un dintel, una cifra que separa ambos grupos de pacientes, por encima del cual todas las pacientes fallecen, y por debajo del que todas sobreviven, con un seguimiento prolongado. De esta forma demostramos que la medición de la angiogénesis es un parámetro clínicamente práctico para pacientes con esta enfermedad. El método que hemos utilizado ya ha sido descrito (20, 21), por lo que no hemos realizado comparación con otras técnicas. El contaje manual de los vasos inmunoteñidos es TABLA 1 Riesgo relativo de muerte para cada factor pronóstico Variable Categorías RR (IC95%)* p Edad <50 1n.s. 50 1,23 Estadio I, II 10,01 III, IV 6,34 Grado I 10,02 II, III 2,53 Enf. resid. no 10,01 sí 3,67 Área/mm 2 <0,011 0,01 0,017,26 *Riesgo relativo de muerte un método plausible que utilizan en otras instituciones (26), pero en nuestro centro contamos con la posibilidad de utilizar el método de análisis morfométrico, cuyos resultados no dependen del plano de sección, ni del criterio de selección de diferentes observadores. En relación con el método de contaje manual, Barbarieschi y cols. (27) han afirmado que la selección de la zona a estudiar y el criterio para determinar qué vasos deben contarse son factores determinantes, por lo que los resultados varían ampliamente de unos estudios a otros: ello cuestiona el éxito o el fracaso de estos estudios. De la misma forma, no se debe plantear un método para el estudio clínico rutinario, sin antes demostrar su ventaja coste/beneficio: el contaje manual consume gran cantidad de tiempo por lo que es difícil aplicarlo en la práctica diaria. Sin embargo, el sistema computerizado puede presentar ciertos problemas: cualquier discontinuidad de la pared puede llevar a múltiples contajes de un mismo vaso, los vasos adyacentes pueden ser difíciles de separar para obtener diferentes contajes, y existen diversos métodos de medición descritos; Simpson y cols. demostraron que estos problemas pueden afectar al resultado final, de forma que no pudieron conseguir la independencia de este factor pronóstico para el cáncer de ovario (28), y Barbarieschi y cols. utilizan un método propio, asociando el área global y el perímetro de los microvasos intratumorales (27). Como Schoell y cols., nosotros medimos el área de microvasos en el estroma tumoral. A pesar de que otros autores miden el área de la lúmina, nosotros preferimos medir el área endotelial, ya que dicha luz puede estar cegada por múltiples razones, entre ellas, cirugías previas o técnicas histológicas, además, evita otros problemas, como la medición repetida de un mismo vaso tortuoso, o la confusión de varios vasos

4 Acta Obstetricia et Gynecologica 1,2 1,1 1,0 0,9 0,8 0,7 0,6 0,5 0,4 0,3 0,2 0,1 0,0 Grupo B: Índice < 0, SUPERVIVENCIA ACTUARIAL Grupo A: Índice > 0,06 P< 0, Fig. 2. Supervivencia a los cinco años y el área endotelial. TABLA 2 Valor del índice angiogénico para cada estudio según su pronóstico Estadio Grupo Área/mm 2 p (valor medio) I A (recidiva) 0,03 0,03 B (no recidiva) 0,001 II A (recidiva) 0,07 0,02 B (no recidiva) 0,012 III A (fallecidos) 0,09 0 B (vivos) 0,023 IV A (fallecidos) 0,12 0 B (vivos) 0,044 adyacentes con un mismo vaso. Esta técnica es, según los estudios más recientes, la que ofrece más ventajas (28). Como Schoell y cols., nosotros pensamos que parte de los problemas de anisotopía se pueden evitar si se examinan áreas de mayor tamaño, y por ello investigamos un área media de estroma tumoral de 5,04 mm 2, lo cual es mucho mayor que lo estudiado en las publicaciones hasta la fecha. Evidentemente, cuanto mayor sea el área observada, más representativo será del comportamiento del tumor en su totalidad (29). Los tumores de las pacientes supervivientes presentaban menor área endotelial que los de las pacientes fallecidas, y estos datos pueden compararse con los obtenidos por Hollingsworth y cols. y por Schoell y cols. Sin embargo, en nuestro estudio es de fundamental importancia la determinación de un índice angiogénico predictor del pronóstico. Estos resultados demuestran la utilidad clínica de este parámetro para la práctica habitual con nuestras pacientes, incorporándose la medición de la angiogénesis como un factor pronóstico más. Su teórica sensibilidad, su especificidad, su bajo coste, y su universalidad la hacen interesante para todos los estadios de cáncer de ovario. A pesar de los excelentes resultados obtenidos, en este estudio retrospectivo se utilizó material almacenado, y por lo tanto no se pudo seleccionar la parte de tumor (preferentemente de la periferia) teóricamente con más densidad de microvasos. Por lo tanto, esperamos que en un futuro estudio prospectivo los resultados sean aún mejores. No obstante, los estudios retrospectivos presentan la ventaja de permitir el análisis de un largo período de seguimiento, como en este caso, y comparar los grupos según la supervivencia, y consideramos este paso esencial para determinar las condiciones de un futuro proyecto prospectivo (30). BIBLIOGRAFÍA 1. Folkman J. Tumor angiogenesis: Therapeutic implications. N Engl J Med 1971; 285: Folkman J. What is the evidence that the tumors are angiogenesis dependent? J Natl Cancer Inst 1990; 82: Feng D, Nagy A, Hipp J, Dvorak HF, Dvorak AM. Vesiculovacuolar organelles and the regulation of venule permeability to macromolecules by vascular permeability factor, histamine and serotonin. J Exp Med 1996; 183: Folkman J, D Amore PA. Blood vessel formation. What is its molecular basis? Cell 1996; 87: Gordon JD, Mesiano S, Zaloudek CJ, Jaffe RB. Vascular endothelial growth factor localization in human ovary and Fallopian tubes: Possible role in reproductive function and ovary cysts formation. J Clin Endocrinol Metab 1996; 81: O Reilly MS, Boehm T, Shing Y, Fukai N, Vasios G, Lane WS, Flyn E, y cols. Endostatin: An endogenous inhibitor of angiogenesis and tumor growth. Cell 1997; 88: MAMA: Weidner N, Semple JP, Welch JR, Folkman J. Tumor angiogenesis and metastasis: Correlation in invasive breast carcinoma. N Engl J Med 1991; 324: Elston CW. Grading of invasive carcinoma of the breast. In: Page DL, Anderson TJ, Diagnostic histopathology of the breast. Edimburgh. Churchill-Livinstone, 1987: Bosari S, Lee AKC, Delellis RA, Wiley BD, Heatley GJ, Silvermen ML. Microvessel quantitation and prognosis in invasive breast carcinoma. Hum Pathol 1992; 23: Obermair A, Kurz C, Czerwenka K, Thoma M. Microvessel density and vessel invasion in lymph-node-negative breast cancer: effect on recurrence-free survival. Int J Cancer 1995; 62: Toi M, Kashitani J, Tominaga T. Tumor angiogenesis is an independent prognostic factor in primary breast carcinoma. Int J Cancer 1993; 55: Van Hoef MEHM, Knox WF, Dhesi SS, Howell A, Scor AM. Assessment of tumor vascularity as a prognostic factor in lymph node negative invasive breast cancer. Eur J Cancer 1993; 29 a : Hall NR, Fish DE, Hunt N, Goldin RD. Is the relationship between angiogenesis and metastasis in breast cancer real? Sury Oncol 1992; 1: VOLUMEN 13 - NÚMERO 6 - DICIEMBRE 2000

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