Patología asociada. a defectos en el control del ciclo celular. Ana Paola Sánchez Serrano / José René Escalona Múgica / Rodrigo Núñez Vidales

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1 1 Caso Médico Patología asociada a defectos en el control del ciclo celular Ana Paola Sánchez Serrano / José René Escalona Múgica / Rodrigo Núñez Vidales Objetivo de aprendizaje: Integrar los conocimientos básicos del ciclo celular y sus alteraciones. Contenidos: Los conocimientos básicos a revisar son: Ciclo celular Control molecular Punto de restricción Puntos de control Alteraciones del ciclo celular Retinoblastoma y proteína Rb Presentación del caso Se trata de una paciente preescolar hija de padres sanos no consanguíneos que es llevada al departamento de pediatría por dificultad para la visión. Historia clínica: A continuación se presentan los datos relevantes de la historia clínica. Antecedentes Femenino de 1 año 1 mes de edad. Sin antecedentes heredofamiliares de importancia para el padecimiento actual. Madre de 33 años, maestra de primaria, sana. Padre de 37 años, maestro de primaria, sano. Hermana de 2 años 5 meses, sana. Producto de la segunda gesta, con embarazo normoevolutivo, obtenida a término por parto sin complicaciones. Desarrollo neurológico y psicomotor normal hasta la fecha. 1

2 Padecimiento actual Paciente que es llevada por la madre para valoración porque refiere dificultad para la visión principalmente del ojo derecho, presenta dificultad para tomar objetos a su alcance que la madre coloca intencionalmente. Además notó ligero aumento de volumen del globo ocular derecho de un mes de evolución, progresivo. Exploración Física Peso 9.3 kg, Talla 78 cm. Presión arterial 90/50 mmhg. Frecuencia cardiaca 128 latidos por minuto. Cráneo normocéfalo, sin hundimientos ni exostosis, fontanela anterior puntiforme. Ojo derecho con leucocoria. Ojo izquierdo se observa con reflejo rojo con oftalmoscopio directo. Reflejos pupilares normales. Se realiza midriasis farmacológica y fundoscopía indirecta encontrando en ojo derecho masa en forma de hongo de tamaño aproximado de 6 diámetros papilares de color amarillo pálido con vasos en su superficie, sin involucrar la papila. El ojo izquierdo se observa normal. Resto de la exploración física sin alteraciones. Estudios Complementarios Se solicita un ultrasonido ocular que reporta en ojo derecho una masa tumoral de 5.9 mm de diámetro, con ecos de alta reflectividad compatibles con calcio en su interior. Se realiza tomografía axial computada de cráneo que se reporta normal y de órbita que reporta lesión en globo ocular derecho dependiente de la pared medial, con un diámetro máximo de 5X4 mm predominando en su interior calcificación ovoidea, no se observa extensión a órbita La resonancia magnética ocular reporta en ojo derecho, pared medial, una imagen de 5 mm, compatible con tumoración. Los nervios ópticos se reportan normales. Diagnóstico: Retinoblastoma intraocular derecho. Tratamiento Se realiza enucleación de ojo derecho, se envía la pieza quirúrgica a patología que reporta como diagnóstico definitivo retinoblastoma. 2

3 Patología asociada a defectos en el control del ciclo celular Actividades Parte I Conteste las siguientes preguntas: 1. Cuál es la razón por la que la pérdida de Rb produce cáncer? 2. Por qué se usan antimitóticos en el tratamiento del retinoblastoma? 3. Por qué el retinoblastoma no hereditario es por lo general unilateral? 4. Describa brevemente los puntos del ciclo celular en los que Rb está involucrado. 5. Describa brevemente en qué consiste el diagnóstico molecular de retinoblastoma. Parte II Resuelva el siguiente crucigrama: Horizontales 1. Este tipo de fármacos inhiben la proliferación celular. 2. Alteración en la secuencia de nucleótidos en el ADN. 3. Variante heredable del retinoblastoma. 4. Qué tipo de molécula es la Rb? 5. Debido a esta característica del retinoblastoma no importa qué padre herede la enfermedad. Verticales 1. Variante de un gen. 2. Capacidad de las células tumorales de diseminarse desde su lugar de origen a otras partes del cuerpo. 3. Tratamiento de una fase avanzada de retinoblastoma. 4. Variante de las histonas que se correlacionan con actividad transcripcional. 5. Los factores de transcripción regulan la de ARN mensajeros. 6. La pérdida de control del ciclo celular resulta en un aumento de celular. 3

4 4

5 Patología asociada a defectos en el control del ciclo celular INFORMACIÓN COMPLEMENTARIA El retinoblastoma (Rb) es un tumor canceroso de ojo que ocupa el tercer lugar dentro de los cánceres pediátricos en nuestro país. Se presenta en niños menores de cinco años y si no es detectado en etapas tempranas puede ocasionar la muerte. Tiene una incidencia de 1/18,000 nacimientos en México; aunque en países económicamente avanzados es raramente mortal, es de gran relevancia en países en desarrollo, debido a la frecuencia de metástasis. El Rb se encuentra entre los tumores humanos mejor estudiados y ha servido como un modelo para el estudio de la tumorogénesis. En 1971 se propuso la hipótesis de two-hit o de los dos golpes, en la cual dos eventos de mutación en una célula de la retina en desarrollo llevarán al desarrollo de retinoblastoma. Esta hipótesis fue mejorada, sugiriendo que estos dos eventos correspondían a mutaciones de los dos alelos del gen RB1. El Gen RB1 se localiza en el brazo largo del cromosoma 13 (13q14), su producto es una fosfoproteína. El retinoblastoma presenta dos formas clínicas distintas: en 40% de los casos es bilateral, caracterizado por la presencia de mutaciones en la línea germinal del gen de retinoblastoma (RB1) y se hereda de manera autosómica dominante; esta variante de Rb puede ser heredada de un padre afectado (25%) o ser el resultado de una mutación de novo en la línea germinal (75%). En 60% de los casos el Rb es unilateral y usualmente no hereditario. Patología El Rb se origina de elementos fotorreceptores de la capa interna de la retina; macroscópicamente el Rb es suave y friable, tiende a crecer más allá de lo que su aporte sanguíneo le permite, lo que ocasiona una necrosis y calcificación del tumor. Debido a su friabilidad es común que se disemine en forma de pequeños nódulos a través del humor vítreo y la retina. Microscópicamente el Rb está compuesto de pequeñas células redondas densamente empaquetadas que presentan un núcleo de cromatina densa y citoplasma escaso. Se han descrito varios grados de diferenciación fotosensitiva, los cuales se caracterizan por arreglos característicos de las células tumorales: las rosetas de Flexner-Wintersteiner son específicas del Rb (70%); por otro lado las rosetas de Homer-Wright, comúnmente vistas en otros tumores neuroblásticos como neuroblastoma y meduloblastoma son poco comunes para el Rb. La diseminación del Rb ocurre a través de varias rutas; la invasión coroidal le da acceso a una rica red vascular que sirve de ruta potencial para metástasis lejanas. En casos avanzados, la expansión directa del tumor ocurre a través de la esclera. El Rb puede invadir también el iris y el cuerpo ciliar y puede generar metástasis en los nódulos linfáticos adyacentes. Finalmente el Rb puede extenderse a lo largo del nervio óptico e invadir el espacio subaracnoideo y la cavidad intracraneal. Mecanismos de evaluación El mejor procedimiento para enfermedades intraoculares es el examen oftalmoscópico bajo sedación. Es necesario que el oftalmólogo determine el tamaño y localización del tumor, así como su cercanía a las estructuras más importantes del ojo. Las dimensiones y la ubicación del tumor deben estar claramente definidas durante el diagnóstico, ya que de ello depende el seguimiento que se le dará al paciente. Aunque no hay un estándar para determinar el grado de desarrollo del Rb, la escala de Reese-Ellsworth es útil para evaluar el estado del tumor. Estrategias terapéuticas Normalmente el Rb es unilateral y se diagnostica hasta que se ha diseminado intraocularmente. Es necesaria una enucleación del tumor y por ello para muchos pacientes la posibilidad de una terapia conservadora desafortunadamente es poco probable. Son necesarios estudios histopatológicos, para establecer el pronóstico del paciente y para poder determinar la necesidad de tratamiento posterior a la enucleación. Se ha determinado una serie de factores que pueden ser determinantes para establecer si el paciente no sólo requiere irradiación de la cavidad óptica sino también tratamiento con quimioterapia. 5

6 Regulación celular y las proteínas Rb y E2F Las células eucariotas llevan una regulación muy fina de todos sus procesos internos en respuesta a estímulos externos, pero cuando esta regulación falla, se observan procesos patológicos como los tumores. La historia de vida de las células tumorales podría resumirse como la falla en la regulación del crecimiento y proliferación celular. Los controladores internos del ciclo celular que han sido ampliamente estudiados son las cinasas dependientes de ciclina (cdk s) y los supresores de tumores, proteínas encargadas de los puntos de control de los que se proponen cuatro y un punto de restricción, donde ambiente, tamaño celular, integridad génica, entre otros, son revisados, condicionando así la proliferación. Uno de estos supresores de tumores conocido como la proteína del retinoblastoma (Rb), codificada por el gen RB1 antes mencionado, participa en el punto de restricción y en el primer punto de control. Rb fue el primer supresor de tumor identificado mediante estudios genéticos en humanos. Se trata de una fosfoproteína de 928 aminoácidos con un peso molecular de 110 KDa de localización nuclear que juega un papel inhibitorio, específicamente sobre un factor de transcripción conocido como E2F. Esta inhibición la logra posicionándose físicamente sobre el dominio transactivador de E2F y reclutando deacetilasas de histonas (HDAC 1, 2 y 3) (las histonas son proteínas que funcionan como el soporte estructural del ADN, y junto con éste constituyen los nucleosomas, la unidad estructural de la cromatina) y otros factores encargados de la remodelación de la cromatina. La actividad de estas HDAC s consiste en la acetilación de residuos de lisinas específicos de las histonas H3 y H4 y esto se correlaciona con activación transcripcional. Existen otras dos fosfoproteínas que se relacionan con la Rb. Éstas se conocen como p107 y p130 (p se refiere a fosfoproteína y el número indica su peso molecular en KDa). Las tres proteínas (Rb, p107 y p130) comparten una secuencia específica a la que se unen oncoproteínas virales cuya función es desregular el ciclo celular (transformación celular). En cánceres humanos es muy raro encontrar mutados los genes que codifican para alguna de las fosfoproteínas p107 o p130. Se cree que estas proteínas comparten con la Rb actividad supresora de tumores, pues se ha demostrado experimentalmente en modelos animales que es necesaria la ausencia de por lo menos una de ellas para que en ratones heterocigotos para el gen Rb +/-, se desarrolle retinoblastoma y tumores en otros órganos. Aunque se acepta que Rb actúa reprimiendo a E2F, diversos estudios han destacado el papel de la Rb, de igual manera en inhibición de la proliferación, pero por otros medios independientes de E2F. Se ha demostrado que Rb se une a por lo menos otros setenta factores de transcripción, y muchos más promotores comportándose como represor génico. Rb también podría estar interfiriendo con la maquinaria de replicación del ADN, pues Rb se ha encontrado en sitios perinucleares donde se lleva a cabo la síntesis de ADN y se conoce la interacción entre Rb y cuatro fragmentos de ADN que son orígenes de replicación en ADN dañado. Rb funciona como regulador de transcripción, es decir, puede promover la transcripción, estimulando diversos factores de transcripción y promoviendo la activación de genes a los que podría llamarse reguladores de diferenciación, como MyoD específico de células musculares, C/EBP (factor de transcripción de diferenciación de adipocitos), Cbfa1/Runx2 (factor de transcripción osteogénico), y el receptor de andrógenos. De esta forma Rb podría estar actuando de dos formas: primero inhibiendo la proliferación celular y segundo favoreciendo la diferenciación. E2F es un factor de transcripción cuya actividad es regulada por la proteína del retinoblastoma Rb, se conoce que E2F promueve la síntesis de cdk2 y ciclina E (necesarios para el progreso de G1 a S), de proteínas necesarias para la síntesis de ADN y de éste mismo, lo que propicia la inactivación de más Rb s. La familia de factores de transcripción E2F consiste en subgrupos de E2F y DP. Se conocen hoy en día ocho E2F s, y se sabe que E2F1, 2 y 3 funcionan como activadores y son controlados por Rb, mientras que E2F4 y 5 tienen actividad represora y son controlados por p107 y/o p130. 6

7 Patología asociada a defectos en el control del ciclo celular La principal función de E2F es permitir el progreso del ciclo celular de G1 a S, y su liberación resulta de la actividad de los complejos cdk-ciclina formados en el punto de restricción (cdk4-ciclina D) y en el primer punto de control (cdk2-ciclina E). E2F es liberado de la inhibición de Rb mediante la fosforilación de esta proteína por los complejos cdk-ciclina mencionados, lo que permite a E2F unirse a diferentes promotores para inducir la transcripción de distintos genes necesarios para la proliferación celular. La regulación del ciclo celular conlleva mucho más que dos proteínas. La importancia de la falla en el control de Rb sobre E2F, aunque aceptada como responsable de manifestaciones clínicas como el retinoblastoma, aún ha de ser ampliada con nuevas investigaciones. p27, p16 y otros supresores de tumores como p53 parecen tener un papel tan importante como Rb en la regulación de E2F. En su forma activa estas proteínas participan corriente arriba de Rb impidiendo la desactivación de ésta. 7

8 Red conceptual 8

9 Patología asociada a defectos en el control del ciclo celular GLOSARIO Alelo: Una de las formas alternas de un gen. Una célula diploide contiene dos alelos de cada gen, cada uno en el mismo locus en cromosomas homólogos. Autosoma: Cualquier cromosoma que no es sexual (X/Y). Enucleación: Liberación de un tumor o del globo ocular de sus adherencias o envolturas. Factor de transcripción: Proteína requerida para iniciar o regular la transcripción en eucariontes. Fundoscopía: Examen del fondo del ojo utilizando un microscopio de rendija y unas lentes corneales de contacto o simplemente una lente manual de 90 dioptrías. Heterocigoto: Célula diploide que contiene dos alelos diferentes para un gen dado. Leucocoria: Aparición de un reflejo blanco o una masa en el área pupilar detrás del cristalino. Línea germinal: Línea de células que son precursoras de los gametos. Midriasis: Dilatación de la pupila por encima de su diámetro normal. Midriasis farmacológica: Midriasis producida por la acción de sustancias farmacológicas como anticolinérgicos o relajantes musculares. Promotor: Secuencia de nucleótidos en el ADN a la cual se une la ARN polimerasa para iniciar la transcripción. Bibliografía 1. Alberts B, Johnson A, Lewis J, Raff M, Roberts K, Walter P. Molecular Biology of the Cell. 4th ed. New York: Garland Publishing; Avni D, Yang H, Martelli F. Active localization of the retinoblastoma protein in chromatin and its response to S phase DNA damage. Mol Cell 2003; 3: Dannenberg JH, Schuijff L, Dekker M. Tissue-specific tumour suppressor activity of retinoblastoma gene homologs p107 and p130. Genes Dev 2004; 23: Dyer MA, Bremner R. The search for the retinoblastoma cell of origin. Nat Rev Cancer 2005; 2: Ellsworth RM. The practical management of retinoblastoma. Trans Am Ophtalmol Soc 1969; 67: Gu W, Schneider JW, Condeorelli G, Kaushal S, Mahdavi V, Nadal-Guinard B. Interaction of myogenic factors and the retinoblastoma protein mediates muscle cell commitment and differentiation. Cell 1993; 72: Kennedy BK, Barbie DA, Classon M. Nuclear organization of DNA replication in primary mammalian cells. Genes Dev 2000; 22: Lodish H, Berk A, Zipursky SL, Matsudaira P, Baltimore D, James E. Molecular cell biology. WH Freeman and Company; Morris EJ, Dyson NJ. Retinoblastoma protein partners. Adv Cancer Res 2001; 82: Núñez Vidales R, Escalona Múgica R. Ciclo Celular, Sherr CJ, McCormick F. The RB and p53 pathways in cancer. Cancer Cell 2002; 2: Zhu L. Tumor suppressor retinoblastoma protein Rb: a transcriptional regulator. Eur J Cancer 2005; 16:

10 Respuestas PARTE I 1. Para dividirse y proliferar, las células de los humanos, como las de todos los eucariontes, pasan a través de una serie de pasos altamente controlados conocidos como ciclo celular. La proteína Rb se encarga de regular negativamente uno de estos puntos de control; la ausencia de su actividad ocasiona una pérdida del control del ciclo celular, lo que ocasiona la proliferación desmedida de las células y finalmente el cáncer. 2. Los antimitóticos son agentes empleados en la quimioterapia del cáncer porque bloquean la reproducción celular descontrolada por la pérdida de los puntos de control. 3. Porque se trata de mutación espontánea o de novo, por lo tanto, la probabilidad de que se produzca la misma mutación en los dos ojos es muy baja. 4. Punto de restricción: Se encuentra al final de G1. En este punto la célula se compromete a entrar al ciclo celular; Rb regula negativamente este punto mediante la inhibición del factor de transcripción E2F. Primer punto de control: Se encuentra también al final de G1 después del punto de restricción. En este punto se revisan: 1) las condiciones del medio, buscando factores externos que induzcan el progreso del ciclo celular, 2) el crecimiento celular y 3) que el material genético esté intacto. Este punto también es regulado negativamente por Rb, a través de la inhibición de E2F. 5. Existen múltiples técnicas moleculares para detectar una mutación en Rb; las más comunes son: -FISH (Fluorescence In Situ Hybridization): En esta técnica mediante sondas fluorescentes complementarias al gen de interés, se puede detectar la ausencia (o presencia de copias múltiples) del gen en un cariotipo. -Identificación de mutaciones: Mediante la técnica de PCR (reacción en cadena de la polimerasa) se puede amplificar un gen a partir de una muestra de sangre obteniéndose la secuencia de nucleótidos del mismo y así detectar cualquier anomalía en su secuencia (cambios de aminoácidos o la introducción de codones de término). - Metilación: Se puede analizar el nivel de metilación del promotor de Rb, para determinar su capacidad de ser transcrito (secuencias promotoras metiladas, corresponden a inactivación de la transcripción). PARTE II 10

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