Cambios en la interacción planta colibrí con la presencia de bebederos artificiales: caso de estudio Finca el Colibrí Gorriazul (Fusagasugá)

Transcripción

1 Cambios en la interacción planta colibrí con la presencia de bebederos artificiales: caso de estudio Finca el Colibrí Gorriazul (Fusagasugá) Autor: Juan Sebastián Cortes Cano Directora: María Ángela Echeverry-Galvis, Ph.D Pontificia Universidad Javeriana Facultad Estudios Ambientales y Rurales Carrera de Ecología Bogotá D.C. Noviembre 2018

2 Nota de Advertencia: La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de tesis. Solo velará por qué no se publique nada contrario al dogma y a la moral católica y porque las tesis no contengan ataques personales contra persona alguna, antes bien se vea en ellas el anhelo de buscar la verdad y la justicia. Artículo 23 de la Resolución N 13 de Julio de 1946.

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4 AGRADECIMIENTOS Quiero agradecer a mis padres Miguel Ángel Cortes y Luz Amanda Cano, por confiar y apoyar incondicionalmente en la parte moral y económica para poder llegar a ser un profesional. A mi hermano Camilo Andrés Cortes Cano por darme consejos y acompañarme en mi crecimiento personal en esta etapa. A mi primo Nicolas Cano por sus aportes. A la Universidad Javeriana, especialmente a la Facultad de Estudios Ambientales y Rurales donde me formé y en donde encontré apoyo. Especialmente quiero agradecer a mi directora María Ángela Echeverry-Galvis, quien a lo largo de mi carrera universitaria me ha guiado y me ha dado la confianza para afrontar cualquier reto, sobre todo gracias por confiar y acompañar arduamente la realización de este trabajo de grado. A Alejando Rico Guevara y Nicolas Téllez por los consejos y su indudable conocimiento. A Lorenzo Rico, Magdalena Guevara; Mary, Lucero, Parmenio y familia. por su hospitalidad y el apoyo en cuanto al conocimiento de la finca. Por ultimo quiero agradecer a Sebastián Montero, Valentina Bustos, Daniel Botiva, Juan Sebastián Medina, Ana Belén Hurtado, Laura Camila Piragauta, Nicolas Pérez, Camila Muñoz, Angie Mateus y Jose David Ágreda por el apoyo y la compañía en la realización de mi tesis.

5 RESUMEN Los colibríes han generado una estrecha relación mutualista con las plantas, parte de esta interacción está muy relacionada y comprometida con la producción de néctar. El uso de bebederos artificiales en las últimas décadas ha facilitado la atracción de colibríes en jardines o zonas silvestres, siendo un atractivo para todo tipo de espectador, por su diversidad, forma de vuelo, coloración, entre otros. Sin embargo, se especula que los bebederos pueden estar generando modificaciones en los patrones de forrajeo y un desbalance en las interacciones entre individuos a causa del fácil y rápido acceso a los recursos, y una interrupción en la interacción mutualista, pues el uso de estos podría interferir en la polinización. Por lo cual esta investigación indagó sobre las frecuencias de los colibries y condiciones de uso en bebederos artificiales. Las observaciones se llevaron a cabo en dos áreas ubicadas en la Finca el Colibri Gorriazul en Fusagasugá, Cundinamarca; Una con plantas y bebederos ausentes denominada localidad 1 y la otra con plantas y bebederos presentes denominada localidad 2, las plantas contempladas en la localidad 2, se denominaron a lo largo de este trabajo como blantas. Se evaluaron las frecuencias de visita por parte de los colibríes, así como la identidad de los colibríes visitantes. También se midió la concentración de azúcar en las plantas visitadas por colibríes y bebederos artificiales, y, por último, se identificó el comportamiento agresivo de los colibríes en las dos áreas, con el ánimo de determinar si esto variaba según el recurso. Se encontraron diferencias significativas en la frecuencia de visitas de las especies de colibríes hacia las plantas que están presentes en la localidad 1, y en los bebederos y blantas presentes en la localidad 2. Igualmente hubo diferencias significativas en la concentración de azúcar de las plantas de la localidad 1 y los bebederos y blantas de la localidad 2. A partir de una correlación entre la frecuencia de visita y concentración de azúcar, se evidenció que no existe una asociación. Por último, para los datos de comportamiento agresivo, se registraron 3388 interacciones agresivas entre siete especies para las dos localidades, donde el comportamiento agresivo inter e intraespecifico fue diferente tanto para las plantas de las dos localidades como para los bebederos de la localidad 2. Este trabajo indaga la posible influencia de los bebederos en las condiciones del ensamble de colibríes bajo la integración de bebederos artificiales los cuales modifican las frecuencias de visitas. Asimismo, los bebederos representan superabundancia del recurso, generando preferencias y cambios en las estrategias de forrajeo. Es importante considerar que, si bien las plantas siguen siendo visitadas, la agresión entre colibríes puede llevar a condiciones negativas al incrementar el gasto energético en este comportamiento. Palabras clave: Bebederos artificiales, Colibrí, comportamientos agresivos, costo-beneficio, frecuencia de visitas, Interacción mutualista, modificación estrategias de forrajeo. ABSTRACT

6 Hummingbirds have developed a tight relationship of mutualism among plants, part of this interaction is related and committed with the production of nectar. The use of nectar feeders in the last decade had increased the attraction of hummingbirds in gardens and wild areas. However, it has been speculated that the use of feeders may be the cause of a change in the foraging patterns and unbalanced interactions between individuals due to the easy and fast access to the resource, as well as an interruption in the mutualism causing interference with pollination. For that reason, this investigation inquires about the frequency and conditions of the use of the artificial feeders. Observations were made in two areas in the Farm El Colibrí Gorriazul located in Fusagasugá, Cundinamarca; one without the presence of artificial nectar feeders and the other with artificial feeders. The frequency of visit from the hummingbirds as well as the species were evaluated. The concentration of sugar in the plants and feeders visited by the hummingbirds was determined as well as the behavior of the hummingbirds in both areas of study. There were significative differences in the frequency of visit of the hummingbirds between the areas, also there were no association between the concentration of sugar in artificial and nonartificial feeders. Lastly, 3388 records of aggressive interactions between 7 species for the two areas were gather, where the intraspecific and interspecific aggressiveness differs for the plants in the two areas and the feeders. This investigation delves for the first time of the possible influence of the artificial feeders in the ensemble of the hummingbirds, which may modify the frequency of visit. The nectar feeders represent superabundance of the resource, generating preferences and changes in foraging methods. It is important to consider that, although plants are still been visited, the aggression between hummingbirds can lead to negative conditions when increasing their consumption of energy with this behavior. Keywords: Aggressive behavior, cost-benefit, frequency of visits, hummingbird,modification of foraging strategies, Mutualistic interaction, nectar feeders..

7 Tabla de contenido INTRODUCCIÓN Planteamiento del problema y justificación Propósito del proyecto PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN Pregunta general Preguntas específicas OBJETIVOS Objetivo general Objetivos específicos MARCO REFERENCIAL Interacción mutualista y co- evolución entre colibrí planta Alimento y forrajeo Forrajeo en colibríes Competencia entre colibríes ÁREA DE ESTUDIO MATERIALES Y MÉTODOS Diseño del estudio Métodos de recolección de datos Análisis estadístico Frecuencia de visitas de colibríes en la localidad1 y Concentración de azúcar en la localidad1 y Comportamiento agresivo RESULTADOS Frecuencia de visitas de colibríes Identidad de especies de colibríes en los tres tratamientos Concentración de azúcar Concentración de azúcar y frecuencia de visitas Agresividad DISCUSIÓN... 29

8 Frecuencia Identidad Concentración de azúcar Comportamientos agresivos CONCLUSIONES RECOMENDACIONES REFERENCIAS... 38

9 INTRODUCCIÓN Complejas interacciones mutualistas entre especies, determinan en gran medida el funcionamiento de una comunidad (Levey, Silva y Galetti 2002), a estas interacciones mutualistas se les atribuye parte del concepto de diversificación, ya que las especies interactúan formando redes interdependientes (Waser y Ollerton 2007). Según Mulder (1999) las interacciones desde un punto de vista ecológico son claves para el funcionamiento tanto a nivel individual como poblacional, comunitario y ecosistémico. Tal es el caso de las interacciones mutualistas planta animal, que dan lugar a redes de interacción (Lara et al., 2012); siendo estas tan variadas y frecuentes, que es casi imposible encontrar una planta sin algún tipo de relación con los animales (Tobergte y Curtis 2013). Estas interacciones son relevantes dado que proveen beneficios directos e indirectos a la integridad de los ecosistemas (Medel et al., 2009), y juegan un papel importante en la reproducción y dispersión de muchas especies de plantas (Fraga, Ruffini y Grigera 1997). La polinización ha sido posiblemente, la interacción mutualista más estudiada (Olesen y Jordano 2016), tal vez porque ofrece beneficios indirectos a la humanidad (Lara et al., 2012). Estos servicios son evidentes cuando se tiene en cuenta que entre el 70% y 90% de las angiospermas son polinizadas por animales (Jordano 2000), y que varias de ellas son de consumo humano (Fontaine, Dajoz, Meriguet y Loreau 2006). En este proceso, las aves polinizan o dispersan cerca del 15% de las angiospermas (Feinsinger 1983; Stiles 1981; Brockmeyer y Schaefer 2012a), donde la reproducción de las plantas depende en gran medida de la presencia de especies animales (Aizen, Vázquez y Smith-Ramírez 2002). Una estrategia efectiva que tienen las plantas para lograr el traspaso de polen de una flor a otra, es facilitar la obtención del recurso a partir de señales visuales y recompensas alimenticias como el néctar (Niemeyer et al., 2002). En el neotrópico, un importante agente polinizador de plantas son los colibríes, (León y Rangel 2015), que entablan una relación basada en energía que puede ser vista de diferentes maneras. En primera instancia, está la energía que las plantas requerirán para mantener las flores en buen estado y producir concentraciones de azúcar como monosacáridos, pequeñas cantidades de aminoácidos, electrolitos, glucosa, fructuosa y altas cantidades de sacarosa (Schmid 2008). Por otra parte, la energía requerida por las especies de colibríes que hacen uso de las flores para alimentarse (Ayerbe - Quiñonez 2015), lo que según Ricklefs y Miles (1994), genera un estrecho acople entre la ecología y la morfología de los grupos que interactúan. Parte de esta relación, se basa en que los mecanismos de producción de néctar no son 100% predecibles, y que el néctar producido por las flores no es uniforme en cantidad, ni en calidad (Feinsinger 1978), lo que obliga al colibrí a modificar su estrategia de forrajeo entre flores para obtener su cuota energética (Arizmendi, López, Monterrubio, Flores y Rodríguez 2008), donde las plantas salen beneficiadas al aumentar la probabilidad de dispersión de polen de forma eficiente en flores de su misma especie (Ayerbe-Quiñones 2015; Inouye, Calder y Waser 2017). Las estrategias de forrajeo están determinadas a partir del costo/beneficio, en donde la maximización de la energía está relacionada con las decisiones del individuo a la hora de obtener un recurso alimenticio (MacArthur y Pianka 1966), sin embargo, 10

10 estos mecanismos de decisión están estrechamente relacionados con la estabilidad temporal de los recursos alimenticios (Stephens y Krebs 1986). Esta estrecha relación puede encontrarse alterada por medio de dispositivos externos como bebederos artificiales que tienen diferentes intencionalidades, pero que se observan más comúnmente como prácticas para acercar a los colibríes a turistas y/o espectadores (Min. Industria & FONTUR, 2017). Es en este marco, que el siguiente trabajo plantea conocer un poco, cómo estos dispositivos artificiales pueden estar actuando en modificar o no las interacciones entre plantas y colibríes. Planteamiento del problema y justificación Los bebederos artificiales permiten observaciones directas de colibríes en jardines y zonas silvestres, facilitando momentos de apreciación y disfrute. De igual forma, el uso de bebederos ha servido como herramienta de investigación, pues posibilita el conocimiento sobre la historia natural y la ecología de esta familia, aspectos difíciles de conocer debido a sus rápidos movimientos (Brockmeyer y Schaefer 2012; Ayerbe-Quiñones 2015). Actualmente, estas herramientas de acercamiento a la fauna silvestre tiene un auge gracias al turismo de naturaleza, en donde se busca que los turistas tengan mayor cercanía y contacto con entidades silvestres (Rodriguez, Orfa, Roger-Villalobos 2004). Sin embargo, muchas personas que ejercen dichas prácticas en las regiones del país, no tienen en cuenta posibles efectos negativos de los bebederos en las especies de plantas (Duuren 2012). Los bebederos suministran una fuente de alimento a los colibríes en zonas templadas, especialmente en los meses de otoño e invierno, pues las condiciones climáticas de estas estaciones disminuyen la disponibilidad de las flores que los colibríes usan para abastecerse y recuperar energía (Sherman 1913; Duuren 2012). Sin embargo, para las zonas ecuatoriales, las dinámicas de los ecosistemas son diferentes, allí, los colibríes tienen una fuente constante de alimento, lo cual permite que ocurran procesos de polinización durante todo el año (Gutierrez, Victoria y stiles 2004). En ese sentido, se desconocen las consecuencias de introducir un elemento extraño al sistema ecológico como lo son los bebederos artificiales (Avalos, Soto, y Alfaro 2012), estos podrían afectar las interacciones propias del sistema (Arizmendi et al., 2008, Duuren 2012), ya que, por ser un recurso abundante y predecible, pueden generar dinámicas ecológicas atípicas a las que se presentarían en condiciones naturales (Avalos et al. 2012). Además, al reducirse los tiempos de forrajeo, no solo se minimizaría el gasto energético de los colibríes (Brodin & Clark), también se generarían ventajas en la eficiencia a la hora de adquirir el recurso, lo cual podría generar una congregación elevada de individuos (anexo 1), aumentando los comportamientos agresivos de estos (Mccaffrey y Wethington 2008). Por otro lado, se ha calculado que un colibrí que visita un bebedero artificial de manera recurrente, obtiene una recompensa energética equivalente a visitar entre 2000 y 5000 flores diarias (True 1993). Esta ganancia energética, podría generar mayor posibilidad reproductiva, generando un aumento en la abundancia de colibríes, modificando las interacciones de este gremio en su entorno natural 11

11 (Brockmeyer y Schaefer 2012), lo que llevaría a su vez, a un desbalance en la interacción mutualista con plantas (Arizmendi et al., 2008). La presencia de estos dispositivos artificiales podrían generar presión sobre las plantas y sus relaciones, ya que estas podrían tener menos visitas y como consecuencia la polinización podría ser insuficiente (Lindberg y Olesen 2001). Asimismo, esto generaría una disminución en la producción de frutos y semillas (Arizmendi et al., 2008). No obstante, algunos autores postulan que mientras las poblaciones de colibríes tengan posibilidad de aumentar a causa de las ganancias energéticas en los bebederos (Mccaffrey y Wethington 2008), estas podrían mantener las interacciones con las plantas y los procesos de polinización (Brockmeyer y Schaefer 2012). Propósito del proyecto La Guía de buenas prácticas para la actividad de aviturismo en Colombia, recomienda sembrar abundantes plantas relacionadas con los colibríes si se quiere atraerlos en jardines o fincas. Esta guía tiene en cuenta recomendaciones para el uso de bebederos, pero no protocolos de uso dada la carencia de información al respecto, por lo cual esta propuesta de investigación busca conocer de qué manera los bebederos se incorporan en las interacciones con colibríes y el entorno, realizando una caracterización entre la relación colibrí planta y colibrí bebedero artificial. Se busca generar, información relevante para tener una aproximación al definir si los bebederos artificiales presentan realmente una amenaza por la oferta del alimento o presión para las interacciones planta animal, en la observación o atracción de estas aves; generando alternativas responsables a la hora de hacer uso de los bebederos en parques o fincas. PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN Pregunta general Cómo son las interacciones en los bebederos artificiales diferentes a aquellas presentadas en plantas ornamentales presentes en la finca El Colibrí Gorriazul (Fusagasugá)? Preguntas específicas Cuál es la frecuencia e identidad de visita de especies de colibríes en bebederos artificiales y en plantas? Cómo varía la concentración de azúcar en las flores y los bebederos artificiales? Cómo varían los comportamientos agresivos de colibríes en flores expuestas y bebederos artificiales? 12

12 OBJETIVOS Objetivo general Conocer y analizar si los bebederos artificiales cambian la frecuencia de visitas de colibríes y los comportamientos agresivos, en un jardín ubicado en la Finca el Colibrí Gorriazul en el municipio de Fusagasugá, Cundinamarca para conocer si existe algún posible impacto negativo. Objetivos específicos Identificar la identidad y la frecuencia de visitas de colibríes en bebederos y en plantas ubicadas en la Finca el Colibrí Gorriazul, para conocer la preferencia de recurso por las especies. Conocer la concentración de azúcar en las plantas y en bebederos artificiales, para evidenciar si existe alguna relación con la frecuencia de visitas de las especies de colibríes Identificar cuales especies de colibríes ejercen comportamientos agresivos sobre los recursos florales y artificiales, para saber si existe alguna relación entre la frecuencia de visitas y los comportamientos agresivos. MARCO REFERENCIAL Los individuos pueden interactuar de forma neutral, positiva o negativa dentro de una comunidad ecológica, siendo una asociación producto de una historia evolutiva interrelacionada (Odum y Barrett 2006). A nivel de ecosistemas, estas interacciones son relevantes dado que proveen beneficios directos e indirectos a la integridad de los mismos (Medel et al., 2009), jugando un papel importante en la reproducción y dispersión de muchas especies de plantas (Fraga et al., 1997; Palacio 2012). Sería difícil imaginar un ecosistema sin interacciones entre especies (Palacio 2012), ya que la mayoría de las especies animales dependen estrechamente de los recursos que, por ejemplo las plantas proveen alrededor de sus estructuras reproductivas (flores, frutos, etc.) (Levey et al., 2002), determinando el flujo de materia y energía en todos los niveles (Mulder 1999), de tal manera que encuentran un beneficio (Schmitz 2009). Interacción mutualista y co- evolución entre colibrí planta Las interacciones mutualistas tienen un efecto positivo entre los organismos que interactúan (Badii et al., 2013), para este caso, los beneficios energéticos en la interacción de las plantas y los colibríes se expresan de diferente manera (Ayerbe- Quiñonez 2015). Por un lado, los colibríes hacen uso de las plantas con flor porque son las únicas que le brindan un recurso (Brown y Bowers 1985; Mcdade y Weeks 2004; Ayerbe-Quiñonez 2015), mientras que las plantas, por su parte, ejercen diferentes estrategias con el fin de atraer a los colibríes para que ellos de alguna u otra manera aseguren su reproducción por medio de la transferencia de polen (Stiles 1981; Brown y Bowers 1985; Mcdade y Weeks 2004). 13

13 Los estudios de interacción han concluido que existe una estrecha relación entre los colibríes y las plantas, involucrando procesos de co-evolución (Burbano-Álvarez 2013). Las plantas ornitófilas poseen características específicas para atraer colibríes como el color de las flores, la morfología, la producción de néctar y la forma como están dispuestas las estructuras sexuales (Ramírez-B et al., 2007). De la misma manera, los colibríes tienen características que se asocian perfectamente con los requerimientos de las plantas, algunas de ellas son: la capacidad que tienen visualmente para reconocer el recurso florar, la dependencia del recurso alimenticio, la forma de volar y la morfología de los picos (Ramírez et al., 2007), confirmando la idea de una estrecha co-adaptación (Burbano-álvarez 2013), en varios casos. En esta relación, la fidelidad de los colibríes hacia la flor dependerá directamente de la producción de néctar y la concentración de azúcar (Duuren 2012; Inouye et al., 2017). Parte de esta relación se basa en que la producción del recurso no es predecible, ni uniforme (entre 8 y 20% de sacarosa) (Feinsinger 1978), obligando a los colibríes a modificar sus estrategias de forrajeo y enfrentar los cambios en la disponibilidad del recurso para obtener su cuota de energía (Arizmendi et al., 2008). Dicha modificación en las estrategias de forrajeo benefician a las plantas, ya que aumenta la probabilidad de dispersión de polen, propiciando la diversidad genética (Ayerbe - Quiñones 2015), aunque es necesario considerar que no es benéfico el extremo en donde el colibrí visite demasiadas plantas de especies diferentes, pues en este caso la polinización no llevaría a aumentar el éxito reproductivo (Feinsinger 1978; Nelson 2007). Alimento y forrajeo Uno de los puntos principales por el cual los organismos interactúan es por la obtención de energía a partir de la consecución de alimento, comportándose como un punto de intercambio y transferencia que determina el rol que desempeñan los animales en los ecosistemas (Begon, Harper y Townsend 2006). El acceso a estos recursos es limitado, pues no todos los alimentos se distribuyen en las mismas proporciones, en un mismo espacio o tiempo (Higginson y Ruxton 2015). Por esta razón, la obtención, el consumo y el uso representa en términos de energía una relación de costo/beneficio (Schoener 1971). Cotidianamente los animales se enfrentan a tres problemas que pueden afectar su supervivencia, ya que tienen que decidir qué comer, donde buscar alimento y cuando alimentarse (Gutiérrez 1998), esto con el fin de maximizar la ganancia energética y minimizar el gasto de esta (Stephens y Krebs 1986). Estos problemas en búsqueda de alimento se enmarcan dentro de la denominada teoría optima de forrajero (MacArthur y Pianka 1966), donde se define un recurso como cualquier cosa consumida por un organismo (Franz 2004), teniendo en cuenta que consumir no solo se refiere a obtener alimento, sino que involucra obtener cualquier tipo de beneficio disponible en un lugar y tiempo determinado al que un individuo puede acceder (Begon et al., 2006). Como resultado, el recurso utilizado por un organismo no estará disponible para otro individuo que quiera hacer uso del mismo (Pimm 1983). La teoría optima de forrajeo permite comprender de qué manera los organismos detectan, consumen y utilizan las fuentes de energía 14

14 suministradas por los sistemas naturales (Gutiérrez 1998). Esta contempla que los recursos no están distribuidos de manera uniforme, ni en grandes cantidades (Samper 2003). Por tal motivo, los individuos a la hora de buscar un recurso, seleccionan hábitats que les ofrezcan condiciones definidas para disminuir sus gastos y maximizar su ganancia (Scharf, Lubin y Ovadia 2011). Estos criterios permiten comprender la manera como los organismos toman decisiones, para conseguir alimento, sin embargo, los individuos en el proceso de búsqueda se ven afectados por las dinámicas del ecosistema, por ejemplo, elegir el área no les asegura la calidad del recurso, ni la cantidad del mismo, por otro lado, las áreas pueden ser seleccionadas con el fin de evitar riesgos de depredación o de competencia (Begon et al., 2006), por lo que es un proceso con un alto componente de estocasticidad (Torres-Contreras 1997). Dow y Lea (1987) mencionan 3 mecanismos de decisión que tienen los individuos al momento de conseguir el alimento. La maximización permite comprender como los individuos visitan zonas que tienen mayor cantidad de recurso, comparado con otras áreas; la Igualación donde el individuo divide el tiempo del forrajeo entre las áreas en proporción a su respectiva densidad de alimento, y la satisfacción en la cual el individuo se mantiene en el área que tiene suficiente recurso con el fin de compensar el gasto energético del momento. Es decir, que los animales deben tomar en cuenta los costos del viaje, ya que la búsqueda de una nueva zona implica un nuevo gasto de energía (MacArthur y Pianka 1966). Estos mecanismos de decisión están estrechamente relacionados con la estabilidad temporal de los recursos alimenticios (Stephens y Krebs 1986), por tal motivo los individuos tienen que decidir el lugar de forrajeo y además tienen que decidir por cuánto tiempo quedarse en cada zona (Alviz-Iriarte 2014). La teoría optima de forrajeo contemplaría entonces, que para especies que establecen relaciones estables de mutualismo por alimento, los problemas de decisiones se ven levente disminuidos al contar con una fuente estable de alimento. Es en relación con esta relación energéticamente estable, que surge la pregunta de qué ocurre si se integran nuevos elementos que alteran o modifican de alguna manera, la distribución energética y ganancia de las redes mutualistas. Forrajeo en colibríes Los colibríes son unos de los consumidores de néctar que más se benefician de las flores en los bosques tropicales (Samper 2003), son aves con un metabolismo muy rápido debido al excesivo movimiento de sus alas (Pearson 1950; Bartholomew y Lighton 1986). Con el fin de satisfacer las necesidades metabólicas diarias los colibríes deben visitar la mayor cantidad de flores que les sea posible adquiriendo néctar de alta calidad en términos de concentración de azucares (McWhorter y Lopez-Calleja 2000). Los colibríes, como otros, dependen de sus movimientos para conseguir alimento regulando en costo/beneficio (Téllez 2018), para maximizar la ganancia energética tienen que decidir qué comer, donde comer y cuando comer. Los problemas de pérdida o ganancia de energía no solo se relacionan con la búsqueda del alimento, 15

15 sino también con la manipulación y protección del recurso a causa de la competencia (Stiles y Wolf 1970). A medida que el recurso es explotado este va a ir disminuyendo y por ende la tasa de extracción puede decaer (Stephens y Krebs 1986), por esta razón, los colibríes a lo largo de la historia evolutiva han aprendido a regular el tiempo de forrajeo en las flores con el fin de evitar un gasto energético innecesario (Henderson et al., 2006). Henderson y colaboradores (2006) evidenciaron en un experimento de laboratorio que las especies de colibríes calculan los tiempos de carga de néctar y la ubicación del recurso. A partir de esto, es posible que, en condiciones ambientales naturales, los colibríes minimicen el gasto energético recordando el lugar y el momento para forrajear. Esto ha llevado a la evolución de una serie de estrategias para conseguir alimento, según sus hábitos de forrajeo sean ruteros o territoriales (Ayerbe-Quiñonez 2015). Los ruteros son aquellos que establecen un plan de vuelo que pueden repetir muchas veces al día en diferentes áreas con disponibilidad de alimento, mientras que los colibríes territoriales son los se establecen y defienden un área delimitada con disponibilidad de néctar (Márquez 2015), siendo cada una de estas estrategias diferentes opciones de maximizar ganancias energéticas. Las estrategias para el forrajeo no solo están determinadas por los colibríes, sino por las plantas mismas. Si las flores son abundantes en relación con los colibríes, estos pueden alimentarse selectivamente de aquellas plantas cuyas flores ofrecen la mayor cantidad de néctar y acoplamiento, y dejar de lado aquellas plantas que ofrecen cantidades menores (Feinsinger 1978). Sin embargo, cuando la oferta de plantas es baja, esto puede aumentar la competencia (Garrison y Gass 1999), que genera además un mayor gasto energético. En el proceso evolutivo y ecológico, los colibríes generan una partición de recursos para minimizar el gasto energético, lo que puede incluir partición temporal cuando diferentes especies de colibríes explotan las mismas flores a diferentes horas del día (Feinsinger 1976). Competencia entre colibríes Como se mencionó anteriormente, las relaciones mutualistas benefician a colibríes y plantas, sin embargo, detrás de estas interacciones favorables, las relaciones de competencia entre los integrantes de la familia Trochillidae se vuelven más evidentes (Altshuler y Clark 2003;Temeles, Miller, y Rifkin 2010). La competencia se entiende como la interacción negativa que se produce cuando los organismos se disputan los mismos recursos en un tiempo y lugar determinado, afectando la supervivencia de los dos (Odum y Barrett 2006). En ese sentido, los colibríes emplean comportamientos agresivos con baja confrontación directa para maximizar supervivencia y reproducción individual (Brown 1960). Estas dinámicas espaciales y temporales de los ecosistemas son las que regulan la estructura y composición de las comunidades animales (Gutiérrez 1998), ya que de ellas depende la variación y la oferta del recurso (Stiles y Wolf 197; Brown y Bowers 1985; Gómez Rosas, Ortiz-Pulido y Lara 2013). Si la oferta del recurso es baja, las especies de colibríes pueden tornarse agresivas y modificar sus estrategias de forrajeo con el fin de compensar el gasto energético (Bateson y Kacelnik 1998). En esa medida, los individuos acoplan un comportamiento territorial si las ganancias 16

16 energéticas superan el gasto a la hora de defender el territorio (Rousseu, Charette, y Bélisle 2014). Dichas ganancias son evidentes cuando el individuo explota el recurso que está dentro de su territorio y los costos se ven reflejados cuando el individuo tiene que defender el área de agentes externos (Rousseu, Charette, y Bélisle, 2014), sin embargo, a medida que la competencia aumenta, el recurso dejará de ser el más importante para los individuos, pues el costo energético será mayor al beneficio obtenido (Rousseu et al., 2014). Por último, el comportamiento agresivo no solo estará asociado al recurso sino a otras características como el tamaño. Se ha reportado que las especies de mayor tamaño son las que tienen una ventaja competitiva sobre las especies de menor tamaño (Ford y Paton 1982), pues las desplazan (Lara, Lumbreras y Gonzalez 2009). Sin embargo, en algunas ocasiones el tamaño no es determinante, pues los comportamientos agresivos no solo están relacionados con el tamaño corporal, sino que también están relacionados con la maniobrabilidad y aerodinámica en el vuelo (Altshuler, Stiles, y Dudley, 2004). En este sentido las especies de menor tamaño, como forma de competencia han mejorado otras condiciones de vuelo para competir, sin comprometer el gasto excesivo de energía a la hora de defender los territorios donde se encuentran los recursos (Lara y Valverde 2018). Familia Trochillidae La familia Trochillidae (del griego Trokhilos o ave pequeña), pertenece al Orden de los Apodiformes (del griego a sin y podos pies, por el tamaño reducido de sus pies) (Arizmendi 2009). Es una familia exclusiva del continente americano, encontrándose en todos los hábitats (Hilty y Brown 1986), alcanzando elevaciones superiores a los 4800 m s.n.m, con mayores abundancias en bosques tropicales y subtropicales de los Andes. A la fecha se han reportado 363 especies, de las cuales 165 habitan en Colombia (Ayerbe-Quiñonez 2015). Los integrantes de esta familia se caracterizan por tener plumajes iridiscentes, resultado de la interacción de la luz con unas pequeñas estructuras prismáticas en algunas de sus plumas (Olarte, 1993), por lo que cuando el ángulo de la luz incide de cierta manera sobre las plumas, las estructuras iridiscentes brillan. Los colibríes debido a su metabolismo acelerado necesitan compensar el gasto energético consumiendo esencialmente néctar florar, ya que es un alimento rico en carbohidratos (Eduardo et al., 1998), por esta razón los colibríes han perfeccionado sus técnicas de forrajeo (Ayerbe- Quiñonez 2015) y son reconocidos hoy en día como las aves consumidoras de néctar más especializadas (Mendonça y Anjos 2006). Hoy en día, esta gran familia se subdivide en tres grandes grupos: La subfamilia Florisuginae (topacios) considerados como el grupo basal de esta gran familia; La subfamilia Phaetornithinae (ermitaños) las cuales son especies que se caracterizan por tener una coloración opaca y por carecer de dicromatismo sexual y la subfamilia Trochilinae (Coquetos, Brillantes, Patagonia, Gemas de montaña, Abejitas y Esmeraldas) destacados por tener colores vivos en su plumaje (Bleiweiss 1998). 17

17 Estos cuerpos teóricos que alimentan el estudio de interacciones de colibríes y plantas con la inclusión de bebederos artificiales como mecanismos atrayentes se enmarca en el siguiente diagrama conceptual (Fig. 1). Aumento de la población y de la comunidad Efecto positivo Efecto negativo Depende de Figura. 1 Diagrama conceptual. ÁREA DE ESTUDIO. La presente investigación se realizó en La Finca El Colibrí Gorriazul, ( N, O), ubicada en la vereda Tierra Negra, en la vertiente occidental del municipio de Fusagasugá del departamento de Cundinamarca (Fig. 2). La finca está ubicada en una zona de pendiente, junto a un pequeño remanente de bosque. El tipo de vegetación que compone la finca esta entremezclada con plantas de cultivo de café y plátano, vegetación silvestre y plantas ornamentales (Streptosolen jamesonii, Salvia splendens, Pyrostegia venusta, Fuchsia triphylla, Thunbergia mysorensis, Aphelandra flava, Cuphea ígnea). Tiene una extensión aproximada de 2.12 ha (Fig. 3), a 1700 m s.n.m., con un régimen de precipitación bimodal con lluvias entre marzo a mayo y octubre a diciembre, y de enero a febrero y junio a septiembre meses secos (POT s/f). La temperatura media anual es de 20 C (Téllez 2018) y la humedad relativa media anual es del 80% (aproximado a estación Ita Valsalice; Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales 2016a, b). Según la clasificación de zonas naturales de vida de Holdridge (1997), el ecosistema corresponde a bosque muy húmedo montano bajo (bmh-mb) y de acuerdo a la clasificación de formaciones vegetales de Cuatrecasas (2017) corresponde a la selva subandina, con vegetación predominante de árboles y arbustos de Roble (Quercus humboldtiana), guamo (Inga sp) Guásimo (Guazuma ulmifolia) y yarumos (Cecropia sp) (POT s/f), sin embargo, la intervención antrópica en el área a lo largo 18

18 del tiempo ha provocado la desaparición total de los bosques, pues estos han sido reemplazados por cultivos de frutas de clima templado, hortalizas, café y plátano (Téllez 2018). Figura 2. Ubicación del área de estudio en la Finca El Colibrí Gorriazul, municipio de Fusagasugá, Cundinamarca. Los bebederos artificiales (anexo 2) para colibríes se instalaron en 2013 alrededor de la casa principal y hasta 2018 se han registrado 21 especies de colibríes (Rico- Guevara com. pers.). Amazilia cyanifrons, A. tzacatl, A. franciae Colibri delphinae, C. coruscans, C. cyanotus, Chalybura buffoni (macho hembra), Anthracothorax nigricollis (macho, hembra), Phaethornis guy, Heliodoxa rubinoides (machohembra), Chaetocercus mulsant. Florisuga melívora, Boissonneaua flavescens, Chlorostilbon gibsoni, Eutoxeres aquila, Thalurania colombica, Chaetocercus heliodor, Chrysolampis mosquitus, Adelomyia melanogenys, Aglaiocercus kingi y lesbia nuna. 19

19 Figura 3 Distribución en la Finca el Colibrí Gorriazul. Predominan cultivos de plátano y café y en pequeñas proporciones y una pequeña porción de plantas de bosque andino. Fotografía tomada de Téllez MATERIALES Y MÉTODOS Diagrama de flujo La investigación se abordó desde tres fases concatenadas, representadas en el diagrama de la Figura 4 Figura 4 Diagrama metodológico. Fases metodológicas para evaluar el cambio de la presencia de bebederos en la interacción planta colibrí en la Finca El Colibrí Gorriazul. Diseño del estudio Se seleccionaron dos áreas de estudio a partir de los siguientes criterios: (1) área con presencia de plantas silvestres u ornamentales y ausencia de bebederos artificiales, denominado de ahora en adelante localidad1 y, (2) área con presencia de bebederos artificiales y plantas silvestres u ornamentales denominada de ahora en adelante localidad 2. Las plantas contempladas en esta localidad 2 con bebederos, se denominarán a lo largo de este trabajo como blantas. Entre estas dos áreas se realizó la comparación para conocer las interacciones de los colibríes hacia los recursos (plantas con flor, blantas o bebederos artificiales). En cada una de estas áreas se escogieron 14 plantas en la localidad 1 y 14 blantas y 14 bebederos en la localidad 2, para un total de 42 unidades de análisis. 20

20 Métodos de recolección de datos Se realizó un premuestreo durante una semana, con el fin de identificar las coberturas y especies de colibríes que visitan los bebederos y las plantas. Para la identificación de colibríes se utilizó la guía de campo Colibríes de Colombia (Ayerbe-Quiñones 2015) y la Guía de aves de Colombia (Hilty y Brown1986). En las dos localidades, los muestreos se hicieron a partir de metodologías de observación en puntos fijos (Ralph et al., 1996). En la localidad1, con el fin de no alterar la visita de los colibríes hacia las plantas, se ubicaron tres puntos de observación a siete metros de las unidades de análisis. El trabajo de campo se realizó durante ocho días en los meses de junio y agosto del realizando muestreos de cuatro minutos por cada unidad de análisis durante cuatro días en horas de la mañana (6:00 hs a 7:05 hs) y, muestreos de cuatro minutos en las mismas unidades de análisis durante cuatro días en horas de la tarde (14:00hs a 15:05hs), esto con el fin de obtener registros temporales sobre la frecuencia de visitas de los colibríes. De igual forma, para obtener información sobre la frecuencia de visitas en la localidad 2, se establecieron cuatro puntos de observación a siete metros de cada unidad de análisis, en periodos de una hora y cinco minutos en horas de la mañana y en la tarde. En estas observaciones se registró la identidad de cada colibrí y el número de visitas de los colibríes en la localidad 1 y en la localidad 2. (Fig.5). Localidad 1 Localidad m de distancia Figura 5. Diseño de toma de muestras. Se seleccionaron en total 42 unidades de análisis para la toma de datos de frecuencias de visitas de colibríes a siete metros de distancia. El diseño fue aplicado a cada una de las localidades (localidad 1: 14 localidad 2:28). Con el fin de determinar la concentración de azúcar de las plantas visitadas por colibríes y los bebederos, se emplearon jeringas Hamilton Microliter y un gotero convencional para depositar una gota de néctar de cada fuente en un refractómetro de 0 90% Brix (marca: ATC) (Duuren 2012), el cual proporciona una medida de concentración de azucares. Dado que la concentración de azúcar puede variar según las horas del día (Duuren 2012), se tomaron datos en horas de la mañana (6:00 am 730 am) y horas de la tarde (14:00 pm 16:00pm), para las 42 unidades de análisis. 21

21 Se registraron los comportamientos agresivos por parte de las especies de colibríes en las diferentes unidades de análisis. Los comportamientos agresivos se definieron como cualquier movimiento brusco y dirigido contra un individuo especifico de la misma o de distinta especie. En la medida que los individuos estuvieran al tiempo en cada uno de los recursos, se codifico como cero (0) al comportamiento no agresivo y con uno (1) al comportamiento agresivo, identificando en todos los casos la identidad del agresor. Análisis estadístico Los intervalos de tiempo de muestreo en campo se agruparon en veintiocho categorías que comprenden cuatro minutos de muestreo cada una, donde las categorías 1 a la 14 abarcan los muestreos realizados en horas de la mañana, mientras que las categorías 15 a la 28 contienen los muestreos realizados en horas de la tarde. Frecuencia de visitas de colibríes en la localidad1 y 2 Para determinar diferencias en el número de visitas de colibríes en las dos localidades y dado que no se cumplieron los supuestos de normalidad, ni homogeneidad de varianza, se analizaron empleando la prueba estadística de Kruskal-Wallis en los tres tratamientos para verificar si las frecuencias de visitas de colibríes presentaban diferencias. Posteriormente, se realizaron comparaciones dentro de cada una de las categorías de muestreo por medio del estadístico no paramétrico de U de Mann Whitney donde se comparó el número de visitas por intervalo de tiempo entre los bebederos y las blantas, y el número de visitas por categoría de hora entre plantas de la localidad 1 y las blantas de la localidad 2. A modo de predicción, se esperaba que la presencia de recursos fijos, representados en los bebederos, aumentaría significativamente la frecuencia de colibríes en estos, con una disminución en las blantas y plantas de la localidad. Para determinar si las proporciones de especies presentaban variación en cuanto a la frecuencia de uso en cada unidad de análisis, se comparó la proporción de cada especie por cada tratamiento usando la prueba Chi cuadrado con un nivel de significancia (α=0.05). Concentración de azúcar en la localidad1 y 2 Luego de realizar las pruebas de normalidad y homogeneidad de varianza se encontró que en ninguno de los tres recursos cumplió los supuestos de normalidad, ni homogeneidad de varianza, por tal motivo los datos se analizaron utilizando el estadístico no paramétrico Kruskal-Wallis. Además, por medio de la prueba de U Mann Whitney, se comparó la concentración de azúcar entre los bebederos y las blantas presentes en la localidad 2 y, las plantas de la localidad 1 vs las blantas de la localidad 2, con el fin de conocer si existe o no diferencias significativas por intervalo de tiempo en los tres tratamientos muestreados. Por último, se realizó una correlación de Sperman entre la concentración de azúcar y la frecuencia de visitas en cada uno d 22

22 e los tratamientos, para ver si el cambio en la concentración de azúcar está relacionado con baja o alta frecuencia de visitas de los colibríes. Comportamiento agresivo Se realizaron dos tablas de interacciones agresivas, una basada en presencia ausencia en cada tratamiento por especie y otra con los datos totales de agresiones por cada especie. Por último, se realizó una comparación entre los datos totales de agresividad por especie en cada uno de los tratamientos y la frecuencia de visitas, con el fin de conocer si existe alguna relación entre la frecuencia de visitas y los comportamientos agresivos de las especies. RESULTADOS Frecuencia de visitas de colibríes De un total de 3917 observaciones, los colibríes llegaron en promedio a las plantas de la localidad1 con una media de 4.5 visitas, en las blantas de la localidad2 la media de visitas fue de 1.5, y en bebederos presentaron una media de visita de 7.3. Durante el muestreo se observaron 10 especies de colibríes. En los tres puntos evaluados se observa una amplia variación de visitas que oscila entre 0 y 18 por intervalo de tiempo (cada 4 minutos) (Fig 6). Figura 6. Promedio del número de visitas por los intervalos de tiempo en las tres unidades de análisis cada uno con su respectiva desviación estándar. El color verde corresponde a plantas de localidad1, rojo a bebederos y azul a blantas (plantas en zona de bebederos). Al realizar la comparación de frecuencias de visita en cada recurso por medio de la prueba de Kruskal-Wallis se encontró una diferencia significativa entre las medianas de los tres puntos (K=202.09, gl=2, p < ) (Fig. 7), mostrando que los colibríes 23

23 Log Promedio de visita visitan más los bebederos artificiales en comparación a las blantas cercanas y las plantas de la localidad1. De la misma manera se observa que las visitas son mayores en las plantas sin bebederos que en aquellas cercanas a estos BB Blan Loc_1 Tratamientos Figura 7. Diagrama de cajas, las medianas (barra horizontal en medio de la caja) y desviaciones de visitas en los tres tratamientos. En la gráfica se observan las diferencias significativas entre los tres tratamientos (bebederos blantas: plantas con presencia de bebederos localidad 1). Para conocer los intervalos de tiempo en donde se presentaban las diferencias encontradas en la prueba de Kruskal-Wallis se exploró por intervalo por medio del test de U Mann Whitney primero entre los tres tratamientos presentes en la localidad2 (bebederos y blantas) donde se encontraron diferencias significativas en la frecuencia de visitas de los colibríes en casi todos los intervalos de tiempo a excepción de las categorías 10, 11, 23, 24, 25 y 26 (anexo 3), las cuales tenían un P > Por último, se realizó la comparación entre las plantas de localidad1 y las blantas donde se encontraron diferencias únicamente en las categorías 1, 2, 4, 7, 15, 16 y 18 < 0.03 (anexo 3). Identidad de especies de colibríes en los tres tratamientos Por medio de la prueba de Chi cuadrado, se encontró que la frecuencia de visitas por especies de colibríes, es diferente en cada uno de los recursos (X 2 =725.8, gl=18, p < ). De las especies registradas hay unas especies que hacen uso exclusivo de los bebederos artificiales sin detectarse en blantas o localidad1, como lo son: Amazilia franziae, Colibri delphinae, C. coruscans, Heliodoxa rubinoides y Phaethornis guy. Por otra parte, Amazilia tzacalt es las especies que tiene un porcentaje de visitas mayor en la localidad1, seguido de Chalibura buffonii y, por último, Amazilia cyanifrons, A. tzacalt y Anthracothorax nigricollis tienen un porcentaje alto de visitas en las tres unidades de análisis (Fig. 8). 24

24 Frecuencia de visitas Log A-c A-f A-t A-n C-b C-c C-cy C-d H-r P-g Especie Figura 8. Número de visitas de las especies de colibríes en cada uno de los tratamientos, en rojo bebederos, en azul blantas y en verde localidad1 A-c (Amazilia cyanifrons), A-f (Amazilia franciae), A-t (Amazilia tzacalt), A-n (Antrhracothorax nigricollis), C-b (Challibura buffonni), C-c (Colibri coruscans), C-cy (Colibri cyanotus), C-d (Colibri delphinae), H-r (Heliodoxa rubinoides), P-g (Phaethornis guy). Concentración de azúcar En relación a la concentración de azucares en los tres puntos de muestreos u ofertas para los colibríes, se encontró que los bebederos mantienen en promedio una concentración de azúcar de 18.98, mientras que las plantas de la localidad1 y la localidad2 evidencian una variación, pues los mínimos y máximos oscilan entre 0 y (Fig. 9). Las blantas de la localidad2 arrojaron una media de concentración de azúcar de 6.04, para los bebederos la media de concentración de azúcar fue de 18.98, y por último las plantas presentaron una media de 8.75 (Fig. 9), donde se muestra que los bebederos ofrecen más del doble de concentración de azúcar que las plantas. Figura 9. Promedio de la concentración de azúcar por los intervalos de tiempo en las tres unidades de análisis cada uno con su respectiva desviación estándar. El color verde corresponde a plantas de localidad1, rojo a bebederos y azul a blantas (plantas en zona de bebederos). 25

25 Log Promedio de visita De las 42 unidades de análisis muestreadas, la concentración de azúcar varió de acuerdo al sitio de oferta de recurso según la prueba de Kruskal-Wallis (K= 99.2, gl=2, p-value< ) (Fig. 10) BB Blan Loc_1 Tratamientos Figura 10. Diagrama de cajas de las medias (cruces rojas), las medianas (barra horizontal de la caja) y desviaciones de la concentración de azúcar en los tres tratamientos. En la gráfica se observan las diferencias significativas entre las tres unidades de análisis (bebederos blantas: plantas con presencia de bebederos localidad1). En el análisis por intervalos de tiempo entre los tipos de recurso por medio de la prueba de U Mann Whitney, en relación a la concentración de azúcar entre la localidad2 (bebederos y blantas) se encontraron diferencias significativas (P < 0.05) en las categorías 6,7,9,16,17,18, 23, 25, 27 y 28(anexo 4). De la misma manera se realizaron las comparaciones entre la localidad1 y las blantas, donde se encontraron diferencias en las categorías 6, 9,10,16,19, 21 y 27 (P < 0.05). (anexo 4) Concentración de azúcar y frecuencia de visitas Con el fin de evaluar si existe asociación entre la concentración de azúcar y la frecuencia de visitas en cada uno de los tratamientos, se examinó una correlación, en primer lugar, con todos los puntos de ofertas de azúcar y posteriormente por separado. En el caso inicial no se encontró ninguna significancia (r²= , P = 0.13), ni al evaluar solo en bebederos (r²= 0.007, P = 0.25), ni blantas (r²= 0.06, P = 0.5), ni en las plantas de la localidad1 (r²= 0.02, P = 0.3), concluyendo que la concentración de azucares en cada oferta no está correlacionada con la frecuencia de visitas de los colibríes. 26

26 Concentración Concentración Figura 11. Correlación de Sperman entre la concentración de azúcar y las frecuencias de visitas en los tres tratamientos muestreados. Se categorizó la concentración de azúcar por rangos (baja :0 a a 10, media baja: 10.1 a a 20 y media: 20.1 a 25%ªbrix) con el fin de interpretar mejor los resultados en cuanto a la preferencia por parte de los colibríes hacia los distintos tipos de concentraciones. Como bien se sabe, no existió correlación entre la concentración (sacarosa) y la frecuencia en los tres tratamientos, sin embargo, el número de visitas varió dependiendo la concentración de azúcar en cada recurso. En cuanto a los recursos artificiales, los colibríes no tuvieron preferencia (6.4) por los rangos medios de concentración entre 20.1 a 25% brix, por el contrario, los colibríes en promedio llegaron 7.4 veces a la concentración media baja (15.1 a 20), del mismo modo en las plantas de cada localidadlos colibríes prefirieron en promedio visitar 5.7 veces esta misma concentración. Comparado a los otros rangos, que, aunque fueron visitados, no fueron los preferidos por los colibríes. Figura 12. Promedio de la frecuencia de visitas por rangos de concentración de azúcar en los tres tratamientos evaluados con sus respectivas desviaciones. El color verde corresponde a plantas de localidad1, rojo a bebederos y azul a blantas (plantas en zona de bebederos). 27

27 Agresividad De las 10 especies observadas en cada uno de los tipos de recurso posibles, Amazilia cyanifrons y A. tzacalt fueron agresivas en todos los puntos, de 3 especies no se observó agresión en un punto sin determinación en los otros, y de Anthracothorax nigricollis se observó en dos de los tres (Tabla 1). Para el caso de los bebederos artificiales solo 7 especies ejercieron agresividad (Tabla 1). Tabla 1. Interacciones agresivas (basadas en presencia/ ausencia) de colibríes en tres tipos de recursos azúcar diferentes. Especie Bebedero Blanta Plantas Amazilia cyanifrons Amazilia franciae 0 NA NA Amazilia tzacalt Anthracothorax nigricollis 1 NA 1 Chalybura buffonii Colibri coruscans Colibri cyanotus 1 NA NA Colibri delphinae 1 NA NA Heliodoxa rubinoides 0 NA NA Phaethornis guy 0 NA NA NA hace referencia a la ausencia de registros de agresión por esa especie en dicho recurso De 3917 observaciones realizadas en los tres puntos, en los bebederos se encontró que en 3273 oportunidades se registró un comportamiento agresivo entre individuos, mientras que en las blantas las interacciones agresivas no sobrepasan las 18 y en plantas en localidad1 se observó en 97 casos agresividad. Respecto a la identidad de los agresores, del total de 3388 interacciones agresivas, Amazilia cyanifrons registró 766 movimientos bruscos contra las demás especies en los tres recursos (Tabla 2), siendo más agresiva contra Chaliburra buffonii, mientras que Amazilia tzacalt tuvo 368 interacciones agresivas, más que todo contra Colibri delphinae (Tabla 2). Tabla 2. Interacciones agresivas totales entre especies en los tres puntos de recurso Atacante Atacado Especies A-c A-f A-t A-n C-b C-c C-cy C-d H-r P-g A-c A-f A-t A-n C-b C-c C-cy C-d H-r P-g

28 Color amarillo representa las interacciones intraespecíficas. A-c (Amazilia cyanifrons), A-f (Amazilia franciae), A-t (Amazilia tzacalt), A-n (Antrhracothorax nigricollis), C-b (Challibura buffonni), C-c (Colibri coruscans), C-cy (Colibri cyanotus), C-d (Colibri delphinae), H-r (Heliodoxa rubinoides), P-g (Phaethornis guy). Aunque existe una relación entre el número total de visitas y los comportamientos agresivos, no todas las especies responden de igual manera ante la presencia de cada recurso. Para el caso de los recursos artificiales, los valores de visita de las especies A. cyanifrons, A. nigrigricollis, C. buffonni, C. coruscans, C. cyanotus y C. delphinae, correspondieron con las interacciones agresivas, de modo que, dependiendo la frecuencia de visitas de cada especie, los valores de las interacciones agresivas se acercaban o sobrepasaban la mitad. Sin embargo, Las interacciones agresivas (348) para el caso de A. tzacalt estuvieron por debajo de la mitad, en relación con los valores de visitas totales (823) (Figura 13). Los valores de visita en las plantas de cada tratamiento, aunque fueron bajos (con respecto a los recursos artificiales), no mostraron una relación tan marcada con las interacciones agresivas. Figura 13. Número total de visitas de las especies de colibríes en cada uno de los tratamientos (azul) y comportamientos agresivos (anaranjado) de cada una de las especies en los tres tratamientos Bb (bebedero) Bl (blanta) M1 (localidad1). A-c (Amazilia cyanifrons), A-f (Amazilia franciae), A-t (Amazilia tzacalt), A-n (Antrhracothorax nigricollis), C-b (Challibura buffonni), C-c (Colibri coruscans), C-cy (Colibri cyanotus), C-d (Colibri delphinae), H-r (Heliodoxa rubinoides), P-g (Phaethornis guy). DISCUSIÓN En la finca el Colibrí Gorriazul entre el 2013 y 2018, se han reportado 21 especies de colibríes (Rico-Guevara com. pers s.f), mientras que en este estudio se registraron 10 especies, entre las cuales se identifican diferencias significativas en la frecuencia de visitas de colibríes en la localidad1 (plantas) y en la localidad2 (bebederos y blantas). Comparado por categorías horarias, en los tres tratamientos (localidad1 vs blantas y blantas vs bebederos), encontramos similitud en las 29

29 frecuencias de visita, a excepción de 7 categorías. Por el contrario, al realizar la comparación entre los tratamientos de la localidad2 se encontraron diferencias significativas en casi todos los intervalos de tiempo, a excepción de 6 categorías. Cuando realizamos las comparaciones por identidad de especie encontramos que las frecuencias de visitas difieren en cada recurso, notamos que las 10 especies visitan en diferentes frecuencias los bebederos; pero no todas visitan a las plantas (Amazilia franciae, Colibri cyanotus, C. delphinae, Heliodoxa rubinoides y Phaethornis guy). En relación con la concentración de azúcar en plantas seleccionadas y los bebederos artificiales, evidenciamos que los bebederos mantienen una concentración de azúcar estable a comparación de las plantas de cada localidad, duplicando la concentración de éstas. Por último, 7 de 10 especies presentaron comportamientos agresivos en los bebederos, y 2 de las 10 mantuvieron agresividad en los tres recursos, donde Amazilia cyanifrons, Anthracothorax nigricollis, Colibri coruscans y C. delphinae fueron las especies más agresivas contra otras especies. Frecuencia El número de visitas fue mayor en bebederos que en las plantas, similar a lo reportado por otros autores (Baum y Grant 2001; Arizmendi et al., 2008). En la localidad2, la frecuencia de visitas fue estable en el tiempo a comparación con las visitas hacia las blantas. Sin embargo, en escenarios donde los bebederos estaban ausentes como el caso de la localidad1, la frecuencia varió en el tiempo, con una riqueza baja, pero con una abundancia en cuanto a la frecuencia alta. (fig.8). Adicionalmente, en los bebederos se registraron todas las especies con frecuencias entre 3.3 y 10 en promedio por especie, pero en la localidad1 llegaron menos especies, aunque con mayor frecuencia que las dominantes en bebederos. El aumento de visitas en la localidad2, donde estaban los bebederos, puede estar relacionado con la presencia de este recurso fijo e ilimitado (Sherman 1913). Montgomerie y Gass (1981); Baum y Grant (2001) y Arismendi., et al (2008) presentan resultados similares en sus estudios, mostrando que los bebederos provocan un aumento en el número de individuos, mas no un aumento en el número de especies, aunque aquí si se observó mayor riqueza de especies en bebederos. Esto sugiere que la abundancia de alimentos, si bien, no determina totalmente la riqueza de las especies, si altera la abundancia a nivel local (Broom, 1976; Powers 1987). Estos cambios en abundancias responderían al cambio del recurso que presenta el sistema en un tiempo y lugar determinado (López-Calleja, Bozinovic, & Del Río, 1997). No obstante, Inouye et al (1991) mencionan que los individuos disminuyen las visitas a los bebederos a medida que el número de flores disponibles aumenta, aspecto que no fue cuantificado en esta investigación, pero que podría aportar a conocer si lo observado en este trabajo presenta variaciones temporales de acuerdo a estacionalidad o temporalidad de floración. Otros trabajos han mostrado que cuando las plantas son suficientes y abundantes, los colibríes alternan el tiempo de tal manera que los bebederos se convierten en un recurso adicional pero no central para compensar el gasto energético (Mccaffrey y Wethington 2008), para ello sería importante ver cambios en las frecuencias de visitas de acuerdo a la densidad e identidad de oferta floral. 30

30 Las plantas ornitófilas poseen características específicas para atraer colibríes como el color de las flores, la morfología y la producción de néctar (Stiles 1976; Livingston 2004; Ramírez-B et al., 2007). (Mccaffrey y Wethington (2008) en un experimento realizado con bebederos, encuentran que los colibríes mostraron una preferencia hacia una especie de planta (Salvia mexicana), de la misma forma notamos en las blantas la localidad2, que Amazilia tzacalt y A. cyanifrons fueron las especies que hicieron más uso de las plantas (en un 60%), pensando que este nuevo recurso puede ser también sujeto a selección preferencial. López-Calleja y colaboradores (1997), entre otros, notaron que los colibríes se alimentan activamente en horas de la mañana y que este pico de actividad disminuye a lo largo del día, similar a lo presentado en la frecuencia de localidad1. Sin embargo, la actividad no disminuyó con el paso del tiempo a cero, donde las plantas tuvieron una relación positiva en cuanto al número de visitas de los colibríes (Inouye, Calder y Waser 1991), esto posiblemente porque las plantas eran de varias especies de forma que compensan la producción de néctar en ciclos, manteniéndose como su fuente principal de alimento (Arizmendi et al., 2008). Para el caso de las blantas encontramos que el número de visitas fue bajo a excepción de la categoría 10, con el pico de visitas en horas de la mañana (6:00 am - 6:04 am), mientras que en horas de la tarde aumentó en un 51% a lo largo de 6 intervalos de tiempo. Por último, la frecuencia de visita en los bebederos fue estable a lo largo del día, posiblemente porque este recurso representa una fuente de energía que contienen un alto porcentaje de azúcar constante comparada a la del néctar (Haisworth y Wolf 1976; Duuren 2012) (fig.9). Las visitas a blantas representan un 16.2% comparado con un 83.8% que corresponden a la frecuencia de visitas hacia los bebederos. Dado que las visitas a los recursos estarían reguladas por la ganancia energética (Haisworth y Wolf 1976), este bajo porcentaje de visitas en blantas podría estar explicado por las diferencias en concentraciones de azúcar a lo largo del día. Estudios anteriores en la misma localidad registraron que en la mañana los colibríes prefirieron visitar las flores, tal vez también ligado a la superabundancia de néctar en la mañana (Gill y Wolf 1975), mientras que a lo largo del día recurren más a los bebederos pues el gasto de la energía es más que la que se recupera si solo se alimentan en plantas (Téllez 2018). Sin embargo, para el mismo estudio, Téllez (2018) reporto que el número de visitas aumento en la tarde, similar a lo observado aquí y por Biswas, Dollison, French y Roos (2014). Este se presentó de manear imprevista, pues se esperaba que las visitas se redujeran a casi cero en la tarde a causa de los bajos niveles de néctar en las flores (Feinsinger 1976). Identidad Respecto a las frecuencias de visita de cada especie, Téllez (2018) observó que la especie que más frecuento los bebederos fue A. cyanifrons, y en niveles intermedios de visita registró a Colibri coruscans, C. delphinae y A. tzacalt. Esto similar con las observaciones de frecuencias realizadas en este trabajo de grado, donde A. cyanifrons reportó 957 visitas (fig. 8), es decir el 30% del total, sin embargo, para las otras especies no se conserva la similitud tanto, pues, otra de las especies que 31

31 más reporto visitas, fue A. tzacatl con 823 registros (26%) y Anthracothorax nigricollis con 801 registros que corresponden al 25% del total. Asimismo, las especies con frecuencias menores reportaron una proporción del 19% del total de las visitas en el recurso. Para el caso de las blantas, encontramos que A. tzacalt reportó 107 visitas, es decir, el 70% del total en dicho recurso. Del mismo modo, A. cyanifrons presentó un total de 37 que corresponden al 24% del total de visitas hacia el recurso natural. Los datos faltantes corresponden a las especies A. nigricollis y C. coruscans que en promedio presentaron 9 visitas correspondientes al 6%. Finalmente, para el caso de la localidad1, la frecuencia de visitas estuvo liderada por A. tzacalt con el 45%, C. buffonni con el 25% de las visitas, y A. cyanifrons con 86 registros (15%). C. coruscans y A. nigricollis, presentaron frecuencias bajas, con menos del 11%. De acuerdo con lo mencionado, cada especie presentó variación en la actividad de visitas en los tres tratamientos a lo largo del muestreo, acorde con otras investigaciones (Feinsinger 1976; Dearborn 1998; Adam 2001). Ricklefs y Miles (1994), Burbano-Álvarez (2013) Heinrich y Raven (1958), Büchert y Olesen (2001) mencionan que existe una estrecha relación entre los colibríes y las plantas, involucrando procesos de coevolución los cuales se ve reflejados en la forma de las corolas y los picos. Burbano (2012) menciona que el generalísimo eco-morfológico no necesariamente tiene que estar relacionado evolutivamente con la historia de estos grupos taxonómicos, sino que es un fenómeno que sucede comúnmente a causa de los cambios en las estrategias de forrajeo para obtener energía (Oyama 1986; Gómez 2002). Esto llevaría a considerar que los colibríes de pico intermedio interactúan en casi todos los tipos de plantas (Linhart y Feinsinger 1980, Burbano 2012). En este sentido, categorizando los tamaños de los picos de las especies de este estudio siguiendo a Burbano (2012), tendríamos longitudes medias (16-25 mm) para Amazilia cyanifrons, A. tzacatl, A. Franciae, Colibri delphinae, C. coruscans, C. cyanotus, Chalybura buffoni, Anthracothorax nigricollis, Heliodoxa rubinoides, y largas (45 mm) para Phaethornis guy. En donde las especies con longitudes intermedias podrían usar toda la disponibilidad de corolas (naturales o artificiales), haciendo uso efectivo de los bebederos y defendiéndolos activamente (ver sección de agresión). Por el contrario, la especie pico largo, solo se detectó en bebederos. esto podría pensarse ya que estaría relacionado con los procesos co-evolutivos donde especies de picos largos, con ofertas florales de corolas pequeñas, de forma obligada tendrían mayor uso de recursos artificiales que no discriminan el pico. Concentración de azúcar El consumo de néctar es indispensable para la supervivencia de los colibríes, por esta razón, diariamente tienen que visitar cientos de flores para cumplir con los requerimientos energéticos (Stiles 1975). Sin embargo, las producciones de éste dependen de condiciones ambientales que cambian la distribución, abundancia y calidad del néctar (Stiles 1975; Arizmendi et al., 2008; Téllez 2018). Dichos cambios recaen sobre las dinámicas comportamentales y el gasto energético de los colibríes (López-Calleja et al., 1997; Garrison y Gass 1999). En ese sentido, los colibríes más allá de depender de la cantidad de flores en un tiempo determinado, dependerán de la calidad y la cantidad del néctar (Dalsgaard et al., 2009; Arizmendi et al., 32

32 2008: Duuren 2012), por lo que los patrones de forrajeo se modifican con el fin de acceder a un recurso de calidad energética que sea abundante (Montgomerie y Gass 1981). Según Téllez (2018), los bebederos se convierten en un recurso alternativo, de fácil y rápido acceso en donde los individuos ahorran y minimizan el gasto energético en pocos movimientos, evitando el riesgo de perder energía inspeccionando nuevas fuentes de alimento (Greenberg 1984) o fuentes de menor calidad (Bacon, Hurly y Healy 2010). La oferta en concentración de azúcar en bebederos osciló entre 13.8 y 22.5%ºbrix, al partir esto en rangos de concentración de azúcar (0 a 5 5,1 a 10-10,1 a 15-15,1 a 20 20,1 a 25), y lo comparamos con el número de visitas, evidenciamos que las concentraciones de azúcar que están entre los valores de 20,1 a 25% brix presentaron un promedio de 6.5 visitas. Aunque las visitas no fueron las más altas en la mayor concentración, estos resultados son congruentes con el hecho de que las flores generalmente producen valores cercanos al 20% (Heyneman, 1983; Stiles y Freeman 1993), por lo que los colibríes posiblemente pueden estar acostumbrados a consumir néctar de esta concentración (Bacon et al., 2010). No obstante Téllez (2018) observo que los colibríes visitaron los recursos con concentraciones intermedias en altas proporciones (20%). Ahora bien, Baker 1975; Kingsolver y Daniel 1979; y Heyneman 1983, mostraron a partir de modelos energéticos que la preferencia de los colibríes hacia recursos no está entre los valores mencionados, sugiriendo preferencia de visita y de alimentación entre un 20-25% en volúmenes pequeños. Pero aquí, los colibríes visitaron más frecuentemente (7.4 promedio de frecuencia) niveles de concentración entre 15,1 a 18,5% brix. Teixeira y Assunção (2012) consideraron que muchas especies de colibríes prefieren concentraciones de azúcar bajas o muy diluidas. Esto puede explicarse en términos energéticos, pues los colibríes, pierden más energía al momento de manipular y consumir concentraciones de azúcar densas o viscosas (Baker 1975; Nicolson y Fleming 2003). Por esta razón los individuos prefieren invertir el gasto energético en la búsqueda del alimento y no en el consumo (MacArthur y Pianka 1966; Heyneman 1983; González-Gómez y Vásquez 2006; Bacon et al., 2010). Comportamientos agresivos Los cambios en forrajeo pueden estar afectados no solo por la oferta del recurso, sino por factores de mayor escala como la fragmentación del paisaje, en el cual se pierden algunas flores que son recursos importantes para los colibríes (Carpenter 1987; Téllez 2018), y aunque en este trabajo no se evaluó específicamente, es algo para considerar. Estas condiciones, al limitar la distribución de recursos, puede alterar el comportamiento de las aves, haciéndolas más agresivas a la hora de defender dicho recurso (González-Gómez, Ricote-Martinez, Razeto-Barry, Cotorás y Bozinovic 2011). Aunque no son las únicas condiciones que determinan la distribución y comportamientos en colibríes, quizás sean importantes para conocer lo que ocurre en La Finca el Colibrí Gorriazul como ejemplo a lo que puede ocurrir en otras zonas que utilicen los bebederos como atrayentes, ya que en el caso de la finca de estudio esta está ubicada en una zona de alta intervención antrópica (obs.pers), y además tiene una oferta baja de plantas ornitofilias (Téllez 2018). 33

33 Se esperaría que la presencia de un recurso ilimitado y de buena calidad como los bebederos artificiales, sea razón para que las especies coexistan y generen una partición de dicho recurso entre los individuos de la comunidad (Goss-custard, Nicholson y Winterbottom 1984), teniendo en cuenta que todos los colibríes tienen requerimientos ecológicos similares (Ayerbe-Quiñonez 2015). Sin embargo, la presencia de estos recursos parece aumentar la competencia entre ellos (Maher, Lott 2000; Justino et al., 2012), aunque, si bien Téllez (2018), menciona que el número elevado de agresiones es un indicador de coexistencia. Así mismo, Richards (2002) manifiesta que la coexistencia es posible cuando hay heterogeneidad de especies con distintas ventajas competitivas. Pese a estas diferencias, también se debe de considerar que la competencia indirecta influye en las dinámicas comportamentales de los colibríes, de tal manera que la competencia entre individuos no solo se puede evidenciar cuando un individuo es agresivo directamente con otro, sino que también puede presentarse en la medida en que reduce el recurso con el fin de que otros no puedan tener acceso (Pimm 1983). Durante el muestreo se registraron comportamientos agresivos, siendo más comunes en los bebederos (97.3%). Brown (1960) y Wolf (1978) notaron que un elevado número de agresiones posiblemente esté relacionado con la distribución, abundancia, oferta (energía) y volumen del recurso. En este trabajo, encontramos que las interacciones agresivas entre las especies coinciden con la frecuencia de visita, quizá relacionada con el costo/beneficio. De los 14 bebederos presentes en la localidad2, las interacciones agresivas se agruparon en máximo 5 bebederos (obs. pers.), luego los bebederos dejaron de ser puntos críticos de agresión, para pasar a otros bebederos diferentes, para Amazilia cyanifrons, A. tzacalt, Anthracothorax nigricollis, Chalybura buffonii, Colibri coruscans, C. cyanotus, C. delphinae. No obstante, algunas especies oportunistas se aprovecharon de los recursos que no estaban protegidos (Phaethornis guy, A. franciae y Heliodoxa rubinoides) (obs. pers). Esto podría explicarse con lo que dice Rousseu, Charette, y Bélisle (2014) acerca de la competencia por los recursos y la compensación de la energía gastada, ya que los individuos acoplan un comportamiento territorial si las ganancias energéticas superan el gasto, donde la competencia disminuye si las interacciones agresivas aumentan. Como resultado, el recurso dejará de ser importante para los individuos, ya que el costo energético de defensa será mayor al beneficio obtenido de este (Rousseu et al., 2014). Algunas especies de colibríes mantuvieron las interacciones agresivas en las plantas de cada localidad, especialmente Amazilia cyanifrons y A. tzacalt. Lara y Valverde (2018) mencionan que las comunidades de colibríes están integradas por especies que tienen cierto grado de parentesco o incluso pertenecen al mismo clado. Esta premisa indica que ecológicamente, las especies pertenecientes a una comunidad comparten características comportamentales y morfológicas, entre ellas el tamaño del pico o el tamaño corporal (Feinsinger y Colwell 1978), basado en sus relaciones de parentesco evolutivo. Para este caso, A. tzacalt tuvo comportamientos agresivos contra individuos de su misma especie en las plantas de cada localidad. A su vez, A. cyanifors compitió directamente con otros del mismo género, quizá 34

34 porque la probabilidad de victoria puede ser mayor contra individuos del mismo tamaño corporal (Téllez 2018). Otros trabajos de investigación en bebederos han mostrado que no todas las especies tienen el mismo grado de agresividad, dado que cada especie tiene distintas estrategias o características morfológicas (Stiles y Wolf 1970; Lara et al., 2009; Justino et al., 2012; Burbano 2013). Por ejemplo, Hainsworth y Wolf (1972) mencionan que las especies con rasgos corporales amplios necesitan consumir mucho más alimento, por lo cual los individuos grandes probablemente son los que inician los enfrentamientos por los recursos (Burbano 2013). Por ejemplo, A. nigricollis, no fue una de las especies más frecuentes, pero sí una de las más agresivas con 675 interacciones de este tipo, similar a lo encontrado por Araujo-Silva y Bessa (2010) y Téllez (2018) en sus respectivos estudios. En las relaciones interespecíficas, las especies de colibríes de mayor tamaño tienden a dominar a las más pequeñas, restringiéndoles el acceso a un buen recurso (Lara y Valverde 2018). Sin embargo, comparando los pesos promedios reportados en literatura (Ayerbe-Quiñonez 2015)(anexo 5), encontramos que A. nigricollis (7g), C. coruscans (5.9g), Challibura buffonii (6.8g) y C. delphinae (6.4g) se enfrentaron agresivamente en 365 ocasiones contra especies de menor tamaño; mientas que las de menor tamaño como A. cyanifrons (5g) y A. tzacalt (5g) fueron las especies que más tuvieron comportamientos agresivos en 740 ocasiones. Martin y Ghalambor (2014) proponen que no es inusual que especies de menor tamaño puedan ganarles a especies más grandes, dado que las primeras han encontrado la manera de potenciar y superar las desventajas frente a las especies de mayor tamaño (Lara y Valverde 2018), por un incremento en la maniobrabilidad y la aceleración en el vuelo, que permite a especies más pequeñas minimizar el gasto energético a la hora de defender los territorios en donde se encuentran los recursos elegidos. Broom (1976) encontró que las técnicas de forrajeo se modifican en los bebederos, de tal manera que, como el recurso es estable y la actividad territorial y de dominancia es fuerte, los individuos de menor tamaño obtienen beneficios con visitas cortas. CONCLUSIONES A partir de la selección de dos áreas de estudio en la finca, los resultados obtenidos dejan ver que, aunque existió preferencia hacia los recursos artificiales, los colibríes no dejaron de visitar las plantas de cada localidad. La cantidad de visitas en la localidad1 fue considerablemente más alta (570) comparada con el número de visitas hacia las blantas de la localidad2 (174), teniendo en cuenta que en la localidad2 se encontraban los bebederos, esto esta explicado por su presencia. Para el caso de los recursos artificiales, las especies más abundantes fueron Amazilia cyanifrons, A tzacalt y Anthracothorax nigricollis. Por otro lado, Challibura buffonii registró mayor cantidad de llegadas hacia las plantas de la matiz 1 comparado con el número de visitas hacia los bebederos. Especies como A. franciae, Colibri cyanotus, Heliodoxa rubinoides y Phaethornis guy presentaron pocas visitas por su baja abundancia y dominancia en la zona. Cabe destacar que 35

35 la frecuencia de visitas por especie varió y fue diferente en cada recurso, posiblemente por las bajas o altas abundancias o por sus estrategias de forrajeo en cuanto a la forma de buscar o defender el recurso. Se encontró que en los bebederos la concentración de azúcar fue más constante a lo largo del día en comparación a las plantas muestreadas. No se encontró relación en la frecuencia de visita y la concentración de azúcar, registramos que los colibríes acceden en bajas frecuencias a cualquier concentración. Se registró un aumento en las visitas de los colibríes en concentraciones de azúcar que están entre 15.1 y 18,5% ºbrix, contrario a lo encontrado por varios autores quienes aseguran que los colibríes prefieren concentraciones de azúcar medias (20%). El alto número de interacciones agresivas estuvo relacionado aparentemente con la presencia de recursos artificiales, posiblemente relacionado a que, al ser un recurso ilimitado y de buena calidad, la demanda de este recurso aumenta, por lo que las frecuencias de visitas en los bebederos estuvieron relacionadas proporcionalmente con las interacciones agresivas. Contrario a esto, los comportamientos agresivos en las plantas no ocurrieron en la misma medida. En ese sentido, la superabundancia del recurso disponible en los bebederos, de alguna u otra forma parece estar modificando las dinámicas en las interacciones agresivas entre las especies de colibríes que habitan la finca. Los resultados presentados en el trabajo de grado muestran que el uso de bebederos artificiales en la finca, sí puede tener un efecto sobre las visitas hacia las plantas que están cercanas a estos. Como consecuencia, el uso de estos recursos modifica los comportamientos e interacciones agresivas, siendo más intensas en los bebederos que en las plantas de cada localidad. Por lo tanto, como medida para mantener las interacciones mutualistas, a la vez que acercar a estas especies al disfrute y la investigación, se proponen procesos de capacitación para la creación de jardines con plantas propias de la zona, con el fin de atraer colibríes de forma natural. Esto con la cautela de que, dado que este estudio se realizó a nivel local, pueden existir otras variables bióticas y abióticas que influencien estas relaciones, así como cambios a escalas diferentes. RECOMENDACIONES Es importante realizar este tipo de estudios en distintos lugares de Colombia, especialmente donde se practique la atracción a colibríes por intermedio de bebederos artificiales, para ver si las modificaciones comportamentales son las mismas o si difieren dependiendo la ubicación geográfica. Es necesario evaluar el efecto de la distancia y densidad de los bebederos sobre las especies de plantas polinizadas por colibríes, ya que este puede ser un factor preponderante en los comportamientos de forrajeo y de preferencia hacia los recursos. Se deben realizar estudios a largo plazo que contemplen mayor cantidad de variables, para conocer el efecto que tienen los bebederos sobre las plantas, en 36

36 temas relacionados con la floración, polinización o producción de frutos. Por ejemplo, poder determinar si efectivamente el número de visitas está directamente relacionado con procesos de polinización que se vean disminuidos, poniendo en riesgo la estrategia reproductiva de las plantas. Finalmente, es indispensable conocer las repercusiones que tienen los bebederos en otros organismos polinizadores como los insectos, ya que también son atraídos por estos recursos fijos. Posiblemente los bebederos actúen como trampas letales no solo por la cantidad de concentración que brindan hacia los insectos, sino porque en el proceso de consumo se ahogan en el agua diluida con azúcar. 37

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41 Chile central : minimizador de tiempo o maximizador de energía?, True, D. (1993). Hummingbirds of North Amaerica: attracting feeding and photographing. Univ. of New Mexico, Albuqueque, New Mexico. 42

42 ANEXOS Anexo 1. Representación de la congregación de individuos y comportamientos agresivos (fotografía de archivo propio) Anexos 2. Representación de un bebedero artificiales (fotografía tomada por Nicolas Pérez) Anexo 3. Prueba U Mann Whitney. Comparación de las frecuencias de visitas entre los intervalos de tiempos de los tratamientos presentes en A. localidad2 (bebedero vs blantas) y B entre plantas localidad1 y blantas. 43

43 A Valor >0.05 no se presentan diferencias Frecuencia de visita Bebedero vs Blanta Valor w Valor P Categoría B Valor < 0.05 se presentan diferencias Frecuencia de visita Matriz 1 vs Blantas Categoría Valor w Valor P Anexo 4. Prueba de U man Whitney. Comparación de la concentración de azúcar entre los intervalos de tiempo de los tratamientos presentes A. localidad2 (bebedero vs blantas) y B entre plantas localidad1 y blantas. Donde se presentan diferencias significativas con un p valor < 0.05 A. Bebedero vs Blanta B. Localidad1 vs Blanta Concentración de azúcar Categoría Valor w Valor P < < <

44 Anexos 5. Identificación de las especies de colibríes encontrados alimentándose de bebederos, blantas o plantas en la finca con sus respectivas medidas morfométrica 1 Amazilia cyanifrons colibrí gorriazul Indigo-capped Hummingbird Long: 9 cm Peso: 5 g Pico: 18 mm Ph-.Juan Sebastián Cortes 2 Amazilia tzacalt Amazilia colirufa Rofous tailed hummingbird Long: 9 cm Peso: 5 g Pico: 20 mm Ph-.Juan Sebastián Cortes 3 Amazilia franciae Amazilia andino Andean emerald Long: 9 cm Peso: 5 g Pico: 23 mm Ph-.Julián Londoño Jaramillo 4 Anthracothorax nigricollis Mango pechinegro (H) Black-throated mango Long: 10.5 cm Peso: 7 g Pico: 25 mm Ph-.Juan Sebastián Cortes 5 Anthracothorax nigricollis Mango pechinegro (M) Black-throated mango Long: 10.5 cm Peso: 7 g Pico: 25 mm Ph-.Juan Sebastián Cortes 6 Challybura buffonii Colibri buffon White vented plumeleteer Long: 11cm Peso: 6.8 g Pico: 25 mm Ph-.Juan Sebastián Cortes 7 Colibri coruscans Colibri chillon Sparkling violetear Long: 13 cm Peso: 6.7 g Pico: 25 mm Ph-.Juan Sebastián Cortes 8 Colibri cyanotus Colibri verdemar Green violetear Long: 9.3 cm Peso: 5.9 g Pico: 20 mm Ph-.Alejandro Bayer 9 Colibri delphinae Colibrí pardo Brown violetear Long: 10.5 cm Peso: 6.4 g Pico: 18 mm Ph-.Juan Sebastián Cortes 10 Heliodoxa rubinoides Diamante pechigamuza Fawn- breasted brilliant Long: 10.6 cm Peso: 7.8 g Pico: 23 mm Ph-.Julian Londoño 11 Phaethornis guy Ermitaño verde Green hermit Long: 12.5 cm Peso: 6.3 g Pico: 43 mm Ph-.Raul Vega 45