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1 Lectura crítica de la literatura EII Carlos Taxonera 1, Javier P. Gisbert 2 1 Servicio de Aparato Digestivo. Hospital Clínico San Carlos. Instituto de Investigación Sanitaria del Hospital Clínico San Carlos (IdISSC), Madrid, España. 2 Servicio de Aparato Digestivo. Hospital Universitario de la Princesa, Instituto Sanitario Princesa (IP). Madrid. CIBEREHD. Adalimumab for induction of clinical remission in moderately to severely active ulcerative colitis: results of a randomised controlled trial Adalimumab en la inducción de la remisión clínica en la colitis ulcerosa con actividad moderada a grave: resultados de un estudio aleatorizado y controlado Reinisch W, Sandborn W J, Hommes D W, D Haens G, Hanauer S, Schreiber S, Panaccione R, Fedorak R N, Tighe M B, Huang B, Kampman W, Lazar A, Tacar R. Gut 2011; Jun;60(6): Epub 2011 Jan 5. Resumen El objetivo del presente estudio fue valorar la eficacia y seguridad de adalimumab en la inducción de la remisión clínica en pacientes con colitis ulcerosa de moderada a grave y que no hubieran recibido previamente ningún anti-tnf. Se trata de un ensayo clínico aleatorizado, doble ciego, controlado con placebo, que evalúa la eficacia y seguridad del adalimumab en la inducción de la remisión clínica en pacientes con un brote moderado a grave de colitis ulcerosa, a pesar de tratamiento con corticoides y/o immunomoduladores, y naïve para cualquier anti-tnf. El estudio se realiza en 94 centros de Norteamérica y Europa. En el protocolo original del estudio se incluye un solo grupo de inducción con adalimumab 160/80 (160 mg en semana 0, 80 mg en semana 2, 40 mg en semanas 4 y 6) y el grupo placebo. Con posterioridad al inicio del estudio y a demanda de las autoridades regulatorias europeas se realiza una enmienda para incluir un segundo grupo de inducción con adalimumab 80/40 (80 mg en la semana 0, 40 mg en las semanas 2, 4 y 6) y realizar cambios en los criterios de inclusión. Se incluyeron 576 pacientes: 186 siguiendo el protocolo original (93 en el grupo tratado con adalimumab 160/80 y 93 en el grupo tratado con placebo); y 390 desde la implantación de la enmienda (130 en el grupo tratado con adalimumab 160/80, 130 en el tratado con adalimumab 80/40 y 130 en el grupo que recibió placebo). La variable principal de valoración fue la remisión clínica en la semana 8, valorado solo en los 390 pacientes aleatorizados a recibir adalimumab 160/80, adalimumab 80/40 o placebo (1:1:1) de acuerdo a la mencionada enmienda. En la semana 8 estaban en remisión el 18,5% de los pacientes del grupo adalimumab 160/80 (p=0,031 vs. placebo), y el 10% de los pacientes del grupo adalimumab 80/40 (p=0,833 vs. placebo), comparado con el 9,2% del grupo placebo. Se presentaron efectos adversos graves en el 7,6%, 3,8% y 4,0% de los pacientes que recibieron placebo, adalimumab 80/40 y adalimumab 160/80, respectivamente. Los autores concluyen que el tratamiento con adalimumab 160/80 es seguro y eficaz en la inducción de la remisión clínica en pacientes con colitis ulcerosa activa de moderada a grave, a pesar de tratamiento con corticoides y/o immunomoduladores, y que no han recibido previamente ningún anti-tnf. Summary The aim of the present study was to assess the efficacy and safety of adalimumab for the induction of clinical remission in patients with moderately to severely active ulcerative colitis who had not received any prior anti-tnf therapy. The randomized, double-blind, placebo-controlled clinical trial included patients with a moderate to severe flare of ulcerative colitis, despite treatment with corticosteroids and/or immunomodulators, who were naive for any anti-tnf therapy. The study was conducted in 94 centres throughout North America and Europe. The original study protocol only provided for an induction group with adalimumab 160/80 (160 mg at week 0, 80 mg at week 2, 40 mg at weeks 4 and 6) and the placebo group. During the study, the protocol was amended at the request of the European health authorities to include a second induction group with adalimumab 80/40 (80 mg at week 0, 40 mg at weeks 2, 4 and 6). In addition, the inclusion criteria were modified. In total, 576 patients were included: 186 according to the original protocol (93 in the 160/80 adali- 210 ENFERMEDAD INFLAMATORIA INTESTINAL AL DÍA

2 LECTURA CRÍTICA DE LA LITERATURA mumab group and 93 in the placebo group) and 390 according to the amended protocol (130 in the 160/80 adalimumab group, 130 in the 80/40 adalimumab group and 130 in the placebo group). The primary outcome measure was clinical remission at week 8, assessed only in the 390 patients randomized to receive 160/80 adalimumab, 80/40 adalimumab or placebo (1:1:1) according to the amended protocol. At week 8, remission was reported in 18.5% of the patients in the adalimumab 160/80 group (p=0.031 vs placebo), 10% of the patients in the adalimumab 80/40 group (p=0.833 vs placebo), and 9.2% in the placebo group. Serious adverse events occurred in 7.6%, 3.8% and 4.0% of the patients who received placebo, adalimumab 80/40 and adalimumab 160/80, respectively. The authors concluded that treatment with adalimumab 160/80 is safe and effective at inducing clinical remission in patients with moderately to severely active ulcerative colitis, despite treatment with corticosteroids and/or immunomodulators, and who were naive to anti-tnf therapy. Palabras clave Colitis ulcerosa, adalimumab, infliximab, colectomía. Keywords Ulcerative colitis, adalimumab, infliximab, colectomy. Comentario El objetivo del tratamiento de la colitis ulcerosa es inducir y mantener la remisión. El tratamiento de la colitis ulcerosa incluye el uso de salicilatos, corticoides e inmunomoduladores (1-5). Sin embargo, estos fármacos controlan, de manera inadecuada, la enfermedad en un número sustancial de pacientes y pueden producir efectos adversos. Adalimumab es un anticuerpo monoclonal recombinante totalmente humano dirigido frente al TNF-α, molécula que tiene un papel muy relevante en los modelos de inflamación Th1, pero que también ha mostrado ser importante en la colitis ulcerosa (6,7). Dos estudios controlados pivotales (ACT1 y ACT2) demuestran que el infliximab, un anticuerpo monoclonal quimérico que antagoniza el TNF-α, es efectivo en la colitis ulcerosa activa moderada a grave en pacientes ambulatorios con criterios de corticodependencia o con falta de respuesta previa a corticoides y/o inmunomoduladores (ACT1) y/o salicilatos (ACT2) (8). Las guías ECCO incluyen el uso de infliximab en el tratamiento de la colitis ulcerosa (9). Los estudios con adalimumab en pacientes con colitis ulcerosa son escasos. Varios estudios no controlados sugieren que adalimumab puede inducir la remisión (10-12) y mantenerla a largo plazo (11,12) en pacientes con colitis ulcerosa, en la mayoría de casos tras fracaso previo de infliximab. El estudio que comentamos es el primer ensayo controlado que valora la eficacia de adalimumab en la inducción de la remisión en pacientes con colitis ulcerosa activa de moderada a grave y que no han recibido previamente ningún anti-tnf. Para la evaluación crítica de este artículo seguiremos, como hacemos habitualmente, la metodología propuesta por el estudio CASP (Critical Appraisal Skills Programe o programa de habilidades en lectura crítica), que tiene por objetivo ayudar a desarrollar habilidades para efectuar una lectura crítica de la literatura científica. Se orienta el ensayo clínico a una pregunta claramente definida? Sí. Este estudio evalúa la eficacia de adalimumab en la inducción de la remisión valorada a la semana 8 en pacientes con colitis ulcerosa moderada-grave, siendo ésta la variable principal. Se compara el tratamiento con adalimumab 160/80 (160 mg en la semana 0, 80 mg en la semana 2, 40 mg en las semanas 4 y 6) o con adalimumab 80/40 (80 mg en la semana 0, 40 mg en las semanas 2, 4 y 6) frente al grupo tratado con placebo. La población del ensayo está bien definida: la gravedad de la colitis ulcerosa se estimó mediante el índice de Mayo: para la inclusión, éste debía tener un valor entre 6 y 12, con un valor de 2 ó 3 en el subíndice endoscópico. Conviene reseñar que los criterios de inclusión y los grupos de tratamiento en el presente estudio varían con el tiempo. Así, en el protocolo original del estudio se incluye un solo grupo de inducción con adalimumab 160/80 (160 mg en la semana 0, 80 mg en la semana 2, 40 mg en las semanas 4 y 6) y el grupo placebo. Con posterioridad al inicio del estudio, y a demanda de las autoridades regulatorias europeas, se realiza una enmienda (enmienda 3) para incluir un segundo grupo de inducción con adalimumab 80/40 (80 mg en la semana 0, 40 mg en las semanas 2, 4 y 6) y se modifican los criterios de inclusión. Vol. 10 Nº 3 Año

3 EII Se excluyeron los pacientes con colitis ulcerosa limitada a recto, con colitis indeterminada o con enfermedad de Crohn, y aquellos que hubieran recibido tratamiento con un fármaco anti-tnf (protocolo original) o con cualquier tipo de biológico (enmienda 3). Fue aleatoria la asignación de los pacientes a los tratamientos? Sí. Los pacientes que cumplían criterios de inclusión fueron aleatorizados en la semana 0 a recibir inducción con adalimumab (160/80) o placebo (asignando 1:1 a cada brazo, protocolo original) o una de las dos pautas de inducción con adalimumab (160/80 ó 80/40) o placebo (asignando 1:1:1 a cada brazo, enmienda 3). La aleatorización se realizó de forma centralizada y, por lo tanto, ello asegura la ocultación de la secuencia de aleatorización. Fueron adecuadamente considerados hasta el final del estudio todos los pacientes que entraron en él? Sí, aunque con matizaciones. Todos los pacientes fueron adecuadamente valorados hasta el final del seguimiento. Los autores refieren detalladamente en la figura 2 del artículo el flujo de pacientes con las pérdidas, y en el texto los motivos de las mismas. Se realizó un análisis por intención de tratar en el que se incluyen todos los pacientes que recibieron al menos una inyección de adalimumab. El objetivo principal fue la remisión clínica en la semana 8, valorado únicamente en los 390 pacientes aleatorizados a adalimumab 160/80, adalimumab 80/40 o placebo (1:1:1) de acuerdo a la enmienda 3 (ITT-A3). Los pacientes del protocolo original (n=186) no son considerados para la valoración del objetivo principal pero sí se incluyen en las valoraciones de seguridad, y son considerados en un análisis secundario por intención de tratar (ITT-E). Se mantuvieron ciegos al tratamiento los pacientes, los clínicos y el personal del estudio? Los pacientes y los clínicos desconocían el tratamiento asignado. De igual manera, el personal del estudio era ciego para el grupo de asignación. Fueron similares los grupos al comienzo del ensayo? Sí. Los autores refieren que los tres grupos de tratamiento (ITT-A3) fueron similares en cuanto a edad, sexo, peso, duración de la enfermedad, extensión de la misma, índice de Mayo, niveles de proteína C reactiva (PCR) y tratamientos concomitantes (inmunomoduladores, corticoides y aminosalicilatos). Al margen de la intervención en estudio los grupos fueron tratados de igual modo? Sí. La dosis de inmunomoduladores, corticoides y mesalazina se mantuvo estable durante las 8 semanas del estudio en aquellos pacientes que recibían estos fármacos, y la proporción de éstos fue similar entre los tres grupos de tratamiento. Cuán grande fue el efecto del tratamiento? La variable principal de valoración en este estudio fue la remisión clínica en la semana 8, valorado solo en los 390 pacientes aleatorizados a adalimumab 160/80, adalimumab 80/40 o placebo (1:1:1) de acuerdo a la enmienda 3. Se consideró remisión clínica un índice de Mayo igual o inferior a 2, sin ningún subíndice superior a 1. En el análisis de la población ITT-A3 ( imputación de no respondedores ) el 18,5% de los pacientes del grupo ADA160/80 alcanzó la remisión, frente al 9,2% del grupo placebo (p=0,031). Un 10% de los pacientes del grupo adalimumab 80/40 alcanzó la remisión, sin objetivarse diferencias frente al grupo placebo (p=0,833). Con respecto a los análisis secundarios, únicamente se objetivaron diferencias en los subíndices sangrado rectal (p=0,038) y valoración global del médico (p=0,035) del índice de Mayo cuando se comparó el grupo adalimumab 160/80 frente al grupo placebo. No se evidenciaron diferencias en las tasas de respuesta clínica entre los grupos de tratamiento (51,5% para adalimumab 80/40 y 54,6% para adalimumab 160/80) y el placebo (44,6%). Tampoco se objetivaron diferencias en la curación mucosa entre ambos grupos de adalimumab y el grupo placebo. Los datos de la población ITT-E están pendientes de publicación suplementaria. Cómo es la precisión de la estimación del efecto del tratamiento? No se presentan en el artículo los intervalos de confianza de los porcentajes para la variable principal del estudio, con lo que no se aportan datos sobre la precisión del efecto del tratamiento. Hemos calculado dichos intervalos de confianza para que el lector pueda apreciar dicha precisión. Así, en el grupo tratado con adalimumab 80/40, 12 de 130 pacientes alcanzan la remisión en la semana 8, lo que supone un 9,2%, con un intervalo de confianza del 95% que va desde el 4% al 15%. Las cifras correspondientes para la dosis de adalimumab de 160/80 fueron de 24 sobre 130 pacientes, lo que supone un porcentaje de remisión del 18,5%, con un intervalo de confianza del 95% del 11% al 25%. Pueden aplicarse estos resultados en tu medio o población local? Sí, con salvedades. Los pacientes incluidos presentan un brote de moderado a grave de colitis ulcerosa con confirmación endoscópica a pesar del tratamiento con esteroi- 212 ENFERMEDAD INFLAMATORIA INTESTINAL AL DÍA

4 LECTURA CRÍTICA DE LA LITERATURA des y/o inmunomoduladores (o con intolerancia previa a estos fármacos). Reseñar que en torno a un 20% de los pacientes no reciben ni corticoides ni inmunomoduladores en la inclusión, y que no se incluyen pacientes con colitis ulcerosa grave que están ingresados, por lo que los pacientes incluidos en el estudio representan la subpoblación menos grave del global de pacientes con colitis ulcerosa moderada a grave y refractarios a tratamientos convencionales. Se tuvieron en cuenta todos los resultados de importancia clínica? Sí. Además de la variable principal de estudio (remisión clínica) se tuvieron en cuenta otros aspectos de interés, como la respuesta clínica medida por el índice de Mayo, los valores de los diferentes subíndices de Mayo (la curación endoscópica incluida) y la seguridad del tratamiento. Se realizan también análisis de subgrupos en función del índice de Mayo basal, la extensión de la colitis, los tratamientos concomitantes, la PCR basal y el peso. Los beneficios a obtener justifican los riesgos y los costes? Los pacientes con colitis ulcerosa con criterios de corticorrefractariedad o de corticodependencia a pesar del tratamiento previo con inmunosupresores tiopurínicos han sido tradicionalmente candidatos a colectomía. Como alternativa a la colectomía, en los pacientes en esta situación que se pueden manejar ambulatoriamente, disponemos más recientemente del infliximab, que ha demostrado su eficacia en ensayos clínicos y que está disponible para esa indicación (8). En el estudio que analizamos se demuestra que la dosis alta de adalimumab 160/80 (160 mg en semana 0, 80 mg en semana 2, 40 mg en semanas 4 y 6) consigue que entren en remisión más del doble de pacientes que el placebo. En cuanto a respuesta clínica, no se demuestran diferencias estadísticamente significativas, posiblemente por la elevada tasa de respuesta que se objetivó en el grupo placebo. Conviene comentar en ese sentido que los estudios que incluyen un número alto de visitas presenciales suelen tener tasas superiores de respuesta al placebo. Es posible que el elevado número de visitas (5 en 8 semanas) del ensayo contribuya en parte al elevado efecto placebo observado. Un dato a reseñar es que la tasa de respuesta a placebo no fue uniforme entre regiones, siendo superior al 50% en Canadá y Europa del este y en torno al 30% en USA, Puerto Rico y oeste de Europa. No hay una explicación clara para estas diferencias regionales. La modesta diferencia en las variables de eficacia analizadas nos plantean una serie de interrogantes. Conocemos que los anti-tnf inducen una respuesta menos brillante en la colitis ulcerosa que en la enfermedad de Crohn, y que la respuesta en la colitis ulcerosa se produce de manera más lenta y progresiva en el tiempo de acuerdo a un subanálisis de los ensayos ACT (13). La dosis baja de adalimumab no se mostró eficaz, lo cual era esperable dado que en la enfermedad de Crohn y en el estudio CLASSIC-1 solo la dosis de inducción con adalimumab 160/80 (y no la dosis de 80/40) fue superior al placebo (14). Consideramos por ello que la demanda de las autoridades regulatorias europeas para incluir un segundo grupo de inducción con adalimumab 80/40 no fue acertada y le ha restado potencia al estudio. Cabría plantearse si, quizá, la dosis de adalimumab 160/80 sea todavía baja para tratar la colitis ulcerosa. En ese sentido, el subgrupo de pacientes con peso >82 kg tuvo una tasa de remisión inferior a la de los pacientes con peso <70 kg, en especial en el grupo de adalimumab 160/80 (9,6% frente a 24%). Parece probable que, al menos el grupo de pacientes con sobrepeso, podría beneficiarse de dosis más altas de adalimumab para la inducción de la remisión en la colitis ulcerosa. Otra duda que se nos plantea es si el periodo de evaluación de 8 semanas es demasiado corto y si se podrían conseguir mejores resultados si se prolongara el tratamiento en el tiempo. El estudio nos ofrece un dato interesante al respecto: en la rama de adalimumab 160/80 se objetivó (de acuerdo al índice de Mayo parcial) un incremento en la tasa de pacientes que alcanzaron la remisión en la semana 8 con respecto a la semana 6 (incremento que no se produce en la rama de placebo). Eso indica que hay margen de mejora y que es posible que en la colitis ulcerosa sea necesaria una exposición más prolongada al adalimumab para alcanzar el máximo beneficio clínico. En ese sentido, en un reciente estudio español, tras la inducción con adalimumab 160/80 se permitió la escalada de dosis a adalimumab 40 mg a la semana (a partir de la semana 4) en aquellos pacientes con una pobre respuesta inicial. Así, 7 de 30 pacientes precisaron una escalada de dosis antes de la semana 12, que fue el momento de valoración de la respuesta (12). La cirugía de la colitis ulcerosa no es sinónimo de curación. De este modo, un número significativo de pacientes acaban con una ileostomía definitiva, y los pacientes tras la intervención habitualmente recomendada -la anastomosis ileoanal con reservorio ileal- presentan con frecuencia complicaciones (en especial reservoritis). Por ello es deseable poder contar con un segundo anti-tnf para tratar a aquellos pacientes con colitis ulcerosa y mala respuesta al tratamiento convencional en los que se desee evitar la colectomía. No obstante, y dada la discreta eficacia demostrada por el adalimumab en la colitis ulcerosa y su elevado coste, parece razonable no iniciar el tratamiento con este fármaco en pacientes que no hayan recibido previamente - y de manera adecuada- los denominados tratamientos convencionales, especialmente en situaciones de corticodependencia. Vol. 10 Nº 3 Año

5 EII Bibliografía 1. Truelove SC, Witts LJ. Cortisone in ulcerative colitis; final report on a therapeutic trial. Br Med J 1955;2: Faubion WA, Jr., Loftus EV, Jr., Harmsen WS, Zinsmeister AR, Sandborn WJ. The natural history of corticosteroid therapy for inflammatory bowel disease: a population-based study. Gastroenterology 2001;121: Gisbert JP, Linares PM, McNicholl AG, Mate J, Gomollon F. Meta-analysis: the efficacy of azathioprine and mercaptopurine in ulcerative colitis. Aliment Pharmacol Ther 2009;30: Garcia-Lopez S, Gomollon-Garcia F, Perez-Gisbert J. Cyclosporine in the treatment of severe attack of ulcerative colitis: a systematic review. Gastroenterol Hepatol 2005;28: Arts J, D Haens G, Zeegers M, Van Assche G, Hiele M, D Hoore A, et al. Long-term outcome of treatment with intravenous cyclosporin in patients with severe ulcerative colitis. Inflamm Bowel Dis 2004;10: Gisbert JP, Gonzalez-Lama Y, Mate J. Systematic review: Infliximab therapy in ulcerative colitis. Aliment Pharmacol Ther 2007;25: Gonzalez-Lama Y, Fernandez-Blanco I, Lopez-SanRoman A, Taxonera C, Casis B, Tabernero S, et al. Open-label infliximab therapy in ulcerative colitis: a multicenter survey of results and predictors of response. Hepatogastroenterology 2008;55: Rutgeerts P, Sandborn WJ, Feagan BG, Reinisch W, Olson A, Johanns J, et al. Infliximab for induction and maintenance therapy for ulcerative colitis. N Engl J Med 2005;353: Travis SP, Stange EF, Lèmann M, Oresland T, Bemelman W, Chowers Y, et al. European evidence-based consensus on the management of ulcerative colitis: Current management. Journal of Crohn s and Colitis 2008;2: Afif W, Leighton JA, Hanauer SB, et al. Open-label study of adalimumab in patients with ulcerative colitis including those with prior loss of response or intolerance to infliximab. Inflamm Bowel Dis 2009;15: Oussalah A, Laclotte C, Chevaux JB, et al. Long-term outcome of adalimumab for ulcerative colitis with intolerance or lost response to infliximab: a single-centre experience. Aliment Pharmacol Ther 2008; 28: Taxonera C, Estellés J, Fernández-Blanco I, et al. Adalimumab induction and maintenance therapy for patients with ulcerative colitis previously treated with infliximab. Aliment Pharmacol Ther 2011;33: Sandborn WJ, PJ Rutgeerts, Feagan B, et al. The Act Trials: Incremental Benefit of Second and Third Induction Doses of Infliximab in Patients with Moderately-to-Severely Active Ulcerative Colitis (UC). Gastroenterology 2008;134 (Suppl 4): Hanauer SB, Sandborn WJ, Rutgeerts P, et al. Human anti-tumor necrosis factor monoclonal antibody (adalimumab) in Crohn s disease: the CLASSIC-I trial. Gastroenterology 2006;130: ENFERMEDAD INFLAMATORIA INTESTINAL AL DÍA

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