MUTAGÉNESIS LETAL COMO NUEVA ESTRATEGIA ANTIVIRAL. Investigador principal: Miguel Ángel Martínez de la Sierra. Centro: Fundació irsicaixa

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1 MUTAGÉNESIS LETAL COMO NUEVA ESTRATEGIA ANTIVIRAL Investigador principal: Miguel Ángel Martínez de la Sierra Centro: Fundació irsicaixa Duration: 3 years MEMORIA FINAL 1. Resumen del proyecto La variabilidad genética del virus de inmunodeficiencia humana tipo 1 (VIH-1) es uno de los principales obstáculos para la prevención y control de la enfermedad viral. Las pruebas realizadas recientemente sugieren que un incremento en el índice de mutaciones durante la replicación viral puede conducir a una pérdida de infectividad viral, en un proceso conocido como mutagénesis letal, el cual puede constituir una nueva estrategia antiviral. El objetivo de la presente propuesta fue estudiar el efecto de los agentes mutagénicos, solos o en combinación con inhibidores antirretrovirales, en la replicación viral. Se utilizarán como sistemas de modelo los VIH-1 que muestren diferentes valores de eficacia biológica relativa. Los análisis incluyeron el efecto de los tratamientos en la infectividad viral, la complejidad del espectro de mutantes y la distribución de las mutaciones a lo largo del genoma viral, en particular en poblaciones 1

2 pre-extinción. También se analizaron las frecuencias de mutación y el escape de inhibidores en relación con el incremento de mutagénesis. Los resultados obtenidos han permitido evaluar las posibilidades de la mutagénesis letal como estrategia antirretroviral. La aparición de cepas resistentes a los inhibidores del VIH continúa acosando las terapias actuales para el tratamiento del SIDA. Proponemos un nuevo enfoque terapéutico basado en el aumento del índice de mutaciones del VIH. El extraordinario alto índice de mutación del VIH sugiere que la población viral existe cerca del umbral para la viabilidad viral (Domingo Virology 2000, 270: 251). Así, un incremento en el índice de mutación puede provocar que la población de virus alcance un umbral de error más allá del que la población puede mantener debido a una pérdida de capacidad de replicación viral e infectividad. Este enfoque está respaldado por predicciones teóricas y también estudios experimentales con varias investigaciones. (Reseñas en Domingo Virology 2000, 270: 251). En concreto, el resultado de los tratamientos mutagénicos fue la extinción ocasional, no sistemática, del VIH-1. (Loeb et al. PNAS 1999, 96: 1492). Estos resultados sugieren que la combinación de un inhibidor antirretroviral, para reducir la carga replicativa de virus, con un agente mutagénico podría ser más eficaz en la producción de extinción viral que la utilización de un agente mutagénico por sí solo. (Pariente et al. J Virol 2001, 75: 9723). Con el fin de demostrar esta posibilidad hemos estudiado lo siguiente: 1. El efecto de agentes mutagénicos, por sí solos o en combinación con inhibidores antirretrovirales, en la replicación del VIH El efecto de diferentes tratamientos mutagénicos en la infectividad viral, la complejidad del espectro de mutantes y la distribución de las mutaciones a lo largo del genoma viral. 2

3 3. La robustez funcional de proteasa del VIH-1 por evolución in vitro. Se ha utilizado la hipermutagénesis in vitro para generar una librería de proteasa de VIH-1 mutada aleatoriamente. 2. Resultados Los resultados que obtuvimos utilizando el compuesto mutagénico 5-OHdC mostraron que combinaciones de este mutágeno con AZT eran más eficaces que el mutágeno por sí solo llevando al HIV-1 a su extinción (mutagénesis letal). Primero se utilizaron células mononucleares de sangre periférica (CMSP) o células MT4 con el fin de evaluar la toxicidad (CC50) de las células del mutágeno mediante el ensayo MTT. En base a estos resultados, se seleccionó la concentración subtóxica del mutágeno (CC50 2mM) para posteriores experimentos. Los cultivos de células MT4 ex vivo de la cepa HXB2 de laboratorio se cultivaron con y sin 2mM 5- OHdC (500 TCID50, MOI 0,01), por sí solo o en combinación con concentraciones IC50 de AZT (0,01mM). Pasos en presencia de un fármaco (por ejemplo, AZT, o 5-OHdC) fallaron en la extinción sistemática de la replicación VIH-1 de alta eficacia biológica después de 16 transferencias en serie. Sin embargo, se observó la extinción sistemática del VIH-1 después de utilizar una combinación del agente mutagénico 5- OHdC con AZT. Estos resultados demuestran que las combinaciones de agentes mutagénicos con inhibidores antirretrovirales pueden conducir sistemáticamente a la extinción del VIH-1. Con el fin de poner a prueba el papel de la eficacia biológica del VIH-1 en la mutagénesis letal, analizamos dos aislados de VIH-1 diferentes del mismo paciente (por ejemplo, tipo salvaje, cepa F96; y la resistencia al multifármaco posterapia F98). La eficacia biológica del aislado F98 altamente mutado fue 4 veces inferior al del tipo salvaje F96 (es decir, 25% y 96% relativo al virus de tipo salvaje utilizado como control; 3

4 nuestro grupo publicó estos datos en colaboración con Weber et al Journal of General Virology, 84: 2217). No se observó una extinción del VIH-1 F96 o del F98 en presencia de 5-OHdC por sí solo hasta después de 5 pasos (5 semanas). Para probar si los aislados F96 y F98 podían ser extinguidos en CMSP en presencia de 5-OHdC por sí solo, se realizó una nueva serie de transferencias secuenciales. En las dos series en las que el aislado F98 se propagó en cultivos tratados de 5-OHdC, no se detectó el antígeno p24 hasta pasados 10 pasos. Resulta interesante que en los dos cultivos tratados de 5-OHdC en los que se propagó el F96, el virus fue detectado a lo largo de los 16 pasos realizados. Estos resultados demuestran la influencia de la eficacia biológica viral en la determinación de la extinción del virus mediante un aumento de la frecuencia de mutación. Además, las cepas VIH-1 resistentes a fármacos con una capacidad de replicación dañada pueden ser más susceptibles a la mutagénesis letal, haciendo de éste un concepto muy atractivo para utilizarlo en pacientes infectados con el VIH-1 en terapia de rescate. Asimismo, hemos comenzado a realizar un cribaje para compuestos nuevos que son mutagénicos al VIH-1. En concreto, hemos empezado a probar derivativos de 1-(2-deoxi-beta-D-eritro-pentofuranosil)-imidazola- 4-hidracida (Strobel et.al. ChemBioChem , ). Los estudios realizados con estos compuestos implican una colaboración científica con la Dra. Sylvie Pochet (Instituto Pasteur, Paris). Hasta ahora, hemos identificado un compuesto (LDXXIII4H) que muestra un IC50 de 3mg/ml. En estos momentos estamos caracterizando el espectro de mutantes generado por este compuesto. Por último, hemos construido una librería de proteasas de VIH-1 aleatoriamente mutadas, la cual contiene al menos 10 4 variantes diferentes de proteasa de VIH-1. Aquí las generaciones de enzimas activas provenientes de la cepa HXB2 de laboratorio, fueron generadas por hipermutagénesis iterativa (Martinez et al. EMBO J 1996, 6: 1203), produciéndose la sustitución de un 15-20% de aminoácido. Esta consecuencia demuestra la robustez funcional de esta enzima. Mediante la 4

5 introducción superficial de múltiples mutaciones, la hipermutagénesis iterativa nos permite generar proteínas activas utilizando un modo inexplorado por selección natural. Para analizar esta amplia colección de proteasas mutantes se utilizó un sistema de cribaje genético basado en el fago lambda instalado en nuestro laboratorio (Martinez et al. Antimicrob Agents Chemother 2000, 44: 1132, Cabana et al. Virology 2002, 300: 71, Fernandez et al. Journal of Virology , en prensa; Parera et al. Mol. Biol. Evol. 2007, en prensa). Hasta ahora hemos aislado variantes. El análisis de 107 clones mutantes simples, que cubría un 90% de los residuos aminoácidos de proteasa de VIH-1, demostró que el 55% de mutaciones simples aleatorias resultaron letales con sólo un 2% de los clones incrementando la eficacia catalítica de la enzima. Los resultados que hemos obtenido son relevantes respecto al índice de introducción de alelos deletéreos en genomas en la historia evolucionaria, y en la tolerancia de organismos a la carga mutacional (Parera et al. Mol. Biol. Evol. 2007, en prensa). 3. Relevancia y posibles implicaciones clínicas de los resultados finales obtenidos El objetivo final de la presente terapia antirretroviral es suprimir la replicación del VIH-1 tanto como sea posible y por el mayor tiempo posible. Mantener entre bajos e indetectables los niveles de ARN del VIH en el plasma ayudaría a prevenir la progresión del SIDA y minimizar el riesgo de aparición de variantes del VIH resistentes a los fármacos utilizados. Sin embargo, los tratamientos con una combinación de antirretrovirales (ARV) no inhiben por completo la replicación del VIH, y presumiblemente conducen a un fallo del tratamiento. Además, existe una extensa resistencia cruzada entre las tres clases de fármacos poseedores de autorizaciones largas en la Comunidad Europea (como los inhibidores 5

6 de transcriptasa inversa nucleósidos/nucleótidos, NRTI; inhibidores de transcriptasa inversa no-nucleósidos, NNRTI; e inhibidores de proteasa, IP). Ahora mismo la clase de inhibidor de fusión (IF) sólo incluye un fármaco con autorización completa aunque se ha probado que existe una reacción cruzada entre las mutaciones de resistencia y otro IF actualmente en ensayos clínicos de fase III. Existe, pues, una necesidad sustancial de diseñar y disponer de nuevas estrategias antirretrovirales. A pesar de que hemos descrito la utilización de la mutagénesis letal como un enfoque antiviral potencial, se han realizado pocos estudios enfocados al uso de este concepto contra el VIH-1. Puede que una de las mayores preocupaciones sea encontrar análogos nucleósidos que hagan aumentar el índice de mutación del VIH-1, representando una toxicidad mínima para las células humanas. Los resultados que hemos obtenido sugieren que una combinación de agentes mutagénicos (por ejemplo, 5-hidroxideoxicitidina (5-OHdC) y fármacos antivirales (AZT, por ejemplo) podría incrementar la frecuencia de extinción viral, y permitir la utilización de concentraciones subtóxicas del fármaco mutagénico. Además, las cepas de VIH-1 resistentes a fármacos con la capacidad de replicación dañada pueden ser más susceptibles a la mutagénesis letal, haciendo de éste un concepto muy atractivo para utilizarlo en pacientes infectados con el VIH-1 en terapia de rescate. 4. Publicaciones Tapia N, Fernández G, Gómez-Mariano G, Parera M, Clotet B, Quiñones- Mateu M, Domingo E and Martínez MA. (2005). Combination of a mutagenic agent with a reverse transcriptase inhibitor results in systematic inhibition of HIV-1 infection. Virology, 338:1-8. 6

7 Parera M, Ibañez A, Clotet B and Martinez MA. (2004). Lack of evidence for protease evolution in HIV-1 infected patients after two years on suppressive HAART. Journal of Infectious Diseases, 18: Giménez-Barcons M, Ribera M, Llano A, Clotet B, Esté JA and Martínez MA (2005). Analysis of chemokine and cytokine expression in HIV-1 and GB virus-c co-infected patients. Clinical Infectious Diseases, 40: Sabariegos R, Jiménez-Barcons M, Tapia N, Clotet B, and Martínez MA (2006). Human immunodeficiency virus type 1 sequence homology requirements to escape from short interfering RNAs. Journal of Virology, 80: Fernández G, Llano A, Esgleas M, Clotet B, Esté JA and Martínez MA (2006).Purifying selection of CCR5-tropic HIV-1 variants in AIDS subjects that have developed syncytium-inducing CXCR4-tropic viruses. Journal of General Virology, 87, Parera M, Fernàndez G, Clotet B and Martínez MA. HIV-1 protease catalytic efficiency effects caused by random single amino acid substitutions. Mol. Biol. Evol. 2007, en impresión. 7

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