ORGANIZACIÓN SOCIAL DE Octodontomys gliroides (Gervais y. d'orbigny, 1844) Y SUS IMPLICANCIAS SOBRE EL ORIGEN Y

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1 ORGANIZACIÓN SOCIAL DE Octodontomys gliroides (Gervais y d'orbigny, 1844) Y SUS IMPLICANCIAS SOBRE EL ORIGEN Y EVOLUCIÓN DE LA SOCIABILIDAD EN ROEDORES OCTODÓNTIDOS i

2 PONTIFICIA UNIVERSIDAD CATÓLICA DE CHILE FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DOCTORADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS MENCIÓN ECOLOGÍA ORGANIZACIÓN SOCIAL DE Octodontomys gliroides (Gervais y d'orbigny, 1844) Y SUS IMPLICANCIAS SOBRE EL ORIGEN Y EVOLUCIÓN DE LA SOCIABILIDAD EN ROEDORES OCTODÓNTIDOS Por DANIELA SUZANA RIVERA ROCABADO Tesis presentada a la Facultad de Ciencias Biológicas de la Pontificia Universidad Católica de Chile para optar al grado académico de Doctor en Ciencias Biológicas con mención en Ecología. Dirigida por: Luis A. Ebensperger PhD. R. Eduardo Palma PhD. Septiembre, 2013 Santiago, Chile ii

3 RESUMEN..... ix INTRODUCCIÓN GENERAL MARCO TÉORICO... 2 Modelo de estudio, Hipótesis y predicciones REFERENCIAS CAPÍTULO I PHYLOGEOGRAPHY AND GENETIC STRUCTURE OF THE ANDEAN DEGU, OCTODONTOMYS GLIROIDES (RODENTIA: OCTODONTIDAE) ABSTRACT INTRODUCTION METHODS RESULTS DISCUSSION AKNOWLEDGMENTS REFERENCES...42 TABLES FIGURES CAPÍTULO II WITHIN BUT NOT BETWEEN VARIATION IN ECOLOGY PREDICT POPULATION DIFFERENCES IN OCTODONTOMYS GLIROIDES GROUP- LIVING.. 70 ABSTRACT 71 INTRODUCTION iii

4 METHODS RESULTS DISCUSSION AKNOWLEDGMENTS REFERENCES TABLES. 109 FIGURES CONCLUSIONES GENERALES.117 iv

5 A mis papás, pilares fundamentales en mi vida, soy lo que soy gracias a ustedes v

6 AGRADECIMIENTOS Esta tesis no hubiera sido posible llevarla a cabo si no hubiera contado con el apoyo de varias personas que en cierto punto, ya sea académico o personal, de lejos o de cerca estuvieron presentes en momentos claves del desarrollo de este trabajo. Es por tanto que en las siguientes líneas tratare de manifestar un agradecimiento general a todos ellos Al Dr. Luis A. Ebensperger, por la ayuda y confianza que me brindo como asesor de esta tesis, por las ideas, las correcciones e interés que demostró en esta investigación. Por tener siempre el tiempo de leer lo que le enviaba y por sobre todo por enseñarme el mundo de la sociabilidad y de los degus. Al Dr. Eduardo Palma, como cotutor de este trabajo, por abrirme las puertas de su laboratorio y hacer que siempre me sintiera bienvenida, por su constante apoyo y sus comentarios y correcciones a los resultados. A los miembros de mi comisión asesora de tesis integrada por los doctores Rodrigo Vásquez, María Fernanda Pérez y Claudio Latorre, por toda su buena disposición, correcciones y aportes a esta tesis. A Mauricio Lima, quien me dio la oportunidad de poder postular al programa de doctorado. A Pancho Bozinovic por abrirme las puertas de su laboratorio desde el comienzo. A todas y cada una de las fuentes de financiamiento que hicieron posible la presente tesis. A la Organización de Estados Americanos (OEA), la beca con la cual llegue a Chile y con la que inicie mis estudios de doctorado. A Comisión Nacional Científica y Tecnológica (CONICYT), por los dos años de beca doctoral. A la Vicerrectoría de Investigación (VRI- UC) y Dirección de Investigación y Postgrado (DIP-UC). Al proyecto FONDECYT A mechanistic model to explain direct fitness consequences of sociality in the rodent Octodon degus. Al Programa 1 del Centro de Estudios Avanzados en Ecología y vi

7 Biodiversidad (FONDAP ). Al Animal Behaviour Society (Developing Nations Award) y American Society of Mammalogists por los fondos para cubrir parte de los terrenos. Al Departamento de Ecología de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Pontificia Universidad Católica de Chile, en la cual desarrolle mis estudios y pase gran parte de mi tiempo. A todas las instituciones y colegas biólogos que me brindaron y enviaron muestras de tejido para los análisis genéticos: Al Field Museum of Natural History; Sam Noble Oklahoma Museum of Natural History; Colección de Flora y Fauna Profesor Patricio Sánchez Reyes, UC; Instituto de Ecología y Evolución, UACh; Museo de Ciencias Naturales y Tradicional de Mar del Plata "Lorenzo Scaglia"; a Agustina y Ricardo Ojeda de la Colección de Mamíferos del Instituto Argentino de Investigaciones de zonas Áridas (IADIZA), Jorge Jayat y Raúl Sobrero. Al Centro de Biodiversidad y Genética por todo el material de campo. A las comunidades de Oploca y Chusmiza donde realice el terreno, a tanta gente linda que nos brindaron su ayuda, recibiéndonos con las puertas abiertas. A todos los valientes voluntarios de campo, Ariel, Marco Antonio, Alejo, Mauri, que aguantaron frio, calor, cebar trampas de madrugada y revisarlas varias veces en la noche. A Huber por su valentía y destreza en el campo, por permanecer despierto tantas noches cuidando de que no nos pasara nada y por aguantar dos meses aislado. Por sus conocimientos de botánica y ayuda con la identificación de las especies vegetales. A Gabi Villanueva por ser amiga y un 10 en el campo, por tantos momentos lindos que compartimos despiertas tantas noches durante el trampeo y telemetría. Por su entusiasmo y predisposición, por seguirme en todas mis ocurrencias y por su amistad. vii

8 A Sebas Abades, por sus valiosos aportes para el análisis estadístico de los datos. A Andrés Parada y Juliana Vianna, por su paciencia y ayuda con los programas filogenéticos. A mis compañeros y ex compañeros del lab Ebensperger. A Ricardo Cancino por iniciarme en el mundo de las pipetas y de los PCRs. A Marlene Manzano por ser mi hada madrina de los análisis genéticos y una verdadera amiga. A Sabri, Li, Bea, por tantos lindos momentos. A los grandes amigos que ya migraron a tierras lejanas y otras más cercanas: Ana, Sergio, Claudiña, David, Fernanda, Felipe, Stella gracias por tantos recuerdos. A mis amigos del día a día: Feñita, Felipe, Lore, Sebas y a los amigos que a pesar de la distancia se que están presentes. Al Sr. Fernando y Sra. Daniela por estar siempre preocupados y pendientes de mí. A mi familia, a mis papás por brindarme su apoyo incondicional y darme ánimos cuando más lo necesitaba. A mis hermanos, porque a pesar de la distancia siempre me acompañan y me sacan de apuro. A mi mamá por ser mi pilar y fortaleza y saber transmitirme sus sabios consejos a lo largo de toda mi carrera y formación profesional. A mi abuelita mămaie que me dejo durante mi primer año en el programa, pero que siempre me ha acompañado. A mi abuelo tătaie que me acompaña a pesar de la distancia. A mi cable a tierra, Fernando Alfaro, por aguantarme y por estar siempre, por su infinita paciencia y por brindarme su apoyo incondicional. Por tantos momentos amargos y dulces compartidos en toda esta etapa. A todos ustedes muchas gracias!!! viii

9 Resumen El comportamiento social es variable entre especies de roedores de la familia Octodontidae, y donde el número de especies sociales es más frecuente en las ramas terminales de este grupo. Determinar si la vida social en las formas más derivadas evolucionó en respuesta a cambios ambientales recientes dependen fundamentalmente de las características de la estructura social de Octodontomys gliroides, el taxón hermano del clado compuesto por la mayoría de las especies sociales. Por lo tanto, la ocurrencia de hábitos solitarios en O. gliroides indicaría que la vida social en la familia Octodontidae es un rasgo derivado. En cambio, la ocurrencia de hábitos sociales en O. gliroides indicaría que este rasgo evolucionó temprano y que la sociabilidad en Octodontidae es el producto de presiones de selección históricas. El objetivo central de esta tesis fue determinar el grado de sociabilidad de O. gliroides, la importancia de factores ecológicos como causas de su posible variación, y las implicancias de esto sobre la evolución de la vida en grupo en Octodontidae. Para ello se realizó un análisis filogeográfico que permitió determinar el grado de estructuración genética de las poblaciones de O. gliroides a lo largo de su rango de distribución. Los resultados indicaron que las poblaciones de esta especie están estructuradas genéticamente. En base a estos resultados, se seleccionaron dos de estas poblaciones genéticamente distintas pero que habitan ambientes con distinta productividad primaria determinada por un gradiente de precipitación. La sociabilidad cuantificada como tamaño de grupo y grado de cohesión social entre individuos del mismo grupo no presentó variación entre las poblaciones estudiadas, a pesar de diferencias marcadas en condiciones ecológicas (distribución de alimento y refugio, riesgo de depredación, costos asociados a excavar madrigueras). En cambio, se registró una asociación entre diferencias ecológicas y la variación en el tamaño de los grupos dentro de estas poblaciones. En conjunto, los resultados son consistentes con que la sociabilidad en esta especie evolucionó en respuesta a las condiciones de aridez en el pasado y que esta se han mantenido relativamente invariable a lo largo del tiempo a pesar de las diferencias ecológicas entre sus poblaciones actuales. Tomando en cuenta la posición filogenética de O. gliroides es posible inferir que la sociabilidad en Octodontidae evolucionó temprano en el clado social. ix

10 INTRODUCCIÓN GENERAL 1

11 MARCO TÉORICO La sociabilidad, definida como la tendencia de los individuos a vivir gran parte de su ciclo vital con otros individuos de la misma especie y a interactuar más frecuentemente con estos (Alexander 1974; Blumstein & Armitage 1998; Lacey & Sherman 2007; Wey et al. 2008), es relativamente común en insectos y otros invertebrados (Seeley 1989; Avilés & Tufiño 1998), así como en peces (Heg et al. 2005; Reddom et al. 2011), aves y mamíferos (Lott 1991; Heinsohn 1992; Brown & Brown 1996; Ebensperger 2001; Lacey & Sherman 2007). La tendencia de los individuos a agruparse puede resultar a partir del estímulo generado por recursos externos a éstos (e.g. refugio y/o alimento), o por una atracción generada entre los propios individuos (Parrish et al. 1997; Ebensperger 2001). Esta tendencia no es un rasgo invariante, tal como lo demuestran estudios que han documentado cambios en el tamaño de grupo, estructura y grado de cohesión social tanto dentro como en diferentes poblaciones de vertebrados (Lott 1984; 1991; Brashares & Arcese 2002; Schradin & Pillay 2005). La ocurrencia de variación en el comportamiento social es evidente incluso dentro de especies con una estructura social cohesionada y permanente (Lott 1991), un aspecto esencial para estudios cuyo objetivo es determinar las causas ecológicas y significancia funcional de la sociabilidad (Lott 1991; Foster 1999, Johnson et al. 2002). En particular, comparaciones entre poblaciones tienen la ventaja de abarcar un rango más amplio de condiciones ecológicas, en particular cuando estas poblaciones están asociadas a diferencias importantes en condiciones ecológicas (Ebensperger et al. 1995; Travis et al. 1995; Shradin & Pillay 2005), lo que sin embargo permite controlar otras fuentes de variación como filogenia y nicho ecológico (Clutton-Brock & Harvey 1978; Lott 1991; Maher 1994). A diferencia de los estudios en una sola población, los estudios comparativos a lo largo de gradientes ambientales (i.e., variación entre poblaciones), representan experimentos naturales que 2

12 permitan evaluar la contribución relativa de las condiciones ecológicas sobre la estructura y tamaño de los grupos sociales (Johnson et al. 2002). Así entonces, comparaciones entre poblaciones pueden contribuir a determinar si variación en condiciones ecológicas se han traducido en diferencias en el grado de sociabilidad (Foster 1999; Ebensperger et al. 2012). La variación intraespecífica en el grado de sociabilidad es a menudo atribuida al efecto de diferencias en condiciones ecológicas (e.g., clima, riesgo de depredación, densidad, disponibilidad de lugares para nidificar, calidad, cantidad o distribución de alimento) (Lott 1991), las cuales determinarían los beneficios y costos que emergen de las decisiones de los individuos por asociarse o a abandonar un grupo (Slobodchikoff 1984; Lacey 2000; Brashares & Arcese 2002; Ebensperger et al. 2012). Entre los potenciales beneficios que se atribuyen a la formación y mantención de la vida en grupo se incluyen una disminución en el riesgo per cápita de depredación, un incremento en la eficiencia de forrajeo debido a una localización y/o defensa más eficiente de los recursos, así como un incremento en el ahorro energético producto de termorregulación social entre otros (Alexander 1974; Bertram 1978; Armitage 1981; Krebs & Davies 1993; Ebensperger 2001; Lacey & Sherman 2007). Por otro lado, los costos asociados a la vida en grupo, incluyen un incremento en la trasmisión de parásitos y competencia por recursos entre otros (Alexander 1974; Loehtle 1995; Altizer et al. 2003). Son numerosos los estudios que han documentado una relación estrecha entre el grado de sociabilidad y variación en factores ecológicos asociados a beneficios de la vida en grupos. Por ejemplo, hembras del venado de cola blanca (Odocoileus virginianus) que habitan ambientes abiertos y de mayor susceptibilidad a depredadores forman grupos más numerosos comparados con grupos de la misma especie en ambientes más cerrados (Hirth 1977; Lott 1991). Por otra parte, la distribución de recursos críticos es uno de los 3

13 principales agentes ecológicos de la conducta social. En particular, recursos que se encuentran distribuidos de manera heterogénea en espacio y tiempo pueden promover la vida en grupo debido a que los grupos más numerosos son más eficientes en localizar o defender recursos de alta calidad (Slobodchikoff 1984; Travis et al. 1995; Brashares & Arcese 2002; Maher & Burger 2011). Por ejemplo, la rata topo común (Cryptomys hottentotus hottentotus) forma colonias más numerosas en ambientes áridos donde el alimento está distribuido en forma heterogénea que en ambientes más húmedos donde el alimento está distribuido en forma más uniforme. Un mayor número de individuos en ambientes áridos determina una localización y defensa más eficiente de estos recursos (Spinks & Plagányi 1999; Spinks et al. 2000). De manera similar, los perritos de la pradera de Gunnison (Cynomys gunnisoni) incrementan el tamaño de grupo y solapamiento de sus ámbitos de hogar cuando los recursos se encuentran más dispersos en espacio y tiempo (Verdolin 1999). Además de la distribución, la abundancia de los recursos también parece tener algún efecto sobe la tendencia a formar grupos. Así por ejemplo, variación en el tamaño de grupo durante la actividad de forrajeo en mamíferos carnívoros (Canis lupus, Crocuta crocuta) está asociada a diferencias estacionales o temporales en la disponibilidad de presas (Mech 1970; Kruuk, 1972). En contraste con un escenario en el cual las condiciones ecológicas son atribuidas como causas de la evolución de la vida en grupo, diferencias en el grado de sociabilidad entre especies dentro de un clado también pueden representar rasgos heredados a partir de formas ancestrales. En este escenario, los rasgos pueden permanecer invariantes a pesar de diferencias entre los ambientes de las formas ancestrales y actuales. Es decir, el rasgo o estado del rasgo en las formas actuales representarían inercia filogenética. Esta hipótesis es apoyada por comparaciones entre especies. Por ejemplo, la vida social en miembros de la 4

14 super-familia Cavioidea ha sido atribuida a los efectos filogenéticos dentro de este grupo, es decir, que el rasgo social habría estado presente también en las formas ancestrales, independiente de diferencias en los ambientes usados por estas especies (Rowe & Honeycutt 2002). Del mismo modo, la organización social y espacial en especies de caballos salvajes (familia Equidae) es uniforme a pesar de diferencias ambientales y demográficas, lo que apoya que la estructura social observada sería un rasgo ancestral y un caso de inercia filogenética (Linklater2000). En aves se ha enfatizado el posible rol de factores ecológicos (e.g., depredación, dispersión limitada) como causa evolutiva de la vida social. Sin embargo, existe evidencia que apoya que la vida social es el estado ancestral en varias familias de aves, lo que no descarta un componente filogenético (Arnold & Owens 1998; 1999; Covas & Griesser 2007). Además, estudios en los que inicialmente se atribuyó el efecto de causas ecológicas a la sociabilidad han sido re-evaluados encontrando un fuerte componente filogenético. Por ejemplo, Van Schaik & Van Noordwijk (1986) indicaron que diferencias en riesgo de depredación serían la causa de diferencias en el tamaño de grupo en poblaciones de macacos de cola larga (Macaca fascicularis). Sin embargo, la evidencia más reciente a partir de estudios comparados es más consistente con que la sociabilidad en especies del género Macaca estarían está vinculada a inercia filogenética (Thierry et al. 2000). En conjunto, estos estudios indican que no es claro en qué medida la variación social observada en poblaciones de especies actuales es el resultado de adaptación a variación en condiciones ecológicas o el legado de formas ancestrales. Por otra parte, un escenario de inercia también puede ser evaluado indirectamente a partir de compasiones intraespecíficas. En particular, una ausencia de variación social en poblaciones genéticamente distintas y asociadas a condiciones ambientales diferentes sería más consistente con un escenario de inercia. Solo un estudio reciente ha examinado esta 5

15 posibilidad en el tejón europeo (Meles meles), y donde una ausencia de variación social está vinculada con variación ecológica significativa. Modelo de estudio, Hipótesis y predicciones El orden Rodentia constituye un grupo de especies particularmente apropiado para examinar los roles de condiciones ecológicas y de inercia filogenética en el origen y evolución de la sociabilidad. En particular, en este orden prevalecen clados monofiléticos bien sustentados y donde las especies exhiben una gran diversidad ecológica y morfológica (Nedbal et al. 1994; Rowe & Honeycutt 2002). Es así, que la vida social en este taxón se ha registrado en no menos de 70 especies, representantes de 39 géneros y 18 familias ampliamente distribuidas (Lacey & Sherman 2007). El orden Rodentia está representado por tres grupos taxonómicos: los sciurognatos, los miomorfos y los hystricognatos (Wilson & Reeder 2005). Los hystricognatos sudamericanos (degus, cururos, cobayos, ratas vizcachas, tuco-tucos) incluyen especies que varían morfológica y fisiológicamente y que se han adaptado a diferentes modos de vida (e.g., sociales, escansoriales, fosoriales, semifosoriales), pudiendo encontrarse en casi todo tipo de ambientes (Contreras et al. 1987; Mares & Ojeda 1982; Eisenberg & Redford 1999). Estos patrones de diversidad morfológica, fisiológica y ecológica tienden a covariar con patrones de organización social y comportamiento, donde la estructura social varía entre especies solitarias y/o especies altamente sociales y gregarias (Ebensperger & Cofré 2001; Lacey & Ebensperger 2007; Ebensperger et al. 2008). Dentro de los hystricognatos sudamericanos, los octodontidos (Octodontidae) corresponden a uno de los grupos más característicos en ambientes áridos y semiáridos del cono sur de Sudamérica (Contreras et al. 1987; Lacey & Ebensperger 2007; Honeycutt et al. 2007). Los Octodontidae constituyen 6

16 un grupo monofilético (Honeycutt et al. 2003; Lessa et al. 2008) con 13 especies divididas en siete géneros (Aconaemys, Octodon, Octodontomys, Octomys, Spalacopus, Tympanoctomys y Pipanacoctomys; Wilson & Reeder 2005; Ojeda et al. 2013). Al mismo tiempo, se trata de un grupo ecológicamente diverso que incluye especies con hábitos de vida escansorial, semisubterráneos y subterráneos (Redford & Eisenberg 1992; Lacey & Ebensperger 2007; Ebensperger et al. 2008). Estas especies se encuentran distribuidas a lo largo de la Cordillera de los Andes desde los 16 S a 41 S, especialmente en las laderas occidentales (Contreras et al. 1987; Ojeda et al. 1996; Verzi 2001), ocupando una gran diversidad de ambientes que incluyen pastizales abiertos, bosques ralos y bordes de salares extremadamente áridos (Redford & Eisenberg 1992; Lacey & Ebensperger 2007). Si bien la información disponible sobre la estructura social para la mayoría de las especies de octodóntidos es poco conocida, se ha establecido que el clado chileno compuesto por las especies Octodon degus (Fulk 1976; Lacey & Ebensperger 2007), Spalacopus cyanus (Reig 1970; Lacey & Ebensperger 2007), Aconaemys fuscus (Reise & Gallardo 1989) y O. lunatus (Sobrero 2013) serían sociales. Por otra parte, las especies del clado argentino: Tympanoctomys barrerae, Octomys mimax y Pipanacoctomys aureus presentan hábitos solitarios (Mares et al. 1997; Ebensperger et al. 2008). Se ha planteado que este patrón de diversificación podría haber evolucionado en respuesta a cambios climáticos (Reig 1986; Ojeda & Tabeni 2009). La evaluación de esta hipótesis depende fundamentalmente de la estructura social de la especie Octodontomys gliroides (soco, choschori, rata cola de pincel o degu Andino), un aspecto completamente desconocido hasta ahora. Diversas observaciones sugieren que la historia evolutiva de O. gliroides pudo estar marcada por respuestas a variación en las condiciones ecológicas de los ambientes usados 7

17 por estos animales. Se trata e una especie que se encuentra en la región tropical de Sudamérica (Gallardo et al. 2007), en ambientes con características climáticas y geográficas contrastantes (e.g., desiertos extensos, montañas elevadas, extensos salares) (Ojeda et al. 2000). La distribución geográfica actual de esta especie coincide con un gradiente de precipitación de este a oeste creado por el efecto de sombra de lluvia de los Andes. La evidencia disponible apoya que esta zona se caracteriza por una historia compleja de cambios asociados con períodos secos-húmedos que ocurrieron en el Pleistoceno-Holoceno (Nester et al. 2007; Santoro & Latorre 2009). Esta variación climática ha causado cambios en la distribución de la flora local y la localización de zonas andinas xéricas donde O. gliroides se encuentra en la actualidad (Ribichich 2002; Teta & Ortiz 2002; Barquez et al. 2006). Por otra parte, la mayoría de las reconstrucciones filogenéticas recientes sitúan a O. gliroides como el taxón hermano del clado compuesto por la mayoría de las especies sociales (Honeycutt et al., 2003; Gallardo et al. 2004; Opazo 2005; Rowe et al. 2010). Por lo tanto, la ocurrencia de hábitos solitarios en O. gliroides apoyaría que la vida social en Octodontidae sería un rasgo derivado, y potencialmente en respuesta a condiciones eclógicas recientes. En contraste, la ocurrencia de hábitos sociales en O. gliroides indicaría que este rasgo evolucionó temprano en Octodontidae y que es el resultado de presiones de selección históricas. De esta manera, el objetivo central de esta tesis fue determinar el grado de sociabilidad de O. gliroides, examinando la importancia de factores ecológicos (e.g., distribución de recursos, riesgo de depredación) como posibles causas, así como sus implicancias sobre la evolución de la vida en grupo en el resto de los octodóntidos sociales. Para esto, se realizó primero un análisis filogeográfico que permitió determinar el grado de diferenciación genética entre poblaciones de O. gliroides a lo largo de su rango de 8

18 distribución. En base a estos resultados, se seleccionaron dos poblaciones genéticamente distintas pero que ocurren en ambientes con distinta productividad primaria determinada por un gradiente de precipitación. En ambas poblaciones se evaluó la importancia de diferentes factores ecológicos, en particular, la distribución de recursos, riesgo de depredación y costos asociados a cavar madrigueras como predictores de la variación en el grado de sociabilidad dentro y entre poblaciones. 9

19 REFERENCIAS Alexander, R. D The evolution of social behavior. Ann. Rev. Ecol. Syst. 5: Altizer, S., Nunn, C. L., Thrall, P. H., Gittleman, J. L., Antonovics, J., Cunningham, A. A., Dobson, A. P., Ezenwa, V., Pedersen, A. B., Poss, M. & Pulliam, J. R. C Social organization and parasiterisk in mammals: integrating theory and empirical studies. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics, 34: Armitage, K.B. & Woods, B.C Group hibernation does not reduce energetic costs of young yellow-bellied marmots. Physiological and Biochemical Zoology 76: Arnold, K. E. & Owens, I.P.F Cooperative breeding in birds a comparative test of the history hypothesis. Proc. R. Soc. Lond. B 265: Arnold, K. E. & Owens, I. P. F Cooperative breeding in birds: the role of ecology. Behav. Ecol. 10: Avilés, L. & Tufiño, P Colony size and individual Wtness in the social spider Anelosimus eximius. American Naturalist 152: Barquez, R. M., Díaz, M. M. & Ojeda, R Mamíferos de Argentina. Sistemática y Distribución. Sociedad Argentina para el Estudio de los Mamíferos (SAREM).Tucuman, Argentina. 359 pp. Bertram, B. C. R Living in groups: predators and prey. In: Behavioural ecology: and evolutionary approach (Krebs, J. R. & Davies, N. B., eds). Blackwell Scientific Publications, Oxford, UK, pp Blumstein, D.T. & Armitage, K.B Life history consequences of social complexity a comparative study of ground-dwelling sciurids. Behavioral Ecology 9: Brashares, J. S. & Arcese, P Role of forage, habitat and predation in the behavioural plasticity of a small African antelope. Journal of Animal Ecology, 71:

20 Brown, C. R. & Brown, M. B Coloniality in the Cliff Swallow: the Effect of Group Size on Social Behavior. University of Chicago Press, Chicago. Cahan, S. H, Blumstein, D. T., Sundström, L., Liebig, J. & Griffin, A Social trajectories and the evolution of social behavior. Oikos 96: Clutton-Brock, T. H. & Harvey, P. H Mammals, resources and reproductive strategies. Nature 273: Clutton-Brock, T. H., Gaynor, D., McIlrath, G. M., Maccoll, A. D., Kansky, R., Chadwick, P., Manser, M., Skinner, J. D. & Brotherton, P. N. M Predation, group size and mortality in a cooperative mongoose, Suricata suricatta. Journal of Animal Ecology 68: Contreras, L.C., Torres-Mura, J. C. & Yánez., J.L Biogeography of octodontid rodents: an eco-evolutionary hypothesis. In: Patterson B.D., Timm, R.E. (Eds.): Studies of Neotropical Mammalogy. Essays in honor of P. Herskovitz. Fieldiana, Zoology (new series). 39. Chicago Field Museum, Chicago, IL, pp Covas, R. & Griesser, M Life history and the evolution of family living in birds. Proceedings of the Royal Society B. 274: Ebensperger, L. A A review of the evolutionary causes of rodent group-living. Acta Theriologica 46: Ebensperger, L. A. & Cofré, H On the evolution of group-living in the New World cursorial hystricognath rodents. Behavioral Ecology 12: Ebensperger, L. A. & Hurtado, M. J On the relationship between herbaceous cover and vigilance activity of degus (Octodon degus). Ecology 111: Ebensperger, L. A. & Blumstein, D. T Sociality in New World hystricognath rodents is linked to predators and burrow digging. Behavioral Ecology 17:

21 Ebensperger, L..A., Sobrero, R., Campos V. & S.M. Giannoni Activity, range areas, and nesting patterns in the viscacha rat, Octomys mimax: implications for its social organization. Journal of Arid Environments 72: Ebensperger, L.A. & Hayes. L.D On the dynamics of rodent social groups. Behavioural Processes 79: Ebensperger, L. A., Castro, R. A., Sobrero, R., Quirici, V., Burger, J. R, Quispe, R., Villavicencio, C., Vásquez, R. A., Soto-Gamboa, M. & Hayes, L. D Ecological drivers of groupliving in two populations of the communally rearing rodent, Octodon degus. Behavioral Ecology and Sociobiology 66: Eisenberg, J. F. & Redford, K. H Mammals of the Neotropics. The central Neotropics: Ecuador, Peru, Bolivia, Brasil. Vol. 3. The University of Chicago Press. Foster, S.A. & Endler, J. A Geographic variation in Behavior: Perspectives on evolutionary mechanisms. Oxford University Press, Inc. NY. 308 pp. Fulk, G. W Notes on the activity, reproduction, and social behavior of Octodon degus. J Mammal 57: Gallardo, M. H., Kausel, G., Jiménez, A., Bacquet, C., González, C., Figueroa, J., Köhler, N. & Ojeda, R Whole genome duplications in South American desert rodents (Octodontidae). Biological Journal of the Linnean Society 82: Gallardo, M. H., Ojeda, R. A., Gonzalez C. A. & Rios. C. A The Octodontidae revised. Pp In: Kelt, D.A., E.P. Lessa, J.Salazar Bravo & J.L.Patton (eds). The Quintessential Naturalist: Honoring in Life and Legacy of Oliver P.Pearson. University of California Publications in Zoology 134: Heg, D., Brouwer, L., Bachar, Z. & Taborsky, M Large group size yields group stability in the cooperatively breeding cichlid Neolamprologus pulcher. Behaviour 142:

22 Heinsohn, R. G Cooperative enhancement of reproductive success in white-winged choughs. Evolutionary Ecology 6: Hirth, D. H Social behavior of white-tailed deer in relation to habitat. Wildlife Monographs. 33: 1-55 Honeycutt, R. L., Rowe, D. L. & Gallardo, M. H Molecular systematics of the South American Caviomorph rodents: relationships among species and genera in the family Octodontidae. Molecular Phylogenetics and Evolution 26: Isvaran, K Intraspecific variation in group size in the blackbuck antelope: the roles of habitat structure and forage at different spatial scales. Oecologia 154: Johnson, D. D., Baker, S., Morecroft, M. D. & Macdonald, D. W Long-term resource variation and group size: a large-sample field test of the resource dispersion hypothesis. BMC Ecology 1: 2-2. Johnson, D. D. P., Kays, R., Blackwell, P. G. & MacDonald, W Does the resource dispersion hypothesis explain group-living? Trends in Ecology and Evolution 17: Krebs, J. R. & Davies, N. B. 1993: An introduction to behavioural ecology. Blackwell Scientific Publications, Oxford, UK. Kruuk, H The spotted hyena: a study of predation and social behavior. Chicago, IL: University of Chicago Press. 335 pp. Lott, D. F Intraespecific variation in the social systems of wild vertebrates. Cambriges University Press. Lacey, E. A. & Sherman, P. W Cooperative breeding in naked mole rats: Implications for vertebrate and invertebrate sociality. In Cooperative breeding in mammals, ed. N. G. Solomon and J. A. French, Cambridge: Cambridge University Press. 13

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