Diferencias en el Comportamiento Social de dos Especies Gemelas de Anolinos Cubanos (Lacertilia: Iguanidae)

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1 Caribbean Journal of Science, Vol. 29, No. 1-2, 18-23, 1993 Copyright 1993 College of Arts and Sciences University of Puerto Rico, Mayaguez Diferencias en el Comportamiento Social de dos Especies Gemelas de Anolinos Cubanos (Lacertilia: Iguanidae) RUBEN REGALADO 1 Y O RLANDO H. GARRID Suffolk Avenue, Hialeah, Florida Museo Nacional de Historia Natural, La Habana, Cuba A BSTRACT. The social behavior of two sibling species of cuban lizards, Anolis sagrei (Dumeril and Bibron) and A. bremeri (Barbour) is described. A comparison of courtship, copulation, and aggressive display confirms the previous separation of these two species. R ESUMEN. Se describe la conducta social de dos especies gemelas de lagartos cubanos, Anolis sagrei (Dumeril y Bibron) y A. bremeri (Barbour). La comparacion del cortejo, copula, y despliegues agresivos confirma la previa separacion de estas dos especies. 18 INTRODUCCION Esta contribucion analiza las diferencias entre el comportamiento de dos especies muy similares de anolinos cubanos: Anolis sagrei (Dumeril y Bibron) y Anolis bremeri (Barbour). Ambas tienen escamacion y colorido semejantes; solo el rostral de las hembras en la segunda especie se diferencia por ser respingado. Los machos de A. bremeri se caracterizan por la envergadura y color del pliegue gular, asi como por el mayor tamano corporal (Garrido, 1972). La distribucion de A. sagrei abarca todo el archipielago cubano, numerosas islas caribenas y, en forma de mosaico, localidades en las costas centroamericanas y en la peninsula de La Florida (Williams, 1976). Anolis bremeri es una especie endemica cubana con una distribucion mas limitada y que comprende solo tres poblaciones conocidas (Garrido, 1972). La raza A. b. bremeri (Garrido, 1972), vivia en las areas de arenas blancas y amarillas del sur de la provincia de Pinar del Rio. Desafortunadamente, no se pudieron obtener ejemplares para este estudio porque las foramaciones vegetales donde habian sido colectados originalmente (cayos de monte) se han convertido en areas de cultivo o pastizales. Los individuos de la Isla de la Juventud constituyen otra subespecie, A. b. insulaepinorum (Garrido). Existen poblaciones en La Coloma, Herradura y otras localidades aledanas del sur de Pinar del Rio que representan probablemente un enjambre hibrido A. sagrei A. bremeri (Garrido, 1972). Aunque otros autores han estudiado la conducta social de A. sagrei (Evans, 1938; Ruibal, 1967; Ruiz, 1977; Scott, 1984) no hay reporte alguno sobre estos aspectos en A. bremeri. M ATERIALES Y METODOS Las observaciones fueron realizadas con animales cautivos y con animales libres en su ambiente natural. Las condiciones del laboratorio y metodos utilizados han sido descritos por Garrido (1980). Los ejemplares de A. sagrei provenian de poblaciones situadas al suroeste de Ciudad Habana, mientras que los de A. bremeri pertenecian a la raza de la Isla de la Juventud. El numero de individuos utilizados, asi como el de copulas, enfrentamientos agresivos y condiciones de observacion se presentan en la Tabla 1. No hubo observaciones repetidas en un mismo individuo en condiciones naturales. Sin embargo, en el laboratorio fue necesario reutilizar algunos individuos, especialmente hembras. RESULTADOS lnventario de Patrones de Conducta a) Despliegue de rubrica ( signature display ; cabeceo brusco; Garrido, 1980). Desplazamientos verticales de la cabeza que pueden ser amplificados por las flexiones y extensiones (planchas) de las extremi-

2 COMPORTAMIENTO SOCIAL DE ANOLINOS 19 TABLA 1. Numero de individuos utilizados y observaciones realizadas. Condiciones de A. sagrei A. bremeri Hibridos Actividad observacion # 8 Q # 8 9 # 8 Q Copula Laboratorio Libres Combates Laboratorio Libres dades. En ocasiones estan sincronizadas con movimientos de la cola y/o el pliegue gular que, junto a otras variables tales como amplitud, numero y frecuencia de los cabeceos, constituyen senales estereotipadas y especie especificas (Carpenter, 1967; Jenssen, 1977a). b) Cabeceo tenue ( nodding ). Cabeceos rapidos que se ejecutan con una amplitud menor que en el de rubrica. No ocurren flexiones. c) Cabeceo de cortejo ( jiggling ). Cabeceo muy rapido, pero de menos amplitud aun y que acompana al acercamiento del macho durante el cortejo. Aunque con movimientos estereotipados, varios estudios han destacado su naturaleza no especifica (Carpenter, 1978). d) Abaniqueo ( dewlapping ). Extensiones y retracciones del pliegue gular. e) Cabeceo con abaniqueo. Cabeceos rapidos sin pausas y seguidos por abaniqueos. La frecuencia de los cabeceos es aparentemente similar a la de los tenues, pero su amplitud es mayor. A diferencia de estos, se realizan generalmente con las extremidades anteriores completamente extendidas. Los cabeceos son seguidos, sin pausa alguna, por una serie de extensiones y retracciones rapidas del pliegue gular, que en 125 observaciones promediaron 3.36 (rango 1-11). La duracion promedio del despliegue completo fue de 5.5 segundos. Este patron de conducta fue observado solo en machos de A. sagrei y en condiciones naturales. Es probablemente uno de los despliegues mas frecuentes de esta especie durante el periodo reproductor, su tasa fue igual o mayor que el doble de las correspondientes a los otros (0.59 despliegues/ minuto vs en el de rubrica; 0.21 en cabeceo tenue y 0.30 en abaniqueo: 4.12 horas de observacion en 10 individuos). Cortejo y Copula Anolis sagrei. Al divisar a una hembra, el macho realiza abaniqueos o el despliegue de rubrica con o sin abaniqueos. Comunmente la cola es elevada sincronizadamente con los cabeceos, pero nunca se anadieron modificadores agresivos, tales como cresta nucal y dorsal o compresion lateral del cuerpo (Jenssen, 1977a). A continuacion, el macho se acerca a la hembra, realizando los cabeceos de cortejo y la agarra por la piel del cuello a la vez que se coloca encima de ella. En ocasiones, un macho podia ejecutar despliegues mientras sostenia a la hembra. Estos despliegues tenian una secuencia y cadencia similares al despliegue de rubrica (vea, no obstante, Scott, 1984: 17). La precopula periodo desde el agarre a la intromision es de corta duracion (Tabla 2), y la intromision se realiza normalmente, con un solo movimiento leve de la region cloacal del macho. Una vez que esto ocurria el macho liberaba a la hembra del agarre con la boca. Durante la copula este podia mantener agarrada a la hembra con sus extremidades anteriores o aun reposar al lado de esta. En varias oportunidades vimos hembras que latigueaban su cola en esta periodo, a lo que los machos responden invariablemente con cabeceos tenues. Aparentemente es el macho quien termina el apareamiento, que tuvo una duracion similar a la de la mayoria de las especies cubanas estudiadas (Garrido, 1980) (Tabla 2). Anolis bremeri insulaepinorum. Despues de reconocer a la hembra, los machos comenzaron el cortejo con un cabeceo tenue

3 20 R. REGALADO Y O. H. GARRIDO TABLA 2. Diferencias en el comportamiento social de anolinos cubanos. Caracter A. sagrei A. bremeri Hibridos Despliegue de rubrica Cabeceo tenue Agarre de la hembra Duracion de la precopula (promedio en segundos) Despliegue durante la precopula Movimientos durante la intromision Duracion de la copula (promedio en minutos) Separacion Numero de cabeceos poco vari- Desconocido able y comunmente bien di- ferenciados por pausas. Aban- iqueos sincronizados con cada cabeceo Numero de cabeceos variable, que se diferencian en duracion y amplitud. Los abaniqueos se presentan paulatinamente solo en el tercer cabeceo y en los que siguen al cuarto No hay pausas entre cabeceos Se libera despues de la intromision 34 Cabeceos y planchas Leves 3.8 Normal Pausas entre cabeceos Se mantiene durante la copula 70 No Tres bruscos 64.9 Normal Similar a sagrei Como en sagrei 40 Similar a sagrei Leves 3.5 Rapida diferente al que ejecuta A. sagrei. Aunque no pudimos hacer comparaciones cuantitativas, fue evidente la existencia de dos unidades: una serie inicial de cabeceos bien marcados por pausas, seguida por otra de cadebeos rapidos y probablemente de menor amplitud. Durante este despliegue la cola fue mantenida separada del sustrato, sin ningun tipo de movimiento. Ocasionalmente el abaniqueo precedia a cada tipo de cabeceo. Posteriormente el macho se acercaba a la hembra con el cabeceo de cortejo y la agarraba por la piel de la nuca, a la vez que buscaba la posicion adecuada encima de ella. La duracion de la precopula fue considerable (Tabla 2). Durante la intromision se realizaron tres movimientos bruscos y hacia adelante de la region cloacal del macho, cuyo cuerpo permanecio arqueado debido a que son mayores que las hembras y no las liberan del agarre por la nuca. Esta postura la mantuvieron a traves de todas las copulas, que produjeron las duraciones mayores registradas para cualquier anolino cubano (Garrido, 1980) (Tabla 2). Al culminar el apareamiento, la separacion ocurrio normalmente como en A. sagrei. Poblaciones de La Coloma y Herradura. Los machos comenzaron el cortejo con un cabeceo tenue similar al de A. sagrei y acompanados por movimientos de la cola arriba y abajo; despues de una pausa, estos se repetian de manera similar. Posteriormente ejecutaban planchas y se acercaban a las hembras con el cabeceo de cortejo. Estas eran agarradas por la nuca y entonces el macho realizaba cabeceos con flexiones, consumiendo un tiempo de precopula similar al de la especie ya mencionada (Tabla 2). Durante la intromision, el macho no realizo los movimientos bruscos tipicos de A. bremeri, sino mas bien tenues. Las copulas transcurrian sin agarre con la boca y sus duraciones fueron muy similares a las de A. sagrei. La separacion de la pareja fue mas apresurada que en las especies parentales. Enfrentamientos Agresivos El uso de despliegues y modificadores en estas especies es muy similar al de otros

4 COMPORTAMIENTO SOCIAL DE ANOLINOS 21 anolinos y en el caso de A. sagrei ha sido descrito con suficiente detalle por Scott (1984). Resaltaremos aqui solo la naturaleza especifica del despliegue de rubrica, ya que el mismo fue utilizado (con modificadores) en los combates entre los machos. Anolis sagrei. En este patron de conducta, Scott (1984) reconocio cuatro unidades basicas: dos cabeceos iniciales rapidos, un cabeceo a continuacion, que es mas lento y de mayor duracion, otro rapido, y una serie de cabeceos variables en numero (3-12) que disminuyen progresivamente en amplitud. El abaniqueo, cuando ocurre, es sincronico con el tercer cabeceo y de forma variable con la ultima serie. Existe, por lo tanto, un nucleo reconocible en este patron de conducta, a pesar de que se ha registrado una variacion considerable (Ruibal, 1967; Scott, 1984). Anolis bremeri insulaepinorum. Algunas variables de esta pauta de conducta mostraron diferencias marcadas con respecto al de A. sagrei. Todos los cabeceos fueron amplificados por planchas como en A. sagrei, pero a diferencia de esta especie, la amplitud de los mismos fue constante y, en todos, el pliegue gular se mantuvo extendido. La cola se mantuvo recta y separada del sustrato; nunca se elevo como es tipico de A. sagrei. Pudimos indentificar cuatro unidades: una de tres cabeceos mas bien lentos y marcados por pausas, a los que sigue un cabeceo rapido, luego dos o tres similares a la primera serie y culmina con otro rapido al final. Poblaciones de La Coloma y Herradura. No se observaron despliegues similares al de rubrica en las dos especies parentales. DISCUSION Los resultados de nuestras observaciones para A. sagrei, si bien limitados por un tamano de muestra menor y una tecnica de registro menos precisas, coinciden con los obtenidos por Scott (1984). La forma, duracion, secuencia y contexto en que fueron utilizadas las diferentes pautas de conducta en nuestro estudio son similares a las descritas por esta autora. Ademas, fueron ejecutados practicamente de forma identica por los animales mantenidos en cautiverio y los que se encontraban en ecosistemas naturales. Detectamos, sin embargo, una diferencia importante: nunca observamos en animales cautivos el despliegue cabeceo con abaniqueo, que fue tan comun en los machos libres de A. sagrei. Scott (1984), en su estudio de laboratorio, tampoco lo reporta. Ella plantea que A. sagrei posee un solo patron de conducta estereotipada y especie-especifico. Nuestro estudio revela que existen al menos dos. Tal situacion ha sido encontrada en el repertorio de otros iguanidos (Jenssen, 1975; Jenssen y Hover, 1976; Losos, 1985). Scott argumenta que los abaniqueos y el despliegue de rubrica en A. sagrei no estan asociados particularmente al cortejo. Reconoce, no obstante, que esto podria ser un artefacto debido a que las parejas se encuentran en una relacion espacial muy estrecha. Nuestros datos de campo muestran que el cabeceo con abaniqueo es ejecutado fundamentalmente cuando hay hembras cerca o, en todo case, estas aparecen un poco mas tarde. Las ejecuciones mas intensas (mayor amplitud en los cabeceos y abaniqueos) ocurren cuando las hembras se encuentran en el campo visual del individuo. En un habitat natural, las hembras de esta especie estan generalmente en la base de los troncos o en el suelo, alimentandose y casi siempre ocultas de los machos, que ocupan zonas mas altas de los troncos. En la mayoria de las poblaciones de esta especie hay intensa competencia entre los machos por los sitios adecuados (troncos) para establecer territorios. Esto se manifiesta por el gran numero de individuos encontrados en habitats marginales (piedras, hierbas, etc.), asi como porque mas del 95% del presupuesto de tiempo es consumido en despliegues territoriales y permanencia en sitios de percha bien expuestos. Lo mas probable es que las hembras receptivas sean atraidas por los despliegues de los machos. Si esto es asi, el cabeceo con abaniqueo es un fuerte candidato para esta funcion. Por supuesto, otras funciones posibles (Williams y Rand, 1977) no pueden descartarse a menos que se realicen experimentos apropiados. A corta distancia, tal como ocurre siempre en condiciones de la-

5 22 R. REGALADO Y O. H. GARRIDO boratorio, seria innecesario este despliegue. Otros caracteres morfologicos y/o de conducta permitirian aqui corroborar especie, sexo y motivacion. Tal interpretacion esta en concordancia con la hipotesis de que podria existir en Anolis una estructura jerarquica en el examen de las senales, que esta basada en la distancia a que estas son percibidas (Losos, 1985). Algo que apoya este punto de vista es que el cabeceo de cortejo, utilizado a corta distancia, es muy similar en todos los anolinos. Probablemente su funcion es la de apaciguar a las hembras (Eibl-Eibesfeldt, 1974) y no requiere, por lo tanto, elementos distintivos de la especie y sexo que ya han sido reconocidos a mayor distancia. Ninguna de las especies de anolinos que viven simpatricos con A. sagrei son lo suficientemente similares para dar lugar a confusiones. Por esta razon, sorprende que uno encuentre gran variabilidad en su despliegue de rubrica (Ruibal, 1967; Scott r 1984), ya que las presiones de seleccion sobre el mismo, como mecanismo de aislamiento, deben estar relajadas (Jenssen, 1978, 1979). Anolis bremeri fue descrito originalmente como especie y posteriormente fue considerado coespecifico con A. sagrei, hasta que Garrido (1972) la volvio a separar como especie basado en caracteres morfologicos y de distribucion. Las diferencias encontradas en las pautas de comportamiento (resumidas en la Tabla 2) apoyan esta interpretacion. Varios investigadores han utilizado caracteres etologicos para resolver problemas sistematicos en iguanidos (Clarke, 1965; Garcea y German, 1968; McKinney, 1971). La separacion en especies diferentes de poblaciones muy similares en morfologia se ve fuertemente apoyada cuando se encuentran despliegues de rubrica marcadamente disimiles. Esto se debe al caracter estereotipado y especie especifico de los mismos (Carpenter, 1967; Jenssen, 1977a). En el caso presente existe, ademas, informacion adicional basada en las diferencias de las pautas de cortejo y copula. Estas resultan interesantes no solo al taxonomo, ya que tambien plantean interrogantes al etologo. Tal vez algunos podrian ser relacionados con factores sociales y ambientales. Por que razon Anolis bremeri consume tanto tiempo durante la copula? Su duracion es 16 veces la de A. sagrei y mayor que la de cualquier otro Anolis cubano (Garrido, 1980). El apareamiento prolongado podria ser un mecanismo de competencia intrasexual que impide el acceso de otros machos a una hembra todavia receptiva (Wilson, 1975; Trivers, 1985). Se ha descrito en otra especie de Anolis, sin embargo, un mecanismo que. inhibe la receptividad sexual despues de la copula (Crews, 1973). Hay otro hecho, no obstante, que apunta hacia una competencia mayor entre los machos. Mientras las hembras de ambas especies son mas similares en tamano, los machos adultos de A. bremeri son aproximadamente 10 mm mayores que los de A. sagrei. El mayor tamano de los machos de Anolis ha sido probablemente seleccionado por las ventajas que proporciona en las luchas intraespecificas (Trivers, 1976). Caracteristicas como el tipo de agarre de la nuca y movimientos bruscos durante la intromision podrian ser una consecuencia del mayor tamano de los machos de esta especie. Los datos conductuales concuerdan, ademas, con la interpretacion original (Garrido, 1972), de que las poblaciones de La Coloma y Herradura constituyen un enjambre hibrido. En estas localidades las hembras presentan caracteres morfologicos intermedios entre las dos especies, mientras que los machos se asemejan mas a A. bremeri. En sus pautas de conducta se parecen mas a A. sagrei (Tabla 2). Tal situacion ha sido descrita en hibridos confirmados por analisis molecular (Jenssen, 1977b). LITERATURA CITADA Carpenter, C. C Aggression and social structure in iguanid lizards. En W. W. Milstead (ed.), Lizard ecology, pp Univ. Missouri Press, Columbia Ritualistic social behaviors in lizards. En N. Greenberg y P. D. MacLean (eds.), Behavior and neurology of lizards, pp NIMH, Rockville, Maryland. Clarke, R. F An ethnological study of the iguanid lizard genera: Callisaurus, Cophosaurus and Hollbrookia. Emporio State Res. Stud. 13:1-66. Crews, D Coition-induced inhibition of receptivity in female lizards (Anolis carolinensis). Physiol. Behav. 11:

6 COMPORTAMIENTO SOCIAL DE ANOLINOS 23 Eibl-Eibesfeldt, I Etologia. Omega, Barcelona. 545 pp. Evans, L. T Cuban field studies on territoriality of the lizard Anolis sagrei. J. Comp. Physiol. 25(1): Garcea, R., y G. German A difference in male territorial display behavior in two siblings of Anolis. Copeia 1968: Garrido, O. H Anolis bremeri Barbour (Lacertilia: Iguanidae) en el occidente de Cuba e Isla de Pinos. Carib. J. Sci. 7(1-2): Revision del complejo Anolis alutaceus (Lacertilia: Iguanidae) y descripcion de una nueva especie de Cuba. Poeyana 201: En prensa. Rituales de comportamiento, copula y enfrentamiento en tres especies de anolinos cubanos. Jenssen, T. A Display repertoire of a male Phenacosaurus heterodermus (Sauria: Iguanidae). Herpetological 31(1): a. Evolution of anoline lizard display behavior. Amer. Zool. 17: b. Morphological, behavioral and electrophoretic evidences of hybridization between the lizards Anolis grahami and Anolis lineatopus neckeri on Jamaica. Copeia 2: Display diversity in anoline lizards and problems of interpretation. En N. Greenberg y P. D. MacLean (eds.), Behavior and neurology of lizards, pp NIMH Display behavior of male Anolis opalinus (Sauria: Iguanidae): a case of weak display stereotype. Anim. Behav. 27: , y E. L. Hover Display analysis of the signature displays of Anolis limifrons (Sauria: Iguanidae). Behaviour 57: Losos, J. B Male aggressive behavior in a pair of sympatric sibling species. Breviora 48:1-30. McKinney, C. O An analysis of zones of intergradation in the sideblotched lizard, Uta stansburiana (Sauria, Iguanidae). Copeia 1971: Ruibal, R Evolution and behavior in West Indian anoles. En W. W. Millstead (ed.), Lizard ecology, pp Univ. Missouri Press, Columbia. Ruiz, F. M Observaciones sobre Anolis sagrei Dumeril et Bibron (Lacertilia: Iguanidae) en cautiverio. Misc. Zool. Acad. Cien. Cuba 6:2. Scott, M. P Agonistic and courtship display of male Anolis sagrei. Breviora 479:1-22. Trivers, R Sexual selection and resource accruing abilities in Anolis garmani. Evolution 30: Social evolution. The Benjamin/Cummings Publ. Co., Menlo Park, California. 462 pp. Williams, E. E West Indian anoles: a taxonomic and evolutionary summary. I. Introduction and species list. Breviora 440:1-21., y A. S. Rand Species recognition, dewlap function and faunal size. Amer. Zool. 17: Wilson, E. O Sociobiology. Belknap Press, Cambridge, Massachusetts. 697 pp.

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