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1 Ciencia Pesquera (2012) 20(2): 9-16 Megastraea undosa y M. turbanica de la María Georgina Gluyas-Millán *, María Berenice Cota **, Dulce Zita Martínez-Quiroz ** y Casimiro Quiñonez-Velázquez *** Se recolectaron 327 caracoles Megastraea turbanica y 366 caracoles M. undosa en la costa occidental de Baja California Sur para analizar sus opérculos y determinar si las marcas de crecimiento de la superficie se presentan en su estructura interna, y fortalecer el método para determinar edad. Se encontró una relación proporcional entre la longitud del opérculo (LO) y el diámetro basal (DB): DB = 1.31(LO)+48.58, r 2 = 0.84 en M. turbanica, y DB = 1.93(LO)+21.71, r 2 = 0.85 en M. undosa. La edad se determinó contando el número de marcas de crecimiento en la superficie de los opérculos. Se encontraron edades de 0 a 10 años en M. turbanica, y de 0 a 7 años en M. undosa. La precisión de las lecturas de edad entre lectores tuvo un porcentaje de acuerdo de 92% en M. turbanica, y 96.5% en M. undosa. Para cada edad por especie se seleccionaron al azar hasta cuatro opérculos y se obtuvieron secciones longitudinales para exponer las marcas internas y contrastarlas con aquellas de la superficie del opérculo. Se encontró que el número de las marcas en la superficie no son significativamente diferentes de aquellas de la sección interna, con esto se confirma la validación de la temporalidad anual de formación de las marcas de crecimiento. La sección longitudinal es una superficie adecuada para determinar edad, especialmente en opérculos con poca claridad en las marcas de la superficie. Estos resultados fortalecen la edad determinada en la superficie del opérculo como un método de bajo costo. Palabras clave: Marcas de crecimiento, opérculos, costa occidental de Baja California Sur, Megastraea turbanica, Megastraea undosa. Growth marks on the surface and inside of the operculum of Megastraea undosa and M. turbanica Three hundred and twenty seven snails Megastraea turbanica and 366 snails M. undosa were collected on the west coast of Baja California Sur to analyze their opercula and determine if the growth marks on the surface, are presented in their internal structure, and strengthen the method of determining age. There was a proportional relationship between the length of the operculum (LO) and basal diameter (DB): DB = 1.31 (LO)+48.58, r 2 = 0.84 in M. turbanica, and DB = 1.93 (LO)+21.71, r 2 = 0.85 M. undosa. Age was determined by counting the number of growth marks on the surface of operculum. We found ages from 0 to 10 years in M. turbanica, and from 0 to 7 years in M. undosa. The precision of age readings between readers had a percentage agreement of 92% in M. turbanica, and 96.5% for M. undosa. For each age per species were randomly selected up to four opercula and longitudinal sections were obtained to expose internal marks and compare them with those of the surface of the operculum. It was found that the number of marks on the surface are not significantly different from those of the inner section, with this validation confirms the formation timing of the annual growth marks. The longitudinal section is a suitable surface to determine age, especially in opercula unclear on the surface marks. These results strengthen the age determination at the surface of the operculum as a low cost method. Key words: Growth marks, operculum, western coast of Baja California Sur, Megastraea turbanica, Megastraea undosa. * Centro Regional de Investigación Pesquera - La Paz. Instituto Nacional de Pesca. Carretera a Pichilingue km 1 s/n, La Paz, BCS, México. ** Escuela de Ingeniería en Pesquerías, Universidad Autónoma de Baja California Sur, La Paz, BCS, México. *** Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. Instituto Politécnico Nacional, La Paz, BCS, México. Ciencia Pesquera 9

2 M. G. Gluyas-Millán, M. B. Cota, D. Z. Martínez-Quiroz y C. Quiñonez-Velázquez Introducción Se presenta un estudio de las marcas de crecimiento del opérculo de los caracoles Megastraea turbanica 1 (Dall 1910), sinónimo de Astraea turbanica, cuyos nombres comunes son caracol jumbo y caracol panocha; y M. undosa (W. Wood 1828), sinónimo de Astraea undosa y Lithopoma undosum, cuyo nombre común es caracol panocha. Ambas especies son objeto de una importante pesquería en la zona central de la costa occidental de la Península de Baja California. El caracol jumbo se distribuye de California a Bahía Asunción, y la zona de mayor abundancia es Isla Natividad, en donde aporta hasta 30% de la producción de caracol de la isla. M. undosa se distribuye de California a Bahía Magdalena, es la especie más abundante y la que sostiene la pesquería (Talavera-Maya et al. 2001). Ambas especies poseen un opérculo de gran tamaño, la longitud máxima del eje mayor puede alcanzar 61 mm, medida que corresponde aproximadamente a 60% del diámetro basal del caracol. La superficie interna del opérculo de este género presenta marcas de crecimiento que se han utilizado para determinar su edad; establecer la estructura de la población y hacer comparaciones entre poblaciones potencialmente diferentes; identificar propiedades particulares de una población; y utilizar la edad en combinación con otros datos biológicos para inferir impactos del ambiente en la población (Gluyas-Millán et al. 1999, 2000, 2002). La temporalidad de las marcas de crecimiento en el género Megastraea fue documentada por primera vez por Cupul-Magaña y Torres-Moye (1996) en M. undosa de Bahía Todos Santos, BC, y encontraron que se forman anualmente. Para la misma especie en Bahía Tortugas, BCS, Gluyas-Millán et al. (1999) encontraron una periodicidad similar en la formación de las marcas del opérculo. En ambos trabajos utilizaron la prueba del incremento marginal. Para M. turbanica de Isla Natividad, Gluyas-Millán y Martínez-Quiroz (2010) recurrieron a la prueba de la característica del borde del opérculo para 1. topic=tsn&search_value= Página consultada el 5 de diciembre determinar por primera vez que las marcas de crecimiento se forman anualmente, y recomendaron como criterio para reconocer el primer annulus, la presencia de hasta tres anillos próximos a la espira del opérculo. Definida la temporalidad de las marcas de crecimiento, en el presente trabajo se planteó como objetivo verificar si el número de marcas en la superficie del opérculo corresponde al número de marcas en el interior de esta estructura. Lo anterior, con el fin de fortalecer el método para determinar la edad en la superficie de los opérculos y evaluar una posible sobrestimación o subestimación de la edad. La hipótesis de trabajo fue que no existe diferencia entre el número de marcas de crecimiento en la superficie y en interior del opérculo. Materiales y métodos El material biológico proviene de nueve muestreos mensuales realizados en los bancos silvestres de M. turbanica de Isla Natividad y de M. undosa en Punta Eugenia, BCS, de octubre a noviembre de 2006, y de enero a agosto de Se eligió Isla Natividad porque es la zona de mayor abundancia de M. turbanica, y Punta Eugenia porque es una zona de pesca importante, aporta aproximadamente 25% de la producción. La recolección de muestras en ambas zonas fue manual, por medio de buceo semiautónomo, entre 4 m y 10 m de profundidad. Se aplicó el método de búsqueda abierta, sin transecto ni unidad de muestreo determinada. En ambas zonas, el tamaño de la muestra varió entre 30 y 45 caracoles por mes. A todos los organismos recolectados se les midió el diámetro basal (DB±1 mm), se retiró el opérculo, se midió su longitud (LO±0.1 mm) (Fig. 1); se guardaron en seco para posteriormente determinar la edad. El DB se relacionó con la LO por medio de una regresión lineal (DB = a + b LO), para conocer la proporcionalidad del crecimiento entre ambas variables de acuerdo con el coeficiente de determinación (r 2 ). Para exponer las marcas de crecimiento en la superficie interna de los opérculos, se retiró el periostraco con un cepillo de cerdas de metal después de mantenerlos en agua dulce durante 12 horas. Enseguida se sumergieron en una solución a 10% de hipoclorito de sodio durante 24 horas 10 Ciencia Pesquera 20(2): 9-16, noviembre de 2012

3 Megastraea Fig. 1. para eliminar los remanentes del periostraco y se obtuvo una sección por medio de un corte blanquear la superficie. longitudinal paralelo al eje mayor (Fig. 2), utilizando una sierra de joyero. Para hacer más evi- De acuerdo con Gluyas-Millán et al. (1999) y Gluyas-Millán y Martínez-Quiroz (2010), las dentes las marcas de crecimiento, la sección se marcas de crecimiento representan incrementos lijó y pulió con lijas-3m de tamaño y anuales, y están definidas por dos bandas continuas rodeando de manera concéntrica la espiperficie del opérculo y la edad en la sección, se Para evaluar la relación entre la edad en la sura del opérculo, una banda blanca ancha y otra consideró el porcentaje de acuerdo, así como la oscura delgada al observarse con luz reflejada. significancia de la pendiente de la regresión lineal entre el número de marcas de crecimiento Las bandas representan zonas de rápido y lento crecimiento, respectivamente. La lectura de las en la superficie y en la sección, utilizando una marcas de crecimiento en la superficie del opérculo se llevó a cabo por dos lectores de manera prueba t-student (b = = 1). independiente, sin conocimiento de la talla del caracol. Para la observación se utilizó un microscopio estereoscópico a 4x con luz reflejada. Resultados Como medida para la precisión de las lecturas de edad, se estimó el porcentaje de acuerracoles (n = 327 de M. turbanica y n = 366 de En el periodo de estudio se recolectaron 693 cado entre lectores. Cuando la diferencia entre M. undosa). En M. turbanica el DB varió de 47 lectores fue mayor a una marca de crecimiento, a 147 mm y la LO de 3 a 65 mm; en M. undosa el opérculo se leyó de nuevo hasta alcanzar un fue de 54 a 132 mm DB, y de 18 a 56 mm LO. La acuerdo (Pierce et al. 2001, Mejía-Rebollo et relación entre la LO y el DB en M. turbanica fue al. 2008). Una vez determinados los grupos de DB = (LO), r 2 = 0.84; y en M. undosa edad, se seleccionaron hasta cuatro opérculos DB = (LO), r 2 = 0.86, ambas altamente significativas (p<0.05) e indicaron que el por edad por especie, con la finalidad de evaluar si el número de marcas de crecimiento en tamaño de los caracoles (DB) se incrementa proporcionalmente conforme aumenta el del opér- la superficie del opérculo coincide con aquellas en su estructura interna. De cada opérculo culo (LO) (Fig. 3). 20(2): 9-16, noviembre de 2012 Ciencia Pesquera 11

4 M. G. Gluyas-Millán, M. B. Cota, D. Z. Martínez-Quiroz y C. Quiñonez-Velázquez Fig. 2. Fig. 3.LO- DB Durante las lecturas de edad se destacó la forma de los opérculos como una de las características que distinguen a las dos especies. La cara exter- na del M. turbanica presentó tres crestas curvas, dos espinosas y una lisa; esta última muestra un doblez, mientras que en M. undosa las tres crestas son espinosas. La determinación de edad presentó un porcentaje de acuerdo entre lectores de 92% en M. turbanica y 96.5% para M. undosa, que indica buena precisión. En M. turbanica se determinaron 11 grupos de edad (0 a 10 años), mientras que en M. undosa ocho grupos de edad (0 a 7 años) (Fig. 4). Sobresalen los grupos de 3 a 6 años de M. turbanica, que representaron 79% de la muestra; los más jóvenes, de 0 a 2 años, 14%; y los más viejos, de 7 a 10 años, 7%. De M. undosa sobresalen los grupos de 1 a 4 años de edad, que conforman 91% del total de la muestra; los más jóvenes, 0 años, 3%; y 6% los más viejos, 5 a 7 años. Una vez conocido el intervalo de edades de cada especie, se seleccionaron 22 opérculos por especie de acuerdo con la importancia relativa de los grupos de edad (Fig. 4). Con estos opérculos se evaluó la relación entre el número de marcas de crecimiento en la superficie (SO) del opérculo, y en su estructura interna (CO). Los resultados indicaron que las marcas en la superficie y en la sección del opérculo coincidieron en ambas especies (Fig. 5). Al evaluar la relación (CO = a+so), ésta resultó altamente significativa (r 2 >0.94) en ambas especies. Las pendientes de la relación en M. turbanica (b = 0.96; t = 1.16, p>0.05) y en M. undosa (b = 0.95; t = 1.03, p>0.05) 12 Ciencia Pesquera 20(2): 9-16, noviembre de 2012

5 Megastraea Fig. 4. Estructura de edad de Megastraea turbanica y Megastraea undosa no fueron diferentes de uno. Esto permite aceptar la hipótesis de que las marcas de crecimiento en la superficie coinciden con las de la sección del opérculo. En la figura 6 se muestran dos opérculos de M. turbanica de dos y seis años de edad, donde se observa que las marcas de crecimiento en la superficie se presentaron también en la sección. En la figura 7 se muestran dos opérculos de M. undosa de cuatro y siete años, y de la misma manera se aprecia consistencia entre el número de marcas en la superficie y en la sección. Las marcas en la superficie consideradas como falsas por su discontinuidad, no siempre se observaron en la sección del corte, y cuando se presentaron fueron más gruesas que aquellas consideradas annulus. El ancho de las marcas de crecimiento parece ser el indicador principal para distinguir las marcas falsas en la sección. En M. turbanica mayor de 6 años de edad, se dificultó identificar las marcas de crecimiento tanto en la superficie del borde del opérculo como en la sección, debido a la proximidad entre ellas. No obstante, las Fig. 5. COSO 2 = Megastraea turbanica; CO SO 2 para Megastraea undosa marcas en el borde de la sección parecen ofrecer una mejor opción para diferenciarlas si se utiliza equipo que aumente la resolución. Adicionalmente, los opérculos de M. turbanica ofrecieron menor dificultad para determinar la edad que los de M. undosa, debido a que los annuli mostraron una coloración más oscura con una hendidura más pronunciada que en M. undosa, y la banda blanca se observó más ancha. Discusión La relación entre el DB y la LO en ambas especies indica que el opérculo crece a lo largo de su vida a una tasa perceptible, y que crece más en M. turbanica que en M. undosa. Este resultado cumple con una de las condiciones que debe tener una estructura esquelética para que sea utilizada en determinaciones de edad (Fowler y Doherty 1992). 20(2): 9-16, noviembre de 2012 Ciencia Pesquera 13

6 M. G. Gluyas-Millán, M. B. Cota, D. Z. Martínez-Quiroz y C. Quiñonez-Velázquez Fig. 6.Megastraea turbanica. LO LO abcd e - HP softwarecs4 14 Fig. 7. Megastraea undosa.lo LO abcd HP- utilizó el softwarecs Ciencia Pesquera 20(2): 9-16, noviembre de 2012

7 Megastraea La segunda condición es que la estructura exhiba incrementos de crecimiento (marcas) que puedan ser cuantificados por medio de instrumentos ópticos, o por otros medios. Esta condición se verificó, ya que los opérculos de ambas especies formaron marcas de crecimiento (macro incrementos), que con una técnica apropiada fueron identificadas y enumeradas, lo que permitió determinar la edad. Adicionalmente, se constató que los incrementos de crecimiento que se pueden apreciar en la superficie del opérculo se presentaran también en su estructura interna. La tercera condición es que la formación de las marcas de crecimiento debe ser periódica y tener una unidad de tiempo determinable, que para los opérculos de M. turbanica y M. undosa se estableció que es anual (Cupul-Magaña y Torres-Moye 1996, Gluyas-Millán y Martínez-Quiroz 2010). Los resultados de un alto porcentaje de acuerdo entre lectores, >90%, indica una medida de precisión aceptable, que fortalece el control de calidad de las determinaciones de edad de acuerdo con la recomendación de Campana (2001), e indica también un alto grado de reproducibilidad de las determinaciones de edad. No obstante ese elevado porcentaje de acuerdo, en los casos donde hubo diferencias en el conteo se siguió la recomendación de Pierce et al. (2001) y Mejía-Rebollo et al. (2008), que es observar de nuevo la estructura hasta alcanzar un acuerdo. Las diferencias entre lectores en M. undosa se debió a la dificultad para reconocer las marcas de crecimiento en la superficie, una situación similar se observó en opérculos de M. undosa de Bahía Tortugas, BCS, y de La Bocana, BCS, esto último reportado por Saito-Quezada (2010), zonas situadas al sur de Punta Eugenia, BCS. Esto sugiere la posibilidad de un gradiente geográfico de la claridad de marcas, y la necesidad de pulir la superficie de los opérculos conforme más sureño sea el origen de los organismos, como lo recomendó Saito-Quezada (2010), o utilizar la sección del opérculo para determinar la edad. Esto también alude a que la macroestructura anual del opérculo podría variar en claridad e interpretación entre individuos de la misma población y entre poblaciones de diferentes sitios, como se ha reportado en otolitos de peces de arrecife (Fowler 1995). El despliegue de marcas de crecimiento (Figs. 6 y 7) se interpreta como evidencia de que la edad determinada en la sección representa en promedio la misma edad que en la superficie del opérculo. Con este hallazgo se complementa la segunda condición que indica que la estructura debiera mostrar incrementos cuantificables para determinar edad, tanto en la superficie como en la sección del opérculo. Así, entonces, los resultados permiten verificar y validar la correspondencia de las marcas de crecimiento en la superficie y la sección del opérculo, en individuos de 0 a 10 en M. turbanica y de 0 a 7 años de edad en M. undosa. En organismos mayores de seis años permanece la posibilidad de identificar marcas de crecimiento en el margen de la sección del opérculo usando instrumentos de gran resolución óptica, técnicas de teñido o quemado y acetatos (peel) para grabar las marcas, procedimientos documentados por Stewart y Taylor (1965) y Thompson et al. (1980). Otra alternativa sería utilizar técnicas radiométricas o radioquímicas (Richardson 2001). En el contexto de los estudios de validación, cuya importancia es indicada en Beamish y McFarlane (1983) y Campana (2001), estos resultados constituyen una aportación al protocolo de determinación de edad en opérculos de gasterópodos, un grupo de organismos escasamente estudiado. Agradecimientos Los autores agradecen el apoyo logístico en la recolección del material biológico a Juan Carlos Bonilla Gutiérrez y Antonio Espinoza Montes técnicos de las cooperativas La Purísima y Buzos y Pescadores de la Baja California, usuarias del recurso. Literatura citada BEAMISH RJ y GA McFarlane The forgotten requirement for age validation in fisheries biology. Transactions of the American Fisheries Society 112(6): CAMPANA SE Accuracy, precisión and quality control in age determination, 20(2): 9-16, noviembre de 2012 Ciencia Pesquera 15

8 M. G. Gluyas-Millán, M. B. Cota, D. Z. Martínez-Quiroz y C. Quiñonez-Velázquez including a review of the use and abuse of age validation methods. Journal of Fish Biology 59: CUPUL-MAGAÑA FG y G Torres-Moye Age and growth of Astraea undosa Wood (Mollusca: Gastropoda) in Baja California, Mexico. Bulletin of Marine Science 59(3): FOWLER AJ Annulus formation in otoliths of coral reef fish a review. En: DH Secor, JM Dean y SE Campana (eds.). Recent developments in fish otoliths. University of South Carolina Press, Columbia, pp: FOWLER AJ y PJ Doherty Validation of annual growth increments in the otoliths of two damselfishes from the southern Great Barrier Reef. Australian Journal of Marine and freshwater Research 43: GLUYAS-MILLÁN MG, C Quiñónez-Velázquez, A Massó-Rojas y F Melo-Barrera Diferencias en la relación talla-edad del caracol panocha Astraea undosa (Wood 1828) entre dos localidades de Bahía Tortugas, Baja California Sur, México. Ciencias Marinas 25(1): GLUYAS-MILLÁN MG, C Quiñónez-Velázquez y J Talavera-Maya Parámetros poblacionales del caracol Astraea undosa (Wood 1828) en la costa occidental de la península de Baja California. Ciencias Marinas 26(4): GLUYAS-MILLÁN MG, C Quiñónez-Velázquez y J Talavera-Maya Effect of El Niño on the snail Astraea undosa (Wood 1828) population along the Baja California western coast. Journal of Shellfish Research 21(2): GLUYAS-MILLÁN MG y DZ Martínez-Quiroz Periodicidad de marcas de crecimiento en opérculos del caracol Astraea turbanica en Isla Natividad, Baja California Sur, México. Ciencia Pesquera 18(1): MEJÍA-REBOLLO A, C Quiñonez-Velázquez, C Salinas-Zavala y U Markaida Age, growth and maturity of jumbo squid (Dosidicus gigas D Orbigny 1835) off the western coast of the Baja California peninsula. California Cooperative Fisheries Report 49: PIERCE DJ, B Mahmoudi y RR Wilson Jr Age and growth of the scaled herring, Harengula jaguna, from Florida waters, as indicated by microstructure of the saggitae. Fishery Bulletin 99: RICHARDSON CA Molluscs as archives of environmental change. En: RN Gibson, M Barnes y RK Atkinson (eds.). Oceanography and Marine Biology: An Annual Review 39: SAITO-QUEZADA MV Edad y crecimiento del caracol Astraea undosa (Wood 1828), (Gasteropoda: Turbinidae) de La Bocana, Baja California Sur, México. Tesis de maestría. Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, UNAM. México. 75p. STEWART WM y TN Taylor The peel technique. En: B Kummel y D Raup (eds.). Handbook of paleontological techniques. Freman WH y Co., San Fracisco, Ca. USA, pp: TALAVERA-MAYA J, P Sierra-Rodríguez, MG Gluyas-Millán, R Hernández-Valenzuela, M Fajardo-León, E Morales-Bojórquez, JA Massó-Rojas, M Muciño-Díaz, A Vélez- Barajas, y F Caballero-Alegría Caracol Panocha. En: MA Cisneros-Mata, LF Beléndez-Moreno, E Zárate-Becerra, MT Gaspar-Dillanes, LC López-González, C Saucedo-Ruíz y J Tovar-Ávila (eds.). Sustentabilidad y pesca responsable en México. Evaluación y manejo INAPESCA- SAGARPA, pp: THOMPSON I, DS Jones y D Dreibelbis Annual internal growth banding and life history of the ocean guahog Artica islandica (Mollusca: Bivalvia). Marine Biology 57: Recibido: 15 de diciembre de Aceptado: 13 de agosto de Ciencia Pesquera 20(2): 9-16, noviembre de 2012

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