SITUACIÓN DEL HUANGLONGBING (HLB) EN BRASIL Y MANEJO DE LA ENFERMEDAD , Brasil. Juventud. CP: 27200, Cuba.

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1 SITUACIÓN DEL HUANGLONGBING (HLB) EN BRASIL Y MANEJO DE LA ENFERMEDAD Marcelo Pedreira de Miranda 1, Pedro Takao Yamamoto 1, Renato Beozzo Bassanezi 1, Silvio Aparecido Lopes 1, José Belasque Júnior 1, Marcel Bellato Spósito 1, Antonio Juliano Ayres 1, Maria Elena Diaz Gil 2 1 Fundecitrus, Av. Adhemar Pereira de Barros, 201, Vila Melhado, Araraquara, SP, CEP , Brasil. 2 Centro Universitario Jesús Montané Oropesa, Carretera aeropuerto km3½ Isla de la Juventud. CP: 27200, Cuba. 1. Introducción. El Huanglongbing (HLB), o greening, es la principal enfermedad actualmente más destructiva de los cítricos del mundo, fue confirmado en Brasil en marzo de 2004, y demostrado que es causado por una bacteria del floema Candidatus Liberibacter asiaticus y una especie nueva Candidatus Liberibacter americanus (Teixeira et al., 2005). En 2004 la especie asiática (Ca. L. asiaticus) representaban menos del 5% de las plantas, sin embargo, actualmente está en más del 95% de plantas sintomáticas. La enfermedad se encuentra distribuida en varios países del mundo, donde se produce cítricos, en el continente americano en Brasil, EE.UU., Cuba y más reciente Republica Dominicana (Teixeira et al, 2005; Halbert, 2005; Llauger et al, 2008; Matos et al, 2009), sin embargo en todos los países de las Américas donde esta presente el insecto vector, Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae), es posible que dentro de poco tiempo puedan tener la enfermedad. En Brasil, Huanglongbing se encuentra en todos los estados de São Paulo, Minas Gerais y Paraná. São Paulo es la principal región productora de cítricos del País, donde se confirmó el HLB en 216 municipios, cubriendo casi todas las regiones de cítricos del estado. En un levantamiento en el 2009 realizado por FUNDECITRUS la enfermedad en los bloques tenían un 24%, con un total de un 0,9 % de plantas con síntomas, donde se puede corroborar que la incidencia de la misma aumento, tanto en el porcentaje de parcelas afectadas y en el número de plantas con síntomas (FUNDECITRUS, 2009). Las dos especies de bacterias asociadas al HLB en Brasil son transmitidas por el mismo vector, D. citri, a pesar de estar presente en más de seis décadas en Brasil, el psílido aumentó su importancia junto a la presencia de las bacterias asociadas a HLB; antes, sólo era considerado una plaga secundaria, causando daños económicos ocasionalmente en algunas regiones (Gallo et al., 2002). En todos los países donde está la enfermedad, causó graves daños afectando seriamente el cultivo y la producción de cítrico, por el costo de producción debido al aumento del uso de insecticidas, la mano de obra para las inspecciones y la erradicación de las plantas con síntomas, así como las cualidades de los frutos. 2. Estrategias de Manejo. Las estrategias para el manejo de la enfermedad son: 1) Plantar plantones sanos, producidas en viveros protegidos 2) La inspección y eliminación de plantas sintomáticas

2 3) El control D.citri vector de HLB Plantar plantones sanos. La bacteria es trasmitida cuando se realiza el injerto y por el psílido infectado; el material de propagación para la producción de plantones cítricos deben ser adquirido de procedencia conocida, producida en viveros protegidos, con tela antiafidos; estas medidas son de estrito cumplimiento por la ley del gobierno de São Paulo en el 2003, la cual a contribuido a evitar una mayor propagación de HLB y otras enfermedades de los cítricos Inspección y eliminación de plantas sintomáticas. La detección de plantas sintomáticas presentes en las plantaciones de cítricos y su erradicación es de importancia fundamental en el manejo de HLB. Las inspecciones se realizan con inspectores los cuales están bien capacitados, visitando las zonas sospechosas de infección sistemáticamente, puede ser caminando o mecanizado con un tractor acoplado a una plataforma para la detección de ramas con síntomas cuando se encuentra en la copa de plantas adultas (Belasque Jr, 2006). En el Estado de São Paulo existe una ley donde los productores deben realizar cuatros inspecciones anuales en el 100% de sus plantaciones de la propiedad y presentar informes semestrales indicando el número de plantas encontradas y erradicadas. En los períodos fríos y secos del año (otoño e invierno), época donde la brotación vegetativa de la plantas es menor, los síntomas de HLB son más evidentes y más fáciles de observar (Gottwald et al., 2007). Estos se caracterizan por una coloración amarillenta en las hojas, observándose visualmente en los brotes de las hojas sintomáticas, cuando se compara con otras hojas de los brotes asintomáticos de la planta, a diferencia del verano en que los síntomas se caracterizan por una palidez de la hoja. Durante el otoño y el invierno, debido a la facilidad de observación de los síntomas, el control debe ser más constante para una rápida detección y la eliminación de las plantas con HLB. Por lo que con un eficiente trabajo en este período, se puede reducir considerablemente la cantidad de inóculo, lo cual va a reducir considerablemente la posibilidad de adquirir la bacteria en el período de mayor población de D. citri (primavera-verano). Eso no significa que las inspecciones deben llevarse a cabo sólo en invierno, deben realizarse no menos de cuatro veces al año y, mensualmente durante todo el año, en las regiones de mayor incidencia. Antes de hacer la eliminación de las plantas, es necesario a veces, realizar una prueba de diagnóstico para confirmar la enfermedad. El único método de laboratorio utilizado para la detección y / o confirmación de HLB es la técnica de PCR (reacción en cadena de la polimerasa de ADN) actualmente en una sola reacción de PCR es posible identificar la presencia de una o ambas bacterias (Ca. L. americanus y Ca. L. asiaticus) agentes causal de HLB en Brasil (Teixeira et al., 2005a), siendo más viable el resultado, donde anteriomente era necesario dos reacciones para el diagnóstico de la misma, para tener un resultado positivo en la distribución y prevalencia de la bacterias en los huertos de São Paulo. Hasta el momento la prueba es positiva solamente en las hojas sintomáticas, en las hojas asintomáticas no ha sido posible la detección de la bacteria, esto puede ser debido a la baja cantidad o ausencia de la misma en este tejido, por eso la orientación de la colección es fundamental en el éxito de la prueba en el laboratorio.

3 2.3. Control del insecto vector. La mejor opción para el monitoreo D. citri es la utilización de trampas de colores verdes (Sétamou y Czokajlo, 2008) y amarrillas, así como las evaluaciones visuales, para identificar el momento de ocurrencia del vector y el monitoreo de sus poblaciones para el control, sin embargo la frecuencia del monitoreo es muy importante debido al rápido crecimiento poblacional del insecto y la constante migración, donde se recomienda un intervalo no superior a 10 días, además se puede incluir en los monitoreos quincenales para otras plagas de los cítricos. La incidencia del vector es mayor en los bordes de los campos y los limites de las propiedades vecinas, las cuales no realizan un manejo adecuado de la enfermedad, donde se recomienda colocar trampas de colores verdes o amarillas, para conocer cuando es el momento de migración del vector (Yamamoto y Miranda, 2009). D. citri está presente todo el año en las plantaciones de cítricos en Brasil, los momentos de mayor densidad poblacional del insecto es en los periodos de brotación vegetativa, el cual representa un factor esencial para la existencia y crecimiento de la población de esta plaga. En Brasil, el período de brotación vegetativa se produce a partir de mediados de primavera hasta finales de verano, donde los picos poblacionales de los adultos suelen aparecer a finales de primavera o comienzos de verano, en este periodo se debe aumentar las frecuencias de los monitoreos de D. citri, especialmente en las propiedades y ciudades con mayor incidencia de HLB (Yamamoto y Miranda, 2009). Para el control de D. citri, se recomienda la aplicación de insecticidas sistémicos en plantones de viveros antes y después de su plantación, en plantas hasta los tres años de plantadas se pueden aplicar insecticidas sistémicos en la temporada de lluvias y de contactos en la estación seca, en plantaciones por encima de tres años el control se basa en insecticidas de contacto principalmente en los periodos de brotación vegetativa (Yamamoto, 2008). Los insecticidas de acción de contacto son utilizados para el control de adultos procedentes de fuera de la propiedad, este método reduce la posibilidad de transmisión de las bacterias causante de la enfermedad. La mayoría de los insecticidas de contacto por lo general tienen un buen efecto en la disminución de la densidad poblacional del insecto, con un el control de más del 80% y una residualidad media de 30 días (Yamamoto et al., 2008), sin embargo dependiendo de las precipitaciones y la aparición de brotes después de la aplicación, el tiempo de residualidad es menor; en Brasil no existe ningún caso de resistencia comprobada para D. citri, por lo que recomendamos la rotación de insecticidas, para evitar la selección de poblaciones resistentes a cualquier producto (Yamamoto y Miranda, 2009). Los insecticidas sistémicos pueden ser aplicados, dirigidos hacia el tronco de la planta, al suelo (granulado) y drench. La aplicación de estos insecticidas sólo debe realizarse con la humedad en el suelo y en el período en que la planta esta en fase de brotación vegetativa. La acción de estos insecticidas en plantaciones de 3 años de edad, tienen un período de control hasta 70 días, generalmente estos insecticidas para alcanzar un 80% de mortalidad, necesitan un periodo de 15 a 20 días, por lo que se recomienda hacer una aplicación de insecticidas de contacto para el control del vector hasta que los sistémicos alcance su efectividad (Yamamoto, 2008). En las zonas donde la incidencia de la enfermedad es alta, una vez confirmada la presencia de psílido, el control debe hacerse de inmediato, sin embargo, en los lugares que la enfermedad no se ha observado, para aplicar un método de control, es necesario un porciento, entre 5 y 10% de los brotes con la presencia del psílido. Sin embargo,

4 cuando los productores no hacen una eficiente eliminación del inoculo, el control del vector no es suficiente para reducir la enfermedad (Yamamoto y Miranda, 2009). 3. Factores en el manejo de HLB. Los productores de cítricos en Brasil que no aplican las estrategias para el manejo, aumentará la incidencia de la enfermedad en sus plantaciones, produciéndose perdidas cuantiosas en los rendimientos. El uso de las estrategias en el manejo HLB no significa que la enfermedad se eliminará de los campos de cítricos, sino disminuirá considerablemente el nivel de daño económico. Uno de los factores más importantes para el éxito en el control de HLB está relacionado en el inicio de la aplicación de las medidas de manejo, es decir en que nivel de la enfermedad comenzó, las inspecciones, eliminaciones de plantas enfermas y el control del vector. Cuanto mayor es la incidencia de la enfermedad, existe menos posibilidades en el manejo; donde se recomienda a los productores de las regiones de Sao Paulo o Brasil en las regiones la cual no está presente la enfermedad, deben conocer la sintomatología de HLB, para ser capaces de detectar la misma en su inicio, y con esto tener un efectivo control (Belasque Jr. et al., 2008). Otro factor importante es la frecuencia de las inspecciones y la eliminación de las plantas. En las regiones con alta incidencia, como Araraquara, SP, cuatro inspecciones al año no es suficiente para eliminar la fuente de inóculo; en está condición, deberán realizar al menos una inspección mensual, así como la eliminación de plantas, siendo este otro factor de gran importancia porque las plantas sintomáticas mantenidas en el campo son fuente de inóculo para la contaminación de otras plantas (Belasque Jr. et al., 2008). La distancia de propiedades contaminadas es otro aspecto en el éxito del manejo del HLB; si la propiedad está aislada, la probabilidad de éxito aumenta y las pérdidas son menores. Si los productores que colindan con otras propiedades no aplican las estrategias de manejo, disminuye la probabilidad de control, siendo necesario que todos los productores de cítricos apliquen las estrategias de manejo, para disminuir considerablemente la incidencia de la enfermedad (Belasque Jr. et al., 2008). El control del vector como explicamos anteriormente es un factor importante en el éxito del manejo de la enfermedad, la aplicación de insecticidas debe realizarse en el momento oportuno, según la densidad de la población D. citri. 4. Consideraciones Generales. El HLB, es la enfermedad actualmente más destructiva de los cítricos en el mundo. Los resultados de los productores de cítricos que aplicaron en sus plantaciones estás estrategias de manejo, cuando comenzaron a observase las primeras plantas con síntomas de HLB, los índices de infección de la enfermedad bajaron, por lo que se demostró que es posible manejar la enfermedad. Los aspectos más importantes a tener en cuenta por los productores para el éxito del control de está enfermedad son: las erradicaciones de las plantas sintomáticas y el control del vector como factores claves en la reducción de la enfermedad; la no aplicación de está estrategia de manejo por los productores de cítrico en Brasil, tendrán como consecuencia una mayor incidencia de la enfermedad y por consiguiente la perdida de su negocio citrícola. Basado en estos aspectos es necesario tener en cuenta, que para el éxito en el manejo de HLB, la eliminación de plantas sintomáticas y el control del vector, además

5 de un trabajo integrado por parte de todos los citricultores, donde todas las medidas deben ser utilizadas de una forma integrada, son necesarios. 5. Bibliografía Consultada Belasque Junior, J Detecção de plantas com HLB em pomares in: Proceedings of the Huanglongbing-Greening International Workshop, Ribeirão Preto, SP, Brazil, p. 52. Belasque Junior, J., Bassanezi, R. B., Yamamoto, P. T., Lopes, S. A., Ayres, A. J., Barbosa, J. C., Tachibana, A. Violante, A. R., Tank Jr., A., Giorgetti, C. L., Di Giorgi, F., Tersi, F. E. A., Menezes, G. M., Dragone, J., Catapani, L. F., Jank Jr., R. H., and Bové. J. M Factors associated with control of huanglongbing in Sao Paulo, Brazil: a case study. in: Proceeding of the International Research Conference on Huanglongbing, Orlando, Florida, p FUNDECITRUS, Gallo, D., Nakano, O., Silveira Neto, S., Carvalho, R.P.M., Batista, G.C. De., Berti Filho, E., Parra, J.R.P., Zucchi, R.A., Alves, S.B., Vendramin, J.D., Marchini, L.C., Lopes, J.R.S., Omoto, C Entomologia Agrícola. São Paulo: Livroceres, p Gottwald, T. R., da Graça, J. V., Bassanezi, R. B Citrus Huanglongbing: The pathogen and its impact. Online. Plant Health Progress doi: /PHP RV. Halbert, S. E The discovery of huanglongbing in Florida. in: Proceedings Of 2nd International Citrus Canker And Huanglongbing Research Workshop, Florida Citrus Mutual, Orlando, p. 50. Llauger, R., Luis, M., Collazo, C., Peña L., González, C., Batista, L., Teixeira, D., Martins, E., Perdomo, A., Casín, J. C., Peréz, J. L., Cueto, J. R. and Bové, J. M Current situation of citrus Huanglongbing in Cuba. in: Proceeding of the International Research Conference on Huanglongbing, Orlando, Florida, p Matos L., Hilf, M. E., and Camejo, J First Report of Candidatus Liberibacter asiaticus Associated with Citrus Huanglongbing in the Dominican Republic. Plant Disease, 93:668. Sétamou, M., Czocajlou, D. Detection and monitoring for the Asian Citrus Psyllid, Diaphorina citri Kuwayama. Florida Entomologist (n Press) Teixeira, D. C., Ayres, J., Kitajima, E. W., Tanaka, F. A. O., Danet, L., Jagoueix- Eveillard, S., Saillard, C., Bové, J. M First Report of a Huanglongbing-Like Disease of Citrus in Sao Paulo State, Brazil and Association of a New Liberibacter Species, Candidatus Liberibacter americanus, with the Disease. Plant Disease, 89:107. Teixeira, D. C., Dane, J. L., Eveillard, S., Martins, E. C., Jesus, W. C., Jr., Yamamoto, P. T., Lopes, S. A., Bassanezi, R. B., Ayres, A. J., Saillard, C., and Bové, J. M. 2005a. Citrus huanglongbing in São Paulo State, Brazil: PCR detection of the Candidatus

6 Liberibacter species associated with the disease. Molecular and Cellular Probes, 19: Yamamoto P. T Controle de insetos vetores de bactérias causadoras de doenças em citros. (In) Yamamoto P. T. Manejo Integrado de Pragas dos Citros, p , iracicaba: CP2, p Yamamoto, P. T., Felippe, M. R., Beloti, V. H., and Rugno, G. R Efficiency of insecticides to control Diaphorina citri, vector of Huanglongbing bacteria. in Proceeding of the International Research Conference on Huanglongbing, Orlando, Florida, p Yamamoto P. T. y Miranda, M. P Controle do psilídeo Diaphorina citri. Ciência & Prática. 33: