Biopsia del ganglio linfático centinela como un indicador de disección axilar en cáncer de mama inicial

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1 European Journal of Cancer (Ed. Española) 2001; 1: European Journal of Cancer Biopsia del ganglio linfático centinela como un indicador de disección axilar en cáncer de mama inicial U. Veronesi a, V. Galimberti a, S. Zurrida a, F. Pigatto a, P. Veronesi a, C. Robertson b, G. Paganelli c, V. Sciascia a, G. Viale d, e a Departamento de Senología, Instituto Europeo di Oncologia, Via G. Ripamonti 435, I Milán, Italia b División de Epidemiología y Bioestadística, Instituto Europeo di Oncologia, Via G. Ripamonti 435, I Milán, Italia c División de Medicina Nuclear, Instituto Europeo di Oncologia, Via G. Ripamonti 435, I Milán, Italia d División de Patología y Medicina de Laboratorio, Instituto Europeo di Oncologia, Via G. Ripamonti 435, I Milán, Italia e Facultad de Medicina, Universidad de Milán, Milán, Italia Aceptado: 10 noviembre 2000 Resumen La biopsia del ganglio centinela (BGC) es un nuevo componente del tratamiento quirúrgico del cáncer de mama, que pronostica con precisión el estatus axilar. Aunque aún es un método mayormente en investigación, muchas pacientes lo solicitan para evitar una disección axilar, si el ganglio centinela (GC) es negativo. Desde marzo de 1996 hasta diciembre de 1999, 373 pacientes con carcinoma de mama y ganglios axilares clínicamente negativos, se sometieron a cirugía mamaria, principalmente conservadora, y BGC. Si el GC no estaba histológicamente afectado, no se realizaba ningún tratamiento quirúrgico adicional. Todas las pacientes fueron informadas detalladamente, y firmaron un formulario de consentimiento. La BGC implicaba una inyección de partículas de albúmina marcada, cerca del tumor primario, linfoescintigrafía y localización del ganglio centinela con una sonda gamma durante cirugía. Se realizaron 379 BGCs, en 373 pacientes (6 eran bilaterales). En 94, el GC era fue positivo y se llevó a cabo una disección axilar total. En 285 casos (280 pacientes), el GC fue negativo, y no se realizó disección: a éstas se les realizó un seguimiento cuidadoso, con exploración clínica de la axila cada tres meses. Se dispuso de un total de 343 años de riesgo para evaluación, de los cuales se esperaban siete casos de metástasis axilares. No ha ocurrido ningún caso de metástasis en ganglios axilares, clínicamente evidentes. Estos hallazgos proporcionan una confirmación adicional de la validez de la BGC y nos apuntan a sugerir que éste debe llegar a ser el método de elección para determinar el estadio axilar en cáncer de mama de pequeño tamaño Elsevier Science Ltd. Todos los derechos están reservados. Palabras clave: Ganglio centinela; Cáncer de mama; Examen histológico Introducción La biopsia del ganglio centinela (BGC) se está convirtiendo en un componente importante del tratamiento quirúrgico del cáncer de mama, ya que pronostica con precisión el estatus axilar y permite evitar la disección axilar en pacientes con ganglios axilares negativos [1-3]. En los últimos años, numerosas pacientes de cáncer de mama se han sometido a BGC, a la mayoría de las cuales también se les ha practicado disección axilar total, como parte de estudios para validar el método. En varios países están en progreso ensayos randomizados, en los que algunas pacientes se someten únicamente a BGC sin disección axilar cuando el ganglio centinela (GC) es negativo. En la mayoría de centros, la BGC no ha sido introducida como un procedimiento de rutina. Sin embargo, a partir de que comunicaciones iniciales informan de que la técnica permite a menudo evitar la disección axilar, un número incrementado de pacientes con cáncer de mama solicitan específicamente BGC, para no someterse a disección axilar si el GC es negativo. Generalmente, a estas pacientes se les informa de que el método está aún bajo investigación y que los datos disponibles sugieren que es eficaz. Nosotros consideramos que era útil evaluar el resultado y riesgos de la BGC en 373 pacientes que, fuera de protocolos de investigación, solicitaban este procedimiento en lugar de disección axilar de rutina. Veronesi U, Galimberti V, Zurrida S, Pigatto F, Veronesi P, Robertson C, Paganelli G, Sciascia V, Viale G. Sentinel lymph node biopsy as an indicator for axillary dissection in early breast cancer. European Journal of Cancer 2001; 37: (Usen esta cita al referirse al artículo.)

2 U. Veronesi, et al. / European Journal of Cancer (Ed. Española) 2001; 1: Pacientes y métodos Características de la paciente Desde marzo de 1996 hasta diciembre de 1999, 373 pacientes con cáncer de mama y ganglios axilares clínicamente negativos fueron sometidas a cirugía mamaria y BGC. Cuatro casos (1,1%) más no están incluidos en este informe, ya que linfoescintigrafía no pudo identificar un ganglio centinela. Si en el estudio histológico el GC era negativo, no se realizaba más tratamiento axilar. En 6 pacientes el cáncer era bilateral. Por lo tanto, nosotros informamos sobre 379 cánceres de mama, 193 (50,9%) en mama derecha y 186 (49,1%) en la izquierda. En 94 casos (24,8%), se ha realizado previamente una biopsia excisional (68 en otros centros y 26 en el nuestro). La división por cuadrantes fue: 225 (59%) externo superior, 63 (17%) interno superior, 55 (15%) externo inferior, 24 (6%) interno inferior y 12 (3%) central. Antes de cirugía, a las pacientes se les informó con detalle sobre el método de la BGC y del hecho de que no es un tratamiento clínico estándar del cáncer de mama. También fueron informadas de que estaban en marcha ensayos clínicos randomizados de BGC. Todas las pacientes firmaron un formulario de consentimiento informado. La distribución de pacientes según edad y tamaño del tumor, tipo, características biológicas e histológicas, se muestran en la Tabla 1. El 40,8% de pacientes tenían 50 años o menos, y el 32,2% más de 60 años. Un 41,2 % de tumores medían 1 cm o menos, 13,5% de los cuales tenían GC positivo; el 58,8% medían más de 1 cm y el 32,7% de estos tenían GC positivo. También existían diferencias significativas entre casos GC+ y GC-, en términos de grado del tumor e índice Ki-67. Más GCs eran positivos cuando el tumor era grado 2 y 3, en comparación con grado 1, y cuando Ki-67 era alto, comparado con cuando era bajo. En 28 pacientes el cáncer era bilateral; en 22 de éstas se llevó a cabo disección axilar en un lado y BGC en el otro. En 6 pacientes la BGC fue bilateral. Treinta y ocho pacientes tenían un cáncer contralateral previo, y otras 19 se habían sometido a cirugía por un cáncer en otra localización. La mayoría de cánceres eran inferiores a 2 cm (89,2%). Los 41 casos de más de 2 cm estaban asociados a una alta incidencia de GCs positivos (20 casos, 48,8%) y de éstos, 5 tenían otros ganglios axilares (no-centinela) positivos. Técnica de la biopsia del ganglio centinela En todos los 379 casos, el método utilizado fue aquel desarrollado en nuestro centro, y que se está utilizando desde En resumen, se inyectaron 5-10 MBq de partículas de coloide humano marcado con tecnesio-99 (Albures, Sorin Biomedica, Italy) en 0,2 ml de solución salina, el día antes de cirugía, en subdermis sobre el tumor, o peritumoralmente [4, 5]. Treinta minutos después de la inyección se obtuvieron filmes escintigráficos anteriores y anteriores oblicuos. En aquellos casos en los que no se identificaban ganglios o se identificaban más de dos, se obtenía, 3 horas más tarde, otra placa. La piel de encima del primer ganglio se marcaba para convertirla en radioactiva para facilitar su localización durante cirugía. Para confirmar la localización del GC y favorecer su extirpación se utilizó, durante cirugía, una sonda de detección (gamma), vía una pequeña incisión de la piel. La sonda distribuye una señal acústica reconocible cuando se está directamente encima del ganglio marcado. Generalmente, el GC se encontraba profundo, a lo largo del margen lateral del pectoral menor; para extirparlo se necesitaban 10 min aproximadamente, utilizando la sonda Tabla 1 Distribución de pacientes según edad, tamaño, características histológicas y biológicas del tumor primario N.º de casos Ganglio Valor de P n (%) centinela positivo n (%) Todos los casos (24,8) Edad (años) a > (12,6) 13 (27,7) χ 2 = 1,5 > (28,2) 31 (29,5) 4 gl > (27,1) 21 (20,8) P = 0,84 > (21,4) 17 (21,2) > (10,7) 11 (27,5) Tamaño del tumor (cm) (41,2) 21 (13,5) χ 2 = 28,1 > 1 1,5 135 (35,6) 34 (25,2) 3 gl > 1,5 2,0 47 (12,4) 19 (40,4) P < 0,0001 > 2 41 (10,8) 20 (48,8) Histología Ductal infiltrante 91 (24,0) 26 (28,6) χ 2 = 7,5 Lobular infiltrante 20 (5,3) 2 (10,0) 3 gl Ductal infiltrante+cdis 157 (4,1) 46 (29,3) P = 0,06 Otros 113 (29,6) 20 (17,9) Estatus receptores estrógenos Positivo 322 (85,0) 84 (26,1) χ 2 = 1,26 Negativo 51 (13,5) 9 (17,6) 1 gl Desconocido 6 (1,6) 1 (16,7) P = 0,26 Grado del tumor (29,3) 17 (15,3) χ 2 = 9, (47,2) 53 (29,6) 2 gl 3 66 (17,4) 21 (31,8) P = 0,01 Desconocido 23 (6,1) 3 (13,0) Índice de proliferación (Ki67) (58,3) 43 (19,5) χ 2 = 9,2 > (36,9) 48 (34,3) 1 gl Desconocido 18 (4,7) 3 (16,7) P = 0,002 Biopsia excisional previa 94 (24,8) 21 (22,3) χ 2 = 0,25 No biopsia excisional 285 (75,2) 73 (25,6) 1 gl P = 0,002 Cuadrante superior externo 225 (59,7) 57 (25,3) χ 2 = 0,02 Otros cuadrantes 154 (40,6) 37 (24,0) 1 gl P = 0,87 gl, grados de libertad; CDIS, carcinoma ductal in situ; χ 2 = Chi cuadrada. a Sobre 373 pacientes.

3 320 U. Veronesi, et al. / European Journal of Cancer (Ed. Española) 2001; 1: como guía [6, 7]. Siempre que fuera posible, se tenía mucho cuidado para identificar y conservar vasos y nervios muy cercanos al ganglio. Métodos estadísticos Para evaluar asociaciones entre estatus del GC y características del tumor, se utilizaron test de Chi-cuadrada. El número observado de acontecimientos axilares durante el seguimiento fue comparado con el número esperado mediante una distribución de Poisson [8]. Un valor de P de <0,05 se consideró significativo. Disección axilar Después de una evaluación histológica del GC, 93 pacientes fueron sometidas a disección axilar total (realizada en 94 axilas), utilizando nuestro método estándar [9, 10]. Patología En las 16 pacientes iniciales de la serie, el GC fue analizado mediante sección seriada de todo el ganglio, después de fijación con formol e inclusión en parafina. Cada décima sección se tiñó con hematoxilina y eosina (H&E), y la sección adyacente con anticuerpos anticitoqueratina. Las secciones restantes se guardaron. En las 47 pacientes siguientes, el GC extirpado se cortó longitudinalmente por la mitad. Una mitad se congeló para un examen intra-operatorio inmediato, con tres secciones congeladas contiguas, teñidas con H&E. La mitad del ganglio restante se fijó e incluyó para el análisis histológico convencional. En las últimas 316 pacientes, el ganglio se biseccionó a lo largo de su eje mayor, ambas mitades se incluyeron en un medio de inclusión OCT, se cortaron las superficies y se congelaron inmediatamente en nitrógeno líquido/isopentano. Quince pares de secciones congeladas adyacentes, 4 µm de grosor, fueron cortadas a intervalos de 50 µm, en cada mitad del ganglio (60 secciones). Siempre que sobró tejido residual, se cortaron pares de secciones adicionales, a intervalos de 100 µm, hasta que el ganglio era totalmente muestreado. Una sección de cada par era teñida de rutina con H&E. Si los resultados eran dudosos, la otra sección se inmunoteñía para citoqueratinas, utilizando un método rápido con anticuerpos monoclonales anti-citoqueratina (DAKO, Copenhagen, Denmark). Esta técnica nueva de análisis histológico se desarrolló e introdujo durante el período de este estudio, y fue diseñada para proporcionar un examen histológico definitivo intra-quirúrgicamente. Tratamiento del primario De 379 operaciones de mama, 364 (96,0%) fueron conservadoras, y 15 (4,0%) fueron mastectomías. En los 285 casos (75,2%) con BGC negativa se realizaron 276 cuadrantectomías (96,8%) y nueve mastectomías (3,2%), mientras que en el grupo que se sometió a disección axilar habían 88 cuadrantectomías (93,6%) y seis mastectomías (6,4%). Tratamientos adyuvantes Todas las pacientes a las que se les practicó cirugía conservadora, también recibieron radioterapia en la mama operada, de acuerdo con el esquema convencional (50 Gy+ 10 Gy de refuerzo). En la Tabla 2 se resumen los tratamientos sistémicos adyuvantes administrados a los grupos ganglios positivos (N+) y ganglios negativos (N-). Tabla 2 Tratamiento adyuvante en 373 pacientes de cáncer de mama, según GC/estatus de ganglios axilares (N+ o N-) Tratamiento adyuvante N + N n (%) n (%) No tratamiento 4 (4,3) 50 (17,9) Hormonoterapia 27 (29,0) 174 (62,1) Quimioterapia+ hormonoterapia 53 (57,0) 35 (12,5) Quimioterapia 9 (9,7) 21 (7,5) Total 93 (24,9) 280 (75,1) GC, ganglio centinela. Seguimiento A las 280 pacientes GC-negativo (285 casos) se les hizo un seguimiento cuidadoso con un examen físico trimestral de axila, y ecografía cada 8 meses. A las pacientes también se les enseñó a realizar auto-exploración de axila cada mes. Se ha acumulado un total de 343 persona-años de riesgo. De 280 pacientes con un GC negativo, 2 (0,7%) tienen un seguimiento de más de 4 años, 25 (8,9%) de 3 a 4 años, 62 (22,1%) de 2 a 3 años, y los 191 (68,2%) pacientes restantes, menos de 2 años. Resultados De las 373 pacientes de esta serie que fueron sometidas a BGC, 6 tenían carcinoma inicial bilateral, y la biopsia se realizó en ambos lados, dando lugar a un total de 379 BGCs. En 285 casos (281 pacientes, 76,4%), el GC fue negativo en el examen histológico y no se llevó a cabo más tratamiento axilar. En 94 casos (93 pacientes, 24,9%), se hallaron uno o más GCs positivos, y se realizó disección axilar total. En 84 de estas pacientes, se identificaron los GCs positivos mediante examen intraquirúrgico de secciones congeladas, y se practicó disección axilar al mismo tiempo de la operación de mama. En 9 pacientes, el ganglio positivo se halló, 3 días después de la BGC, en el último examen histológico. Por lo tanto, la disección axilar se retrasó de 1 a 3 semanas. Estas pacientes se angustiaron

4 U. Veronesi, et al. / European Journal of Cancer (Ed. Española) 2001; 1: Tabla 3 Estatus del seguimiento de las series actuales Número de BGCs positivas 94 (93 pacientes) (24,8%) Número de BGCs negativas 285 (280 pacientes) (75,2%) Número de persona-años de riesgo en el seguimiento más reciente 343 Número de metástasis axilares manifiestas Esperadas 7 Observadas 0 con la noticia de axila positiva (principalmente por miedo a quimioterapia), pero ninguna rechazó la segunda intervención ni cuestionó su necesidad. Entre las 94 disecciones axilares realizadas debido a que el GC era positivo, se hallaron 147 GCs (promedio 1,56). En 58 casos había un GC, en 26 casos dos GCs y en 10 casos, más de dos. En 63 casos (67,0%) los GC(s) eran los únicos ganglios positivos; en 16 casos (17%) un GC y otro ganglio eran metastásicos, y en 15 (16%) casos, un GC y dos o más ganglios no-gcs estaban afectados hasta un máximo de 12. En 41/94 casos (43,6%) sólo habían micrometástasis (menos de 2 mm de diámetro máximo). Entre los 285 casos con GCs negativos, un total de 475 ganglios fueron marcados como GC (promedio 1,67). No existía diferencia entre casos GC positivo y GC negativo, con respecto al número de GCs encontrados (χ 2 = 1,38, 3 gl, P=0,7). Las 280 pacientes GC negativo (285 casos) se seguían cuidadosamente con un examen físico axilar cada tres meses y ecografía cada 8 meses. Un total de 343 personaaños de riesgo han sido acumulados. Una paciente desarrolló una recidiva local mamaria y sobrevive sin evidencia de enfermedad o metástasis a distancia. Otra paciente desarrolló metástasis a distancia (óseas) y sobrevive con enfermedad. Todas las demás pacientes sobreviven y están bien. Ninguna paciente ha desarrollado metástasis axilares (Tabla 3). En nuestra serie previa de 376 pacientes con BGC [6], tuvimos un porcentaje de falsos negativos del 6,7% (porcentaje de falsos negativos= No. con falso negativo GC/ número total con metástasis axilares). Si nosotros asumimos un porcentaje similar en la serie actual, esperaríamos 6.75 casos con ganglios axilares positivos detectados, si se hubiera realizado disección axilar total en las 285 pacientes GC negativo. El número 6,75 corresponde a x en la expresión: x/(x+94)=6,7/100, en donde 94 es el número de casos de la serie, con un GC positivo). Discusión El concepto de GC ha estado con nosotros durante largo tiempo [11]; primero fue validado científicamente en melanoma mediante mapeado de ganglios linfáticos, intra-operatoriamente después de una inyección de tinte azul [1]. Posteriormente, Giuliano y colegas [2] informaron que el Tabla 4 Resumen de los resultados de estudios publicados previamente, sobre la biopsia del ganglio centinela, en cáncer de mama. Los porcentajes de falsos negativos están calculados sobre pacientes con axila metastásica Autor [Ref.] GCs Falsos N.º de Técnica identificados negativos pacientes (%) (%) Borgstein [15] 130 R 94 5 Cox [16] 466 A, R 94 1 Giuliano [2] 174 A Guenther [1997] 145 A Krag [443] 443 R Veronesi [6] 376 R 99 6 A, técnica del tinte azul; R, técnica del trazador radioactivo. GC pronosticó correctamente el estatus axilar en 109 de 114 (95,6%) casos de cáncer de mama, con GCs falsos negativos en 5 (4,4%) (es decir, no se identificó cáncer en el GC, pero al menos algún otro ganglio axilar tenía metástasis) [12]. En el ensayo multicéntrico publicado por Krag [3], la exactitud de la BGC con respecto al estatus axilar fue, en general, del 97%, la especificidad del método fue del 100%, sensibilidad del 89% y el valor predictivo negativo, del 96%. Los autores concluyeron que estas cifras validaban el método, pero señalaron que el porcentaje de éxito variaba con la experiencia del cirujano y las características de las pacientes. Nuestro estudio sobre 376 pacientes [6], uno de los estudios más importantes procedente de un solo centro, publicado hasta la fecha, detectó una exactitud del 97,8%, especificidad del 100%, sensibilidad del 93,3% y valor predictivo negativo del 94,1. Otros estudios han confirmado la exactitud del GC relativa a otros ganglios diseccionados de alrededor del 98% (95-100%), con un porcentaje de falsos negativos oscilando de 1 a 11% (Tabla 4). Nuestros datos muestran que el riesgo de desarrollar metástasis axilares se correlaciona directamente con tamaño del carcinoma primario (P=0,0001), índice de proliferación (P<0,002) y grado del tumor (P=0,01), mientras que ninguna otra variable (edad, histología, estatus de receptores de estrógenos) está relacionada con este riesgo (Tabla 1). A pesar de que el seguimiento de las 280 pacientes de las series presentes no es largo, ninguna paciente ha desarrollado metástasis axilares durante los 343 paciente-años de observación cuidadosa. Es de prever que de 6 a 7 de estas pacientes pueden presentar metástasis axilares en el futuro. En vista del esquema de seguimiento intensivo, esperamos que los ganglios axilares metastásicos sean reconocidos en estadios iniciales, y extirpados con éxito. También existe una posibilidad de que las metástasis nunca se presenten, ya que la conservación de tejido linfático axilar en estas mujeres podría ser beneficiosa y quizás mejore el pronóstico. Los datos de la serie presente sugieren que la BGC se podría convertir en un método estándar para determinar el estadio en pacientes con cáncer de mama de pequeño tamaño y axila no afectada clínicamente, y que la disección axilar de rutina debe ser abandonada. En pacientes cuyo GC

5 322 U. Veronesi, et al. / European Journal of Cancer (Ed. Española) 2001; 1: biopsiado es negativo, y que, por lo tanto, no se les practica más tratamiento axilar, el riesgo de infravalorar los estadios es pequeño, y ampliamente compensado mediante nuestro examen histológico más exacto del GC [12]: el gran número de secciones del GC examinadas mediante nuestro método da como resultado el descubrimiento de micrometástasis que no se reconocerían mediante un examen patológico de rutina [13]. Observar que el método estándar de determinación del estadio del cáncer de mama examen patológico de todos o la mayoría de ganglios linfáticos axilares es muy incompleto, ya que ignora los ganglios mamarios internos, cuya afectación reduce considerablemente la supervivencia [14]. Además, la evaluación del pronóstico de cáncer de mama descansa cada vez más sobre el resultado de una serie de test biológicos y moleculares del tumor primario, cuyo número y poder predictivo se está expandiendo rápidamente. Para concluir, nuestra experiencia con 373 pacientes de cáncer de mama inicial, que solicitaron específicamente BGCs, indica que en cáncer de mama de pequeño tamaño, con ganglios axilares clínicamente negativos, la BGC debe ser el procedimiento de elección para determinar el estadio de ganglios axilares. Agradecimientos Este estudio recibió el respaldo económico de la Italian Association for Cancer Research. Los autores agradecen a Don Ward por su ayuda respecto al inglés. Referencias 1. Morton DL, Wen DR, Wong JH, et al. Technical details of intraoperative lymphatic mapping for early stage melanoma. Arch Surg 1992,127, Giuliano AE, Kirgan DM, Guenther JM, Morton DL. Lymphatic mapping and sentinel lymphadenectomy for breast cáncer. Ann Surg 1994, 220, Krag D, Weaver D, Ashikana T, et al. The sentinel node in breast cancer a multicenter validation study. New Engl J Med 1998, 339, De Cicco C, Paganelli G, Cremonesi M, et al. Lymphoscintigraphy and radioguided biopsy of the sentinel axillary node in breast cancer. Eur J Nucl Med 1998, 39, Linehan DC, Hill ADK, Akhurst T, et al. Intradermal radiocolloid and intraparenchymal blue dye injection optimized sentinel node identification in breast cancer patients. Ann Surg Oncol 1999, 6, Veronesi U, Paganelli G, Viale G, et al. Sentinel lymph node biopsy and axillary dissection in breast cáncer: results in a large series. J Natl Cancer Inst 1999, 91, Veronesi U, Paganelli G, Galimberti V, et al. Sentinel-node biopsy to avoid axillary dissection in breast cancer with clinically negative lymph-nodes. Lancet 1997, 349, Esteve J, Benhamou E, Raymond L. Statistical Methods in Cancer Research Volume IV: Descriptive Epidemiology. Lyon, IARC Publications, Veronesi U, Luini A, Galimberti V, Marchini S, Sacchini V, Rilke F. Extent of metastatic involvement in 1446 cases of breast cancer. Eur J Surg Oncol 1990, 16, Zurnda S, Morabito A, Galimberti V, et al. Importante of the level of axillary involvement in relation to traditional variables in the prognosis of breast cancer. Int J Oncol 1999, 15, Cabanas RM. An approach for the treatment of penile carcinoma. Cancer 1977, 39, Turner RR, Ollila DW, Krasne DL, Giuliano AE. Histopathological validation of the sentinel lymph node hypothesis for breast carcinoma. Ann Surg 1997, 226, Viale G, Bosari S, Mazzarol G, et al. Intraoperative examination of axillary sentinel nodes in breast cancer patients. Cancer 1999, 85, Veronesi U, Cascinelli N, Greco M, et al. Prognosis of breast cancer after mastectomy and dissection of internal mammary nodes. Ann Surg 1985, 202, Borgstein PJ, Pijpers R, Comans EF, van Diest PJ, Bloom RP, Meijer S. Sentinel lymph node biopsy in breast cancer: guidelines and pitfalls of lymphoscintigraphy and gamma probe detection. J Am Coll Surg 1998, 186, Cox CE, Pendas S, Cox JM, et al. Ann Surg 1998, 227, Guenther JM, Krishnamoorthy M, Tan LR. Sentinel lymphadenectomy for breast cancer in a community managed cure setting. Cancer J Sci Am 1997, 3,

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