Investigadora principal: Dra. Míriam Cuatrecasas Freixas Hospital Universitari Vall d Hebron Duración: 3 años

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1 PROSPECTIVO COMPARATIVO DEL ESTADIAJE GANGLIONAR ENTRE LA TÉCNICA ESTÁNDAR DE HEMATOXILINA-EOSINA Y LA INMUNOHISTOQUÍMICA CON CITOQUERATINAS EN EL CARCINOMA COLORRECTAL EN ESTADIOS I-II: CORRELACIÓN PRONÓSTICA Investigadora principal: Dra. Míriam Cuatrecasas Freixas Hospital Universitari Vall d Hebron Duración: 3 años

2 1. Resumen Objetivos La metástasis ganglionar linfática es el factor pronóstico más importante en el cáncer colorrectal (CCR). El análisis de la afectación de ganglios linfáticos mediante hematoxilina-eosina (HE) es el método convencional de estadiaje ganglionar (pn) en el CCR. No obstante, este método es poco sensible para la detección de micrometástasis en ganglios linfáticos. Se realizará un estudio prospectivo de detección de micrometástasis ganglionares en carcinomas de colon (CC) en estadios I-II (pt1-t2n0), utilizando la técnica del ganglio linfático centinela. El objetivo es identificar diferencias de estadiaje ganglionar entre dos tinciones, HE e inmunohistoquímica (IHQ) para citoqueratinas. Se analizará el estadio ganglionar entre los dos tipos de tinciones y se relacionará con la supervivencia libre de enfermedad y la supervivencia global. Objetivo principal: identificar diferencias en el estadiaje ganglionar linfático en pacientes con carcinoma de colon (CC) en estadios I-II (pt1-t2n0), entre tinción de HE estándar y mediante tinción para citoqueratinas por inmunohistoquímica (IHQ). Objetivos secundarios: 1) Determinar el valor del ganglio linfático centinela en el carcinoma de colon con respecto al resto de ganglios linfáticos. 2) Establecer un método sensible de detección de micrometástasis ganglionares en el carcinoma de colon. 3) Comparar la supervivencia libre de enfermedad y la supervivencia global entre los dos grupos: pacientes con y sin micrometástasis detectadas por IHQ. 2

3 Diseño Se han estudiado 142 carcinomas de colon en estadios I y II (pt1-t2n0), 70 de forma prospectiva y 72 de forma retrospectiva. Se excluyeron los carcinomas de recto. En el grupo prospectivo, durante el acto quirúrgico se realizó inyección de tinta peritumoral intraoperatoria con el fin de identificar el ganglio linfático centinela. En algunos casos iniciales también se inyectó tinta ex vivo. Se identificaron y aislaron por separado el ganglio linfático centinela del resto de ganglios linfáticos regionales de la pieza, se fijaron en formol y se valoraron posteriormente con tinción de HE. Los casos con ganglios linfáticos positivos detectados por HE se excluyeron del estudio. Todos los ganglios linfáticos de los casos negativos por HE se tiñeron con citoqueratinas. El grupo retrospectivo constaba de 72 carcinomas de colon en estadios pt1- T2N0 con ganglios negativos por HE a los que se realizó tinción de IHQ para citoqueratinas en todos los ganglios linfáticos. Se realizó un seguimiento de 3 años de los enfermos para determinar la posible recidiva y se analizó la supervivencia de los mismos. Hipótesis y plan de trabajo La hipótesis de trabajo se basa en aumentar la sensibilidad de la detección de las metástasis ganglionares de los carcinomas de colon en estadios iniciales, utilizando tinciones de IHC para citoqueratinas. Ello permitirá definir una población de enfermos con carcinoma de colon en estadios pt1-2/n0 con peor pronóstico, que no es posible detectar ni diagnosticar mediante los métodos de estadiaje convencionales (HE), y que se podrían beneficiar de quimioterapia adyuvante. Esta acción puede tener una importante implicación clínica y una repercusión pronóstica, al permitir evaluar el papel del tratamiento con quimioterapia adyuvante en esta población seleccionada. 3

4 Plan de trabajo: 1) Selección de casos y obtención del material. 2) Estudio histológico con HE del tumor primario (carcinoma de colon) y de ganglio/s linfático/s centinela. 3) Validación de los anticuerpos necesarios para realizar el estudio de la presencia de metástasis. 4) Realización de inmunohistoquímica en ganglio/s centinela y en el resto de ganglios linfáticos aislados. 5) Evolución clínica de los pacientes. 6) Integración y correlación de los resultados, análisis estadístico y publicación de resultados. 2. Resultados A) Detección del ganglio linfático centinela: de los 70 CC del grupo prospectivo, se identificaron y aislaron ganglios linfáticos centinela en 61 casos (87,1%). En 48 CC se identificó un solo ganglio y en 13 CC había más de un ganglio centinela. B) Realización de tinciones de IHQ para citoqueratinas AE1/AE3: se tiñeron con citoqueratinas los ganglios linfáticos centinela, así como el resto de ganglios linfáticos del grupo prospectivo. También se tiñeron todos los ganglios linfáticos de los 72 CC retrospectivos. Se utilizó la aplicación del analizador de imágenes ACIS III (DAKO) para la detección de micrometástasis en ganglios centinela. Este programa es especialmente útil en la detección de micrometástasis unicelulares y permite una lectura detallada de las tinciones de forma automática, con una mayor estandarización de la lectura de las tinciones de IHQ. La mayoría de los casos resultaron negativos, y no se modificó el estadio patológico del paciente. Se observó presencia de micrometástasis (células tumorales aisladas o en nidos) positivas para citoqueratinas y no detectadas por HE en 4

5 15/142 casos (10,6%): en 8/70 casos del grupo (11,4%) con estudio de ganglio linfático centinela y en 7/72 casos del grupo (9,7%) sin estudio de ganglio centinela. C) Análisis de los resultados: estudio comparativo de los dos métodos de estadiaje ganglionar, por HE y mediante tinciones de IHQ para citoqueratinas. En el grupo prospectivo de CC se detectó ganglio centinela en 61/70 casos (87,14%). En todos los casos se comprobó previamente la ausencia de metástasis ganglionares linfáticas en las secciones teñidas con HE, tanto de los cortes correspondientes a los ganglios centinela como del resto de ganglios linfáticos de la pieza. Con esta verificación, los pacientes seleccionados tenían un estadiaje patológico correcto por HE, pt1-t2/n0. Se tiñeron con citoqueratinas todos los ganglios linfáticos, tanto centinela como no centinela. Se detectaron células aisladas o bien pequeños grupos celulares (micrometástasis) en 8 casos (11,4%), que serían los pacientes candidatos a un reestadiaje como pn1mi-ihq. En 3 casos las células de carcinoma se observaron tanto en el ganglio centinela como el resto de ganglios no centinela. En un caso el ganglio centinela resultó negativo y se detectó micrometástasis en los ganglios no centinela. De los 72 CC retrospectivos pt1-t2/n0 sin estudio de ganglio linfático centinela, se comprobó la negatividad de los ganglios linfáticos por HE (pn0) y se tiñeron todos los ganglios linfáticos con citoqueratinas. En 7/72 pacientes (9,7%) se observó micrometástasis ganglionar detectada por IHQ (pn1mi-ihq). D) Seguimiento de los pacientes: se revisaron las historias clínicas para determinar el seguimiento y evolución de los pacientes y se estableció la relación entre la presencia de metástasis ganglionares detectadas únicamente por IHQ y la evolución de los pacientes (vivos sin enfermedad, recidivas a los 6 meses de la cirugía, o muertos por tumor), con respecto al resto de pacientes pn0. De los 142 pacientes, 32 (22,5%) presentaron progresión tumoral, con recidiva o muerte por el carcinoma. De éstos, 20 casos (62,5%) presentaban ganglios linfáticos negativos tanto por HE y por 5

6 IHQ, y 12 casos (37,5%) presentaban micrometástasis ganglionares detectadas únicamente por IHQ: 8 pertenecían al grupo prospectivo con ganglio centinela y 4 del grupo retrospectivo. Al analizar la supervivencia global y libre de enfermedad de los pacientes con presencia de micrometástasis, no había diferencias significativas. Lo que si reflejó el estudio fue que la mayoría de los casos positivos por IHQ, 12/15 (80%), eran pacientes en los que se demostró progresión de la enfermedad en el seguimiento clínico. Por lo tanto, la detección de micrometástasis ganglionares mediante tinciones de IHQ para citoqueratinas es una herramienta que puede contribuir a una mejor evolución y a una mejora en la supervivencia de los pacientes, ya que podrían ser candidatos a quimioterapia adyuvante. 3. Relevancia y posibles implicaciones clínicas de los resultados finales obtenidos El significado clínico de la detección de micrometástasis por IHQ en los ganglios linfáticos, centinela o no, es muy controvertido. Nuestros resultados sugieren que la detección de micrometástasis ganglionares por IHQ podría tener valor pronóstico en el CC y podría contribuir a una conducta terapéutica que favorecería el pronóstico de algunos pacientes seleccionados. Así, los pacientes con CC en estadios iniciales (pt1-t2/n0) con micrometástasis ganglionares detectadas por IHQ podrían ser candidatos a tratamiento quimioteràpico adyuvante. Basados en los resultados de nuestro estudio, y dada la elevada incidencia de recidivas y metástasis en pacientes con estadios patológicos bajos que no son candidatos a quimioterapia adyuvante, proponemos una serie de medidas: A) El primer procedimiento que postulamos como una medida capaz de aumentar la sensibilidad de identificación de ganglios linfáticos metastáticos 6

7 en el CC, es un análisis exhaustivo de los mismos, con estudio microscópico de la totalidad de los ganglios linfáticos por HE. En los ganglios de mayor tamaño, se analizarán en su totalidad practicando múltiples secciones del mismo. Los ganglios de menor tamaño también se analizarán en su totalidad, incluyendo ambas mitades, en lugar de una hemisección de los mismos. Este procedimiento puede aumentar la sensibilidad de detección de metástasis ganglionares que no serían objetivadas con un estudio menos minucioso de los ganglios linfáticos. El CC es la segunda causa de muerte por cáncer en la Unión Europea. La sensibilidad de detección de micrometástasis ganglionares en el CC depende de la habilidad del patólogo en aislar el suficiente número de ganglios linfáticos. Una de las mejoras impuestas para la detección de las metástasis ganglionares fue el requisito del aislamiento y examen de un mínimo de 8 a 12 ganglios linfáticos para poder considerar un CC como un verdadero pn0. Cualquier mejora en la precisión diagnóstica, estadiaje y tratamiento del CC podría traducirse en importantes mejoras en la supervivencia y tener un impacto en la decisión terapéutica de pacientes con CC en estadios iniciales. B) La segunda medida que proponemos es la realización de tinciones de IHQ para citoqueratinas de todos los ganglios linfáticos negativos por HE de los pacientes con CC en estadios bajos. De esta manera se podría seleccionar un grupo de pacientes con alto riesgo de recidiva y progresión de la enfermedad, potencialmente candidatos de beneficiarse de un tratamiento quimioterápico adyuvante. La micrometástasis ganglionar es un foco de tumor en un ganglio linfático que mide <0,2 cm, o células tumorales detectadas únicamente mediante técnicas adicionales, como la IHQ. El significado clínico de la detección de micrometástasis ganglionares por técnicas adicionales es muy controvertido, pero implícitamente supone que el tumor no está limitado al sitio primario. Se desconoce la viabilidad de las células tumorales aisladas observadas en el ganglio linfático, pero pueden tener potencial de supervivencia y de 7

8 diseminación. Es necesario establecer el valor y significado real de la detección de micrometástasis ganglionares. Permite compararlo con la detección sólo por HE y correlacionarlo con las tasas de recidiva y supervivencia de los pacientes, así como establecer el valor pronóstico que esta información pueda ofrecer en la práctica clínica. Los tratamientos adyuvantes son eficaces y ofrecen la posibilidad de evitar la recidiva de la enfermedad tras el tratamiento quirúrgico radical. La posibilidad de poder aumentar la supervivencia de los pacientes justifica la importancia de hallar métodos más sensibles de detección de micrometástasis ganglionares. C) La tercera medida que proponemos es utilizar la técnica del ganglio linfático centinela únicamente en pacientes muy seleccionados de CC, con el objetivo de detectar la presencia de ganglios linfáticos recurrentes (estadios bajos, con tumores pequeños de colon transverso u otras localizaciones específicas y sin terapia neoadyuvante previa). La técnica del ganglio linfático centinela en el carcinoma de mama o en el melanoma implica la realización o no de una linfadenectomía regional. Sin embargo, en el carcinoma de colon se utiliza como una herramienta para aumentar la sensibilidad del estadiaje patológico ganglionar. El estudio del ganglio linfático centinela en el CC, a pesar de ser una técnica realizable, no tiene las mismas implicaciones clínicas que ha demostrado tener en el carcinoma de mama o en el melanoma. En nuestras manos, esta técnica no aporta beneficios para el estadiaje ganglionar (pn) de los CC en general, con respecto al procesado convencional del CC, y tampoco influye en el tratamiento de los enfermos. Sin embargo, una de las posibles aplicaciones y utilidad de la técnica en el CC sería para detectar metástasis en ganglios linfáticos recurrentes en pacientes muy seleccionados de CC. La aplicación de las medidas propuestas podría contribuir a la detección de algunos pacientes con CC en estadios bajos con riesgo de progresión tumoral. Esto permitiría un reestadiaje de los mismos, de pn0 a pn1mi-ihq, 8

9 y podrían beneficiarse de tratamiento quimioterápico adyuvante, con posibilidad de reducir hasta un tercio el potencial de mortalidad. De nuestro estudio se concluye que hay diferencias de estadiaje ganglionar entre el análisis con HE o con tinción IHQ para citoqueratinas. La sensibilidad de detección de micrometástasis ganglionares por IHQ es superior que con tinción de HE. La realización de tinciones de IHQ en los ganglios linfáticos negativos por HE, en pacientes con CC en estadios iniciales (pt1-t2/n0), es una técnica sencilla, no agresiva y poco costosa que contribuye al aumento de la sensibilidad de detección de micrometástasis ganglionares y al correcto estadiaje ganglionar, con una relación coste-beneficio muy alta. 4. Publicaciones Cuatrecasas M, Landolfi S, Espin E, Tabernero J, Ramon y Cajal S. Valor del ganglio linfático centinela en el estadiaje del carcinoma de colon. Estudio comparativo inmunohistoquímico y patológico de re-estadificación ganglionar en pacientes en estadios I y II. XXIV Congreso de la Sociedad Española de Anatomía Patológica y División Española de la Academia Internacional de Patología. XIX Congreso de la Sociedad Española de Citología. Sevilla, mayo Revista Española de Patología 2009; 42 Suplemento 1 : página 90. Cuatrecasas M, Landolfi S, Espin E, Pons C, Ramon y Cajal S, Tabernero J. Does sentinel colonic lymph node improve staging accuracy? A comparative immunohistochemical and pathologic analysis of nodal upstaging in stage I and II patients (manuscrit en preparació). Journal of Surgical Oncology. 9

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