La comunidad sarcosaprófaga en un entorno periurbano
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1 ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN La comunidad sarcosaprófaga en un entorno periurbano JOSÉ LUIS PÉREZ-BOTE, VICENTE VICENTE RIVERA Y ANA SANTOS ALMEIDA Área de Zoología, Facultad de Ciencias, Universidad de Extremadura. Avda. de Elvas, s/n, Badajoz, España. santosana1991@gmail.com Recibido: Aceptado: Publicado online ISSN: RESUMEN Se ha estudiado el proceso de sucesión de la fauna sarcosaprófaga en un entorno periurbano próximo a la ciudad de Badajoz, desde abril a mayo de 2009, utilizando como biomodelo el cadáver de un cerdo doméstico. Durante el proceso de descomposición se reconocieron cinco fases: fresco, hinchado, descomposición, postdescomposición/seco y reducción esquelética. Se capturaron 26 especies de artrópodos (32 géneros) pertenecientes a 25 familias. Más del 95% de los ejemplares capturados fueron insectos, siendo los dípteros los más abundantes (62.67%), estando especialmente representados adultos e inmaduros de Chrysomya albiceps (Calliphoridae), Musca domestica (Muscidae) y Fannia canicularis (Fanniidae). Los coleópteros más numerosos fueron Creophilus maxillosus (Staphylinidae) y Dermestes frischii (Dermestidae). Más del 90% de los himenópteros capturados fueron hormigas. La fauna sarcosaprófaga localizada fue agrupada en cinco niveles tróficos. Palabras clave: artrópodos, sucesión, fauna sarcosaprófaga, descomposición cadavérica, Extremadura. ABSTRACT The sarcosaprophagous fauna in a peri-urban area We conducted a carrion-succession study within a peri-urban area in the city of Badajoz, Spain, from April to May 2009 to analyse the sequence and composition of the local carrionvisiting arthropod fauna. During the process, five stages of decomposition were observed: fresh stage, bloated stage, decay stage, postdecay/dry stage, and skeletal (remains) stage. In total, 26 arthropod species (32 genus) from 25 families were collected during the decomposition of the carcass. More than 95% of the specimens collected belonged to insects and, within this, Diptera was the most abundant order (62.67%). The flies were represented mainly by adults and immature instars of the following species: Chrysomya albiceps (Calliphoridae), Musca domestica (Muscidae) and Fannia canicularis (Fanniidae). Coleoptera were represented
2 300 JOSÉ LUIS PÉREZ-BOTE, VICENTE VICENTE RIBERA Y ANA SANTOS ALMEIDA mainly by adults and immature instars of the species Creophilus maxillosus (Staphylinidae) and Dermestes frischii (Dermestidae). More than 90% of Hymenoptera collected belonged to Formicidae. The trophic levels associated with the decomposition of the remains included five categories. Key words: arthropod succession, sarcosaprophagous fauna, carrion decomposition, Extremadura. INTRODUCCIÓN Los restos de un ser vivo constituyen un hábitat efímero que es utilizado por una gran variedad de organismos que lo utilizan como fuente de alimento, de puesta o como refugio (HANSKI, 1987). El principal grupo de animales que aprovecha los restos está constituido por los artrópodos, siendo los insectos los que conforman la partida más numerosa (TANTAWI et al., 1996). La descomposición de un cadáver es un proceso continuo, en el que la materia orgánica sufre una serie de cambios fisicoquímicos que atraen, de forma sucesiva, a oleadas de artrópodos (CAMPOBASSO et al., 2001). La composición faunística y la colonización de la carroña por los artrópodos dependen de muchos factores, siendo uno de los más importantes la región biogeográfica o zona bioclimática en la que se encuentran los restos. La región bioclimática define el hábitat, la vegetación, el tipo de suelo y las condiciones meteorológicas del área influyendo tanto en los tipos y especies de insectos presentes como en su aparición estacional (ARNALDOS et al., 2006). Además, afectan a la descomposición de los restos, lo cual incide en los insectos que las colonizan (ANDERSON, 2001). Muchas especies de insectos son relativamente cosmopolitas, pero las especies implicadas en la descomposición varían de una región a otra y la descomposición es, en sí misma, diferente en las distintas regiones biogeográficas (ANDERSON, 2001). Además, el tiempo que tardan los adultos en localizar y acceder al cadáver (pauta de colonización del cadáver) también varía en función de la región biogeográfica, del hábitat y de la época del año. El conocimiento de la biología de los artrópodos asociados al proceso de descomposición de un cadáver y la sucesión faunística que se produce en el transcurso del mismo no solo tiene interés desde el punto de vista ecológico, sino que también tiene importancia en Medicina Legal. En este sentido, la Entomología Forense trata del empleo de los insectos y, en términos generales, de los Artrópodos en la investigación judicial (PASQUE- RAULT et al., 2006). En la península ibérica el estudio de la comunidad sarcosaprófaga en cadáveres ha sido abordado con anterioridad en unos pocos estudios (AR-
3 LA COMUNIDAD SARCOSAPRÓFAGA EN UN ENTORNO PERIURBANO 301 NALDOS et al., 2004; CASTILLO-MIRALBÉS, 2002; GARCÍA-ROJO, 2004; MARTÍNEZ-SÁNCHEZ et al., 2005; ROMERO PALANCO et al., 2006), siendo más numerosos los que han centrado su atención en determinados grupos, especialmente dípteros (ARNALDOS et al., 2001, CASTILLO- MIRALBÉS, 2001, MARTÍNEZ et al., 2002; ROMERA et al., 2003; BAZ et al., 2007; MONEO & SALOÑA, 2007; PRADO e CASTRO et al., 2011). Hasta la fecha, son escasos los estudios de este tipo realizados en el suroeste de la península ibérica, ya que tan solo ROMERO PALANCO et al. (2006) abordan este tipo trabajos en Cádiz. Desde el punto de vista de la Entomología Forense el estudio de la fauna local asociada a cadáveres es de gran importancia (ARNALDOS et al., 2004), ya que los resultados obtenidos en determinadas zonas no deben ser extrapolados a otras con diferentes condiciones ambientales. A ello hay que añadir que gran parte de las muertes de humanos (de forma natural o violenta) se produce en entornos urbanos (locales, parques, jardines) o periurbanos, lo cual incrementa el interés en este tipo de estudios en estos ambientes. Considerando lo anteriormente expuesto, el objetivo de este trabajo fue estudiar la comunidad de artrópodos asociados a cadáveres en un entorno periurbano localizado en la ciudad de Badajoz (Extremadura, suroeste de España). MATERIAL Y MÉTODOS Biomodelo Un cerdo doméstico (Sus scrofa L.), de aproximadamente 5 kilos de peso, fue utilizado como sustituto humano, dado que este animal es considerado como un excelente modelo para describir la descomposición humana (RODRÍGUEZ & BASS, 1983). El cerdo fue sacrificado mediante shock eléctrico y fue inmediatamente trasladado a la zona de ensayo, donde fue protegido con malla metálica para evitar la acción depredadora de pequeños mamíferos y aves. Zona de estudio El estudio se realizó en el campus universitario de Badajoz, en una zona de eucaliptos con vegetación arbustiva (38º53 10 N, 7º0 17 O) durante la
4 302 JOSÉ LUIS PÉREZ-BOTE, VICENTE VICENTE RIBERA Y ANA SANTOS ALMEIDA primavera de 2009 (fecha de inicio: 6 de abril). Este área está rodeada por edificios universitarios con zonas verdes, excepto por el norte donde se ubican algunos campos de cultivo de secano, atravesados por una autovía. Diariamente, entre las y las 14.00, se tomaron medidas de temperatura del aire y humedad utilizando un termohigrómetro digital. Para medir la precipitación se utilizó un pluviómetro de lectura directa de 40 l de capacidad. Procedimiento El animal en descomposición fue visitado al menos seis veces por semana, a diferentes horas del día entre las 8.00 y las h. La duración de las visitas fue mayor durante las primeras fases de descomposición, decreciendo a medida que el animal se acercaba al periodo de reducción esquelética. En cada una de estas visitas se procedió a la captura de ejemplares en períodos de 3-5 minutos, con máximos de 3 minutos para no voladores y de 5 minutos para voladores. Estos periodos fueron suficientes para recoger muestras representativas de todos los grupos, sin alterar en exceso las poblaciones de insectos. Los insectos voladores fueron capturados con red entomológica y sacrificados in situ con acetato de etilo. Los no voladores fueron recogidos con pinzas y sacrificados del mismo modo que los anteriores. Las larvas fueron transportadas al laboratorio en vivo y, tras un breve paso por agua caliente (3 minutos a ºC, SUKONTASON et al., 2010), fueron conservadas en alcohol al 70%. En cada visita, además, se procedió a examinar minuciosamente los restos cadavéricos, para determinar el estado de descomposición. Una vez en laboratorio se procedió a la identificación de los especímenes capturados hasta el menor nivel taxonómico posible, utilizando claves y descripciones apropiadas para tal fin (PAPE, 1987; YÉLAMOS, 2002; PRIETO & PÉREZ, 2002; CARLES-TOLRÁ, 2004; HÁVA, 2004; OOS- TERBROEK, 2006; BARROS & ANTUNES, 2008; ÖZDEMIR & SERT, 2008; ALMEIDA & MISE, 2009; SZIPA, 2010; VELÁSQUEZ et al., 2010; RICHET et al., 2011).
5 LA COMUNIDAD SARCOSAPRÓFAGA EN UN ENTORNO PERIURBANO 303 RESULTADOS Datos climáticos Los datos climáticos obtenidos (Fig. 1) pueden considerarse como normales, en lo que respecta a la temperatura y deficientes en lo que hace referencia a la precipitación, si se comparan con datos históricos. De este modo se obtuvieron valores de temperatura de ± 0.54 ºC (media ± desviación estándar) y 2.22 ± 0.79 mm (media ± desviación estándar) frente a los 15 ºC y los 42 mm que cita CAPEL MOLINA (1981) para Badajoz en el mes de abril. Figura 1. Temperaturas máxima, media y mínima del aire (ºC) y precipitación diaria (mm) en la zona de estudio durante el periodo de observación. Figure 1. Maximum, mean and minimum air temperature (ºC) and daily rainfall (mm) in the study area during the observation period. Estados de descomposición Las fases de descomposición y la fauna asociada a cada uno de ellos han sido las siguientes (de acuerdo con TABOR KREITLOW, 2010):
6 304 JOSÉ LUIS PÉREZ-BOTE, VICENTE VICENTE RIBERA Y ANA SANTOS ALMEIDA Estado fresco. Con una duración de 3 días se caracterizó por la llegada de una primera oleada (aproximadamente a las hora de haber sido depositado el cadáver en el suelo) de califóridos que, de inmediato, iniciaron las puestas en los orificios naturales, también aparecieron los primeros múscidos y fánidos. Al día siguiente (día 2) se observaron algunos sarcofágidos, además de adultos y puestas de califóridos. Se detectaron arañas y hormigas en el cadáver, que no aparentaba cambios morfológicos significativos, al menos en el costado expuesto a la vista. Se apreciaba, sin embargo, el hundimiento de los ojos. Estado hinchado. Este periodo (días 4-8) se caracterizó por un aumento del volumen en la región abdominal debido a la hinchazón provocada por los gases en descomposición. Hacia el final de esta fase (días 7 y 8) empezaba a ser evidente la reducción de tejidos en la zona inguinal. Predominaron las masas de larvas de dípteros en orificios naturales, que comenzaban a agrandar estas zonas debido a su actividad. Se detectaron coleópteros necrófilos y necrófagos, además de un notable aumento en el número de hormigas. Estado de descomposición. Esta fase se prolongó a lo largo de 10 días. La cavidad abdominal quedó totalmente expuesta, apreciándose la actividad de las larvas de los dípteros que iniciaban el proceso de migración hacia las zonas de pupación (a partir del día 12). De igual modo, se detectaron importantes pérdidas de masa muscular y vísceras, especialmente en la zona inguinal y cefálica. Los califóridos y sarcofágidos adultos eran cada vez más escasos, apareciendo nuevos grupos de dípteros y coleópteros. En el suelo, en la zona próxima al cadáver, se apreció un área putrilaginosa con gran actividad larvaria y una significativa presencia de hormigas. Fueron constantes las capturas de huevos y larvas por arañas. Estado de postdescomposición/seco. Esta fase se prolongó durante nueve días. En el cadáver solo quedaba la piel y algunos restos de tejidos en la zona interna apreciándose gran parte del esqueleto. Todavía se detectaron algunos califóridos y sarcofágidos adultos, además de coleópteros (adultos y larvas). Estado de reducción esquelética. Solo quedaban restos de piel y el esqueleto. Se detectaron solo algunos coleópteros, himenópteros (hormigas) y numerosos ácaros entre los restos de piel. No se observaron dípteros. Tanto el cadáver como la zona en la que fue depositado estaban totalmente secos.
7 LA COMUNIDAD SARCOSAPRÓFAGA EN UN ENTORNO PERIURBANO 305 La comunidad sarcosaprófaga y los tipos ecológicos Durante el proceso de descomposición del cadáver se capturaron un total de individuos pertenecientes a 6 grupos taxonómicos (Diptera, Coleoptera, Hymenoptera, Acariformes, Crustacea, Aranae) y 25 familias (Apéndice). Diptera. Estuvieron representados por larvas y adultos de las familias Calliphoridae, Muscidae, Sarcophagidae, Phoridae, Piophilidae y Fanniidae, constituyendo el 62.67% de todos los artrópodos capturados. La familia predominante fue Calliphoridae (63.58%), siendo las especies más abundantes Lucilia sericata, Chrysomya albiceps y Calliphora vicina. La segunda familia más numerosa Muscidae (23.09%), donde predominaron Musca domestica y Muscina stabulans. Los Sarcophagidae constituyeron el tercer grupo (13.32%), donde predominaron Sarcophaga crassipalpis y S. argyrostoma. De igual modo, fueron abundantes los pertenecientes a la familia Fanniidae (Fannia canicularis), apareciendo en menor proporción Piophilidae (5 %) y Phoridae (3 %). Coleoptera. Representaron el 27.02% de las capturas, con un claro predominio de Staphylinidae (42.12%), seguidos por Dermestidae (26.17%) y Cleridae (23.06%). También aparecieron representantes de las familias Silphidae, Nitidulidae, Tenebrionidae y Scarabaeidae. Hymenoptera. El grupo más abundante fue Formicidae, que prácticamente constituyeron el 90% de los himenópteros capturados. También se recolectaron representantes de las familias Pteromalidae, Braconidae y Vespidae. Acariformes. Se detectaron ácaros, aunque no se identificaron, a partir del día 5, en fase de hinchado, siendo abundantes hasta el día 20-21, para luego reducir efectivos hasta la fase final donde solo se observan unos pocos en los restos de piel. Otros grupos. Además de los previamente citados, aparecieron otros artrópodos (Collembola, Orthoptera, Hemiptera, Isopoda, Lycosidae, Thomisidae) y caracoles (Gastropoda). Cuatro categorías ecológicas fueron identificadas sobre los restos del cadáver: necrófagos, parásitos y depredadores de los necrófagos, omnívoros y especies accidentales. Los necrófagos constituyeron el grupo dominante a lo largo de todo el proceso de descomposición, siendo los dípteros braquíceros los más numerosos y diversos. En esta categoría también se incluyen algunos coleópteros (Dermestidae). Los depredadores quedaron representados por varias especies pertenecientes a las familias Staphylinidae, Histeridae, Carabidae y Silphidae. En esta categoría también se incluyen algunos ácaros y las arañas de las familias Thomisidae y Lyco-
8 306 JOSÉ LUIS PÉREZ-BOTE, VICENTE VICENTE RIBERA Y ANA SANTOS ALMEIDA sidae. Las larvas de Chrysomya albiceps también pueden depredar sobre otras larvas. Los parásitos solo estuvieron representados por himenópteros de la familia Braconidae. Los omnívoros incluyeron algunos representantes de las familias Formicidae, Cleridae, Tenebrionidae e Isopoda. Por último, entre las especies accidentales se incluyen algunos Gastropoda, Orthoptera y Hemiptera. Sucesión ecológica El patrón de llegada de los principales grupos que colonizaron el cadáver se muestra en la Figura 2. Calliphora vicina apareció a los pocos minutos y permaneció a lo largo de todo el proceso, excepto durante la fase de reducción esquelética. Los picos de abundancia de esta especie se produjeron entre los días 2 y 7. También apareció Lucilia sericata, prácticamente tras ser depositado el cadáver, que manifestó un patrón muy similar al de C. vicina, aunque a diferencia de aquella aún se recogieron algunos ejemplares durante el periodo de reducción esquelética. Las especies del género Pollenia fueron, de igual modo, abundantes en los 20 primeros días. A finales del estado fresco aparecieron Chrysomya albiceps, C. vomitoria y L. caesar. De las tres, C. albiceps fue la más abundante siendo, sin embargo, C. vomitoria la menos frecuente a lo largo del periodo de descomposición. Los sarcofágidos fueron menos frecuentes que los califóridos a lo largo del periodo de estudio, ya que a partir del día 20 apenas se detectaron ejemplares. Aparecieron a partir del segundo día, siendo constantes y abundantes hasta los días Los más frecuentes fueron Sarcophaga crassipalpis y S. argyrostoma. Los múscidos también aparecieron al inicio del estado fresco, siendo los más abundantes Musca domestica y Muscina stabulans, que se localizaron hasta bien entrada la fase de descomposición (día 19). De entre todos los múscidos Hydrotaea aenescens fue la que mostró una presencia menos constante, ya se detecta en algunos días, y otros no, hasta la fase de postdescomposición. Los restantes dípteros (Carnidae, Piophilidae, Phoridae) se capturaron entre los días 3 y 9. Los primeros coleópteros aparecieron a partir del tercer día, siendo el estafilínido Platysthetus cornutus el primero en ser capturado. Este grupo dominó la comunidad de coleópteros hasta el día 9, cuando aparecieron los primeros derméstidos e histéridos. El último grupo en aparecer fue el de los cléridos, detectándose Necrobia rufficolis a partir del día 18. Los últimos coleópteros que se recolectaron mediado el proceso de recolección esquelética, fueron los sílfidos del género Thanatophilus. Nitidula sp. apareció durante un breve periodo de tiempo en la fase de descomposición. Con todo, los más abundantes fueron C. maxilosus y D.
9 LA COMUNIDAD SARCOSAPRÓFAGA EN UN ENTORNO PERIURBANO 307 Figura 2. Sucesión de artrópodos sobre el cadáver de cerdo en la primavera de 2009 (solo se representan los principales taxones, F.: familia; Fan.: Fanniidae; Der.: Dermestidae; Hist.: Histeridae; Ni.: Nitidulidae; Si.: Silphidae; Cl.: Cleridae). Figure 2. Arthropod succession on pig carcass on spring 2009 (only main taxa are represented, F.: family; Fan.: Fanniidae; Der.: Dermestidae; Hist.: Histeridae; Ni.: Nitidulidae; Si.: Silphidae; Cl.: Cleridae). frischii, que representaron el 60% de las capturas de coleópteros. Carabus sp. se detectó a mediados de la fase de descomposición, coincidiendo con la presencia de grandes masas de larvas. Al contrario ocurrió con los escarabeidos, que aparecieron al final de esta fase. Los himenópteros estuvieron claramente dominados por los formícidos que aparecieron tras las primeras puestas para depredar sobre huevos y larvas. La presencia de bracónidos y pteromálidos coincidió con el apogeo de las masas de larvas y el inicio de la fase de pupación de los dípteros. Los véspidos se recolectaron durante la fase de descomposición. La aparición de los araneidos coincidió también con la presencia de larvas sobre el cadáver en las proximidades del mismo.
10 308 JOSÉ LUIS PÉREZ-BOTE, VICENTE VICENTE RIBERA Y ANA SANTOS ALMEIDA DISCUSIÓN El proceso de descomposición observado en Badajoz fue similar al descrito en casos previos en la península ibérica (ARNALDOS et al., 2004; CASTILLO-MIRALBÉS, 2002; GARCÍA-ROJO, 2004; ROMERO PALANCO et al., 2006). En cuanto al tiempo transcurrido hasta llegar a la reducción esquelética, cabe señalar que son numerosos los factores que determinan la duración de cada etapa, siendo la temperatura el más importante (CAMPOBASSO et al., 2001). Algunos estudios (p.ej., BATTÁN et al., 2011) han demostrado que el proceso de descomposición de los cadáveres es más rápido en primavera y verano que durante el otoño o el invierno. El número de taxones identificados en este estudio puede considerarse bajo si se compara con el obtenido en otros lugares. De este modo, PAYNE (1965) identifica 522 especies sobre cadáveres de cerdos jóvenes en un estudio llevado a cabo en verano en Carolina del Sur (USA). En la península ibérica, CASTILLO-MIRALBÉS (2001) recolecta, a lo largo del año, 273 taxones en Huesca; ARNALDOS et al. (2004), en un estudio anual, relacionan 208 en las proximidades de Murcia. En el extremo opuesto se sitúa el estudio de ROMERO PALANCO et al. (2006) en Cádiz, donde sólo identifican 43 especies durante el invierno, la primavera y el verano. En un estudio similar GRASSBERGER & FRANK (2004) identifican 42 especies de artrópodos sobre restos de cerdos en Viena, aproximadamente un tercio de los identificados en zonas no urbanas en regiones próximas (MATUSZEWSKI et al., 2008), lo que parece indicar que las comunidades sarcosaprófagas son más pobres en entornos urbanos que en los periurbanos o rurales. En este sentido WOLF & WIBBS (2004) y DEKEIRSSCHIETER et al. (2011) observan una reducción en el número de especies de sílfidos encontrados en entornos no urbanos con respecto a los encontrados en la ciudad. En el caso de los dípteros se ha comprobado que determinadas especies suelen mostrar un mayor carácter antropofílico que otras, por lo que es frecuente que algunas presenten un marcado carácter rural frente a otras que suelen tener tendencias urbanas. Por ejemplo, HWANG & TURNER (2005) diferencian entornos rurales y urbanos en función de la presencia de determinadas especies de dípteros necrófagos. Con independencia del mayor o menor número de taxones asociados a cadáveres en distintos medios sí se constata, en nuestro estudio, la presencia de los principales grupos que conforman la comunidad sarcosaprófaga. En este sentido, la composición específica es similar a la reseñada en otros estudios realizados en la península ibérica, en la misma época (primavera),
11 LA COMUNIDAD SARCOSAPRÓFAGA EN UN ENTORNO PERIURBANO 309 donde los califóridos suelen constituir el grupo dominante siendo, por lo general, Lucilia sericata la que predomina (ARNALDOS et al., 2001, 2004; CASTILLO-MIRALBÉS, 2002; GARCÍA ROJO, 2004). Sin embargo, en Portugal, la especie más abundante fue Calliphora vomitoria (PRADO e CASTRO et al., 2011), una especie considerada propia de ambientes rurales, a diferencia de C. vicina que muestra, según BYRD & CASTNER (2010) un marcado carácter antropofílico. No obstante VELÁSQUEZ et al. (2010) señalan que puede encontrarse en ambientes tanto sinantrópicos como asinantrópicos, como lo demuestran los trabajos de SALOÑA BORDAS et al. (2009) en el País Vasco y GRASSBERGER & FRANK (2004) en Viena. Los sarcofágidos predominantes fueron S. crassipalpis y S. argyrostoma, con menor presencia de S. tibialis y S. africa, presentando una composición similar a la de otros estudios (MARTÍNEZ-SÁNCHEZ et al., 2005; ROMERA et al., 2003; ARNALDOS et al., 2004; PRADO e CASTRO et al., 2011), siendo destacable, en nuestro caso, una abundante y constante presencia durante unos días, al inicio del periodo de descomposición, de Ravinia pernix, una especie que sólo es atraída en bajo número y durante este breve periodo de tiempo (TANTAWI et al., 1996). El proceso de colonización observado en Badajoz ha seguido una pauta normal, al constatarse que los primeros insectos en llegar al cadáver son califóridos y múscidos, seguidos por sarcofágidos (GULLAN & CRANS- TON, 2010). A los sarcofágidos se los suele incluir en la segunda oleada (p.ej.: VOSS et al., 2011) de visitadores, aunque en la península ibérica algunos autores (CASTILLO-MIRALBÉS, 2002) consideran a determinados sarcofágidos moscas primarias en primavera y verano. En nuestro caso los primeros en llegar fueron califóridos, múscidos y fánidos, apareciendo los sarcofágidos a partir del segundo día. A pesar de que se trata de un estudio puntual, los resultados aquí presentados constituyen la primera aproximación al conocimiento de la comunidad sarcosaprófaga en esta zona de la península ibérica, aportando datos interesantes desde el punto de vista ecológico y práctico (Entomología Forense). BIBLIOGRAFÍA ALMEIDA, L.M. & K.M. MISE, Diagnosis and key of the main families and species of South American Coleoptera of forensic importance. Revista Brasileira de Entomologia, 53: ANDERSON, G.S., Insect succession on carrion and its relationship to determining the time of the death. In BYRD J.H. & J.L. CASTNER (Eds.): Forensic Entomology: The utility of arthropods in legal investigations: CRC Press. London.
12 310 JOSÉ LUIS PÉREZ-BOTE, VICENTE VICENTE RIBERA Y ANA SANTOS ALMEIDA ARNALDOS, M.I., E. ROMERA, M.D. GARCÍA & A. LUNA, Initial study on sarcosaprophagous Diptera (Insecta) succession on carrion in southeastern Iberian Peninsula. International Journal of Legal Medicine, 114: ARNALDOS, M.I., E. ROMERA, J.J. PRESA, A. LUN & M.D. GARCÍA, Studies on seasonal arthropod succession on carrion in the southeastern Iberian Peninsula. International Journal of Legal Medicine, 118 (4): ARNALDOS, M.A., C. PRADO E CASTRO, J.J. PRESA, E. LÓPEZ-GALLEGO & M.D. GARCÍA, Importancia de los estudios regionales en la fauna sarcosaprófaga. Aplicación a la práctica forense. Ciencia Forense, 8: BARROS, C.J. & C. ANTUNES, Key to the adults of the most common forensic species of Diptera in South America. Revista Brasileira de Entomologia, 52: BATTÁN, M., B. ROSSO & M.D. GARCÍA, Seasonal structure and dynamics of sarcosaprophagous fauna on pig carrion in a rural area of Cordoba (Argentina): Their importance in forensic science. Forensic Science International, 213: 3-9. BAZ, A., B. CIFRIAN, L.M. DÍAZ-ARANDA & D. MARTÍN-VEGA, The distribution of adult blow-flies (Diptera: Calliphoridae) along an altitudinal gradient in Central Spain. Annales de la Société Entomologique de France, 43: BYRD, J.H. & J.L. CASTNER, Insects of forensic importance. In BYRD, J.H. & J.L. CASTNER (Eds.): Forensic Entomology: The utility of arthropods in legal investigations: CRC Press. London. CAMPOBASSO, C.P., G. DI VELLA & F. INTRONA, Factors affecting decomposition and Diptera colonization. Forensic Science International, 120: CAPEL MOLINA, J.J., Los climas de España. Oikos-tau. Barcelona. 429 pp. CARLES-TOLRÁ, M., Dípteros. In J.A. BARRIENTOS (Ed.): Curso práctico de Entomología: CIBIO. Asociación española de Entomología. Universidad Autónoma de Barcelona. Bellaterra. CASTILLO-MIRALBÉS, M., Principales especies de coleópteros necrófagos presentes en carroña de cerdos en la comarca de La Litera (Huesca). Graellsia, 57: CASTILLO-MIRALBÉS, M., Estudio de la entomofauna asociada a cadáveres en el Alto Aragón (España). Monografias Sosiedad Entomológica Aragonesa, 6: DEKEIRSSCHIETER, J., F.J. VERHEGGEN, E. HAUBRUGE & Y. BROSTAUX, Carrion beetles visiting pig carcasses during early spring in urban, forest and agricultural biotypes of Western Europe. Journal of Insect Science 11:73 available online: insectscience.org/11.73 GARCÍA-ROJO, A.M., Estudio de la sucesión de insectos en cadáveres en Alcalá de Henares (Comunidad Autónoma de Madrid) utilizando cerdos domésticos como modelos animales. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa, 34: GRASSBERGER, M. & C. FRANK, Initial study of arthropod succession on pig carrion in a Central European urban habitat. Journal of Medical Entomology, 41: GULLAN, P.J. & P.S. CRANSTON, The insects: an outline of entomology, 4ª ed. John Wiley & Sons. Chichester. 584 pp. HANSKI, I., Carrion fly community dynamics: patchiness, seasonality and coexistence. Ecological Entomology, 12: HÁVA, J., World keys to the genera and subgenera of Dermestidae (Coleoptera), with descriptions, nomenclature and distributional records. Acta Musei Nationalis Pragae, Series B, Natural History, 60: HWANG, C. & B.D. TURNER, Spatial and temporal variability of necrophagous Diptera from urban to rural areas. Medical and Veterinary Entomology, 19:
13 LA COMUNIDAD SARCOSAPRÓFAGA EN UN ENTORNO PERIURBANO 311 MARTÍNEZ, M.D., M.I. ARNALDOS, E. ROMERA & M.D. GARCÍA, Los Formicidae (Hymenoptera) de una comunidad sarcosaprófaga en un ecosistema mediterráneo. Anales de Biología, 24: MARTÍNEZ-SÁNCHEZ, A., M.A. MARCOS-GARCÍA & S. ROJO, Biodiversidad de la comunidad de dípteros sarcosaprófagos en ambientes insulares del sudeste Ibérico (Diptera: Calliphoridae, Muscidae, Sarcophagidae). Nouvelle Revue d Entomologie, 22: MATUSZEWSKI, S., D. BAJERLEIN, S. KONWERSKI & K. SZPILA, An initial study of insect succession and carrion decomposition in various forest habitats of central Europe. Forensic Science International, 180: MONEO, J. & M.I. SALOÑA, Califóridos (Diptera, Calliphoridae) de interés forense recogidos en el entorno universitario del campus de Leioa (Vizcaya, España). Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa, 40: OOSTERBROEK, P., The European families of the Diptera. Identification, diagnosis, biology. KNNV Publishing. Utrech. 204 pp. ÖZDEMIR, S. & O. SERT, Systematic studies on male genitalia of Coleoptera species found on decomposing pig (Sus scrofa L.) carcasses at Ankara province. Hacettepe Journal of Biology & Chemistry, 36: PAPE, T., The Sarcophagidae (Diptera) of Fennoscandia and Denmark. Fauna Entomologica Scandinavica, vol. 19. Brill. Scandinavian Science Press Ldt. Leiden. 203 pp. PAYNE, J.A., A summer carrion study of the baby pig Sus scrofa. Ecology, 46: PASQUERAULT, T., B. VINCENT, L. DOUREL, B. CHAUVET & E. GAUDRY, Los muestreos entomológicos: de la escena del crimen a la peritación. Ciencia Forense, 8: PRADO E CASTRO, C., M.D. GARCÍA, M.I. ARNALDOS & D. GONZÁLEZ-MORA, Sarcophagidae (Diptera) attracted to piglet carcasses including new records for Portuguese fauna. Graellsia, 66: PRIETO, F. & J. PÉREZ, Catálogo de los Silphidae y Agyrtidae (Coleoptera) de la península ibérica e islas Baleares. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa, 30: RICHET, R., R.M. BLACKITH & T. PAPE, Sarcophaga of France (Diptera: Sarcophagidae). Pensoft, Sofia. 327 pp. RODRÍGUEZ, W.C. & W.M. BASS, Insect activity and its relationship to decay rates of human cadavers in East Tennessee. Journal of Forensic Sciences, 28: ROMERA, E., M.I. ARNALDOS & D. GONZÁLEZ-MORA, Los Sarcophagidae (Insecta, Diptera) de un ecosistema cadavérico en el sureste de la península ibérica. Anales de Biología, 25: ROMERO PALANCO, J.L., F. MUNGUÍA & J. GAMERO, Entomología cadavérica en la provincia de Cádiz (S. de España). Ciencia Forense, 8: SALOÑA BORDAS, I.M., J. MONEO & B. DÍAZ, Estudio sobre la distribución de Califóridos (Diptera, Calliphoridae) en la Comunidad Autónoma del País Vasco. Boletín de la Asociación española de Entomología, 33 (1-2): SUKONTASON, K., N. BUNCHU, T. CHAIWONG, K. MOOPHAYAK & K.L. SUKON- TASON, Forensically important flesh fly species in Thailand: morphology and developmental rate. Parasitological Research, 106: SZIPA, K., Key for the identification of third instars of European blowflies (Diptera:
14 312 JOSÉ LUIS PÉREZ-BOTE, VICENTE VICENTE RIBERA Y ANA SANTOS ALMEIDA Calliphoridae) of forensic importance. In CAMPOBASSO, C.P., M. LEE WOLF & M. GRASSBERGER (Eds.): Current concepts in forensic entomology: Springer. London. TABOR KREITLOW, K.L., Insect succession in a natural environment. In BYRD, J.H. & J.L CASTNER (Eds.): Forensic Entomology. The utility of arthropods in legal investigations: CRC Press. Boca Raton. TANTAWI, T.I., E.M. EL-KADY, B. GREENBERG & H.A. EL-GHAFFAR, Arthropod succession on exposed rabbit carrion in Alexandria, Egypt. Journal of Medical Entomology, 33: VELÁSQUEZ, Y., C. MAGAÑA, A. MARTÍNEZ-SÁNCHEZ & S. ROJO, Diptera of forensic importance in the Iberian Peninsula: larval identification key. Medical and Veterinary Entomology, 24: VOSS, S.C., D.F. COOK & I.R. DADOUR, Decomposition and insect succession of clothed and unclothed carcasses in Western Australia. Forensic Science International, 211: WOLF, J.M. & J.P. WIBBS, Silphids in urban forests: diversity and function. Urban Ecosystems, 7: YÉLAMOS, T., Coleoptera, Histeridae. In RAMOS, M.A. et al., (Eds.): Fauna Ibérica, vol. 17. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid. 411 pp. APÉNDICE Relación de taxones capturados en éste estudio. O. DIPTERA CALLIPHORIDAE Calliphora vicina Robineau-Desvoidy, 1830 C. vomitoria (Linnaeus, 1758) Chrysomya albiceps (Wiedemann, 1819) Lucilia caesar (Linnaeus, 1758) L. sericata (Meigen, 1826) Pollenia sp. S. tibialis (Macquart, 1850) S. africa (Wiedemann, 1824) Sarcophila sp. FANNIIDAE Fannia canicularis (Linnaeus, 1761) Fannia sp. MUSCIDAE SARCOPHAGIDAE Ravinia pernix (Harris, 1780) Sarcophaga argyrostoma (Robineau- Desvoidy, 1830) S. crassipalpis Macquart, 1839 Hydrotaea aenescens (Wiedemann, 1830) H. ignava (Harris, 1870) Hydrotaea sp. Musca domestica Linnaeus, 1758 Muscina stabulans (Fallen, 1817) Muscina sp.
15 LA COMUNIDAD SARCOSAPRÓFAGA EN UN ENTORNO PERIURBANO 313 CARNIDAE PHORIDAE PIOPHILIDAE Phiophila casei (Linnaeus, 1758) O. COLEOPTERA DERMESTIDAE CLERIDAE TENEBRIONIDAE Necrobia rufficolis Fabricius, 1775 Tentyria sp. SCARABAEIDAE CARABIDAE Dermestes frischii Kugelan, 1792 Dermestes sp. Carabus sp. HISTERIDAE Saprinus algericus (Paykull, 1811) Saprinus sp. Hister sp. O. HYMENOPTERA BRACONIDAE PTEROMALIDAE VESPIDAE SILPHIDAE Thanatophilus sp. Vespula sp. Polistes sp. STAPHYLINIDAE Aleochara bipustulata (Linnaeus, 1761) Aleochara sp. Philonthus intermedius Boid-Lacord, 1835 Philonthus sp. Atheta sp. Platysthetus cornutus (Gravenhorst, 1802) Anotylus inustus (Gravenhorst, 1806) Creophilus maxilosus (Linnaeus, 1758) NITIDULIDAE Nitidula sp. FORMICIDAE Messsor barbarus (Linnaeus, 1797) Crematogaster scutellaris (Olivier, 1791) Camponotus sp. O. ORTHOPTERA ACRIDIDAE GRYLLIDAE O. HEMIPTERA PYRRHOCORIDAE Pyrrochoris sp.
16 314 JOSÉ LUIS PÉREZ-BOTE, VICENTE VICENTE RIBERA Y ANA SANTOS ALMEIDA O. COLLEMBOLA O. ACARIFORMES O. ISOPODA O. ARANEIDA LYCOSIDAE THOMISIDAE Clase GASTROPODA
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