Patrones y mecanismos de control del desarrollo folicular durante la administración de protocolos superovulatorios en pequeños rumiantes (Revisión)

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1 Patrones y mecanismos de control del desarrollo folicular durante la administración de protocolos superovulatorios en pequeños rumiantes (Revisión) A. González-Bulnes *, J. Santiago-Moreno, R.M. García-García, M.J. Cocero, A. López-Sebastián Dpto. Reproducción Animal. INIA. Avda. Puerta de Hierro s/n. 284-Madrid. España RESUMEN En pequeños rumiantes, las técnicas de superovulación y transferencia de embriones constituyen, en la actualidad, una herramienta imprescindible para el desarrollo tanto de programas de conservación de recursos genéticos en razas con bajo número de efectivos, como de programas de mejora genética destinados a aumentar las producciones ganaderas. Su fundamento es el incremento del número de ovulaciones y de embriones viables por hembra seleccionada y ciclo mediante tratamientos hormonales. Sin embargo, y a pesar de las mejoras alcanzadas en los últimos años en cuanto a eficacia de los protocolos utilizados, los rendimientos de estas técnicas se encuentran afectados por una alta variabilidad; entre grupos de tratamiento y entre animales en el mismo grupo. Esta variabilidad ha sido relacionada con la influencia de factores intraováricos; concretamente, la población folicular y las relaciones entre los folículos presentes en el ovario en el inicio del tratamiento. Esta revisión pretende ofrecer una visión actualizada de las características del desarrollo folicular en ovejas y cabras, y su influencia sobre los rendimientos obtenidos en tratamientos de superovulación. Palabras clave: cabra, oveja, ovario, dinámica folicular, superovulación. INTRODUCCIÓN La tasa de ovulación es un carácter muy constante en los mamíferos y estrechamente relacionado con la especie por factores genéticos. Así, las especies ovina y caprina muestran una tasa de ovulación muy reducida; aunque debe señalarse la existencia de variaciones entre razas, con oscilaciones entre 1 y 4 cuerpos lúteos en cada ciclo. El número de * Autor para correspondencia Recibido: Aceptado para su publicación: Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 17 (1-2), 22

2 38 A. GONZÁLEZ-BULNES et al. ovulaciones durante el ciclo sexual, inmediatamente después de la luteolisis, está relacionado con el número de folículos que se desarrollan hasta alcanzar el estadio preovulatorio. A su vez, la dinámica de crecimiento de estos folículos está condicionada por un equilibrio entre mecanismos de estimulación y de inhibición del crecimiento folicular, que pueden actuar tanto a nivel sistémico como intraovárico. Los factores sistémicos son aquellos pertenecientes al eje hipotálamo-hipófisis-ovario; destacan las gonadotropinas hipofisarias (FSH y LH), con acción estimulante, y el estradiol y la inhibina, con acción inhibidora. Los factores intraováricos se originan y actúan a nivel del ovario; igualmente pueden ser estimulantes (activina y factores de crecimiento) o inhibidores (estradiol e inhibina). Así, el incremento de la descendencia de una determinada hembra mediante la obtención y transferencia de sus embriones, hace necesaria la utilización de tratamientos de estimulación del desarrollo folicular y la ovulación mediante el aporte de gonadotropinas exógenas. La mejora de los resultados obtenidos en estos tratamientos pasa por un mejor conocimiento de los patrones de crecimiento y dinámica folicular; que ha sido posible con la incorporación de técnicas como la ultrasonografía transrectal. Esta metodología permite realizar mediciones exactas del diámetro de todos los folículos presentes en el ovario en días consecutivos y, con ello, realizar el seguimiento de su crecimiento, ovulación o regresión y establecer sus relaciones con otros folículos (Fig. 1). Fig. 1. Imagen ecográfica de un ovario en que pueden observarse un folículo de tamaño preovulatorio (F) y un cuerpo lúteo (CL)

3 DINÁMICA FOLICULAR Y SUPEROVULACIÓN EN PEQUEÑOS RUMIANTES 39 Patrones de dinámica folicular durante el ciclo sexual La foliculogénesis en el ovario de especies poco prolíficas, como la ovina o caprina, se caracteriza por el desarrollo simultáneo de subpoblaciones de folículos que presentan características funcionales diferentes, según su capacidad de respuesta y grado de dependencia del aporte de gonadotropinas hipofisarias, FSH y LH. El crecimiento folicular en los estadios preantrales sería independiente de ambas gonadotropinas. La aparición y aumento de tamaño del antrum dan lugar a una serie de cambios funcionales en el folículo que determinan su entrada en la fase de crecimiento terminal rápido. Los primeros estudios de dinámica folicular durante el ciclo sexual en pequeños rumiantes mediante ultrasonografía fueron realizados en ovejas con ovulación múltiple (Schrick et al., 1993), y mostraron que la entrada de los folículos en la fase de crecimiento terminal se produce de forma continua. Algunos de estos folículos alcanzan el tamaño preovulatorio, aunque no llegan a ovular, tanto durante la fase folicular como la fase luteal (Ravindra et al., 1994). Sin embargo, existen días durante el ciclo en que se ve aumentado el número de folículos en desarrollo; lo que para Ginther et al. (199), constituyen una onda de crecimiento similar a las descritas en el ciclo sexual de la vaca. En ovejas prolíficas no se observa tampoco que los folículos de tamaño preovulatorio existentes durante la fase luteal ejerzan una dominancia similar a la descrita en vacuno (Guilbault et al., 1991). La misma controversia existe entre los resultados obtenidos en cabras, con estudios que han identificado ondas de crecimiento (Ginther y Kot, 1994), y estudios que han identificado crecimiento continuo en el caso de las cabras de raza Murciano-Granadina (González-Bulnes et al., 1999c), como se muestra en la figura A 1 9 B Fig. 2. Patrones de crecimiento y regresión individuales de los folículos que alcanzan un tamaño igual o superior a 4 mm durante el ciclo sexual de cabras Murciano-Granadina con ovulación simple (A) y doble (B) Estas diferencias en la dinámica folicular entre especies podrían estar relacionadas con las diferencias en la tasa de ovulación; sin embargo, el estudio de la dinámica folicular en ovejas Merinas con una sola ovulación (López Sebastián et al., 1997) indica que los folículos aparecen, crecen y regresan también de forma continua en el tiempo. En estos estudios, se señala un índice de regresión folicular más rápido que en razas prolíficas, Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 17 (1-2), 22

4 4 A. GONZÁLEZ-BULNES et al. coincidiendo con las hipótesis que identifican como factor limitante de la ovulación la atresia y no el reclutamiento de folículos (Driancourt et al., 199). Asimismo, al igual que en ovejas poliovulares, en ovejas Merinas con tasa de ovulación igual a uno no existe efecto de dominancia folicular clara hasta el período de aparición y crecimiento del folículo preovulatorio. Este efecto se observa desde este momento y hasta el celo y ha sido confirmado mediante el seguimiento ecográfico de la fase folicular en hembras también monovulares de muflón, especie de ovino silvestre (González-Bulnes et al., 21a). El efecto de dominancia en el ovino vendría marcado por un aumento significativo en diferencia de tamaño entre el folículo ovulatorio y el resto, que comienza a disminuir su tamaño al entrar en atresia. Sin embargo, el efecto de dominancia por parte del folículo preovulatorio es también diferente del observado en vacuno, ya que no estaría determinado por una anulación sino por un descenso en el reclutamiento de folículos gonadotropo-receptivos y por una disminución de su crecimiento hasta categorías superiores (Fig. 3). Esta observación confirmaría de nuevo la hipótesis de Driancourt et al. (199), respecto al papel preponderante de la atresia como factor limitante de la tasa de ovulación. Número de folículos 1,6 1,4 1,2 1,8,6,4,2 Medianos Grandes Horas respecto cloprostenol Número de folículos 3 2, 2 1, 1, N3 N Horas respecto cloprostenol Fig. 3. Disminución del número de folículos de 4- mm coincidentes con la aparición del folículo preovulatorio durante la fase folicular del ciclo sexual en hembras de muflón (izquierda) y disminución del número de folículos nuevos que alcanzan un tamaño igual o superior a 3 y 4 mm en alguna de las observaciones siguientes (derecha) El mecanismo por el que se produce la dominancia folicular estaría relacionado con la dependencia de la FSH que muestran los folículos antrales para su crecimiento. Los folículos de tamaño preovulatorio secretan altos niveles de inhibina y estradiol, con lo que disminuyen los niveles de FSH y causan la atresia de los folículos menores. Los folículos preovulatorios evitarían su propia entrada en atresia cambiando sus necesidades de FSH hacia LH; en respuesta a la cual crecen y maduran hasta el estadio ovulatorio. Sin embargo, durante la fase luteal, la frecuencia de pulsatilidad de LH permanece baja debido al efecto inhibidor de la progesterona y los folículos preovulatorios no tienen oportunidad de establecer su dominancia. En fase folicular, la desaparición del cuerpo lúteo provoca el

5 DINÁMICA FOLICULAR Y SUPEROVULACIÓN EN PEQUEÑOS RUMIANTES 41 descenso de los niveles de progesterona y el aumento de los niveles de LH; es el momento en que la dominancia puede ser establecida. El objetivo de un tratamiento destinado a aumentar la tasa de ovulación sería, pues, vencer los mecanismos inhibidores establecidos por el folículo dominante. Por ello, los protocolos de superovulación y transferencia de embriones implican el aporte de altas cantidades de FSH. El protocolo de estimulación utilizado actualmente por nuestro laboratorio para ganado caprino consiste en la inducción y sincronización de celos mediante la inserción de una esponja intravaginal de 4 mg de FGA (acetato de fluorogestona; Chronogest, Intervet Int., H) durante 16 días, junto con una sola dosis i.m. de,4 ml de cloprostenol, análogo de la prostaglandina F 2 (Estrumate, Mallinckrodt Vet., G), en el momento de iniciar el tratamiento superovulatorio con FSH; esto es, 6 horas antes de la retirada del progestágeno. El tratamiento superovulatorio consiste en la administración de 8 dosis iguales de 1,2 ml de FSH ovina (Ovagen, ICP, NZ) con 12 horas de intervalo. La octava inyección de FSH sólo se administra en aquellas hembras que 24 horas después de la retirada de la esponja, aun no presentan síntomas de celo. El uso de este protocolo en un total de 17 hembras ha proporcionado una media de 14,3, cuerpos lúteos, 11,3, embriones recuperados y 6,8,4 embriones viables, considerando como tales sólo los de calidad grado 1, que son los congelables (González de Bulnes et al., 21b). En el caso del ganado ovino, el protocolo tipo es similar al del ganado caprino, salvo que las dosis de FSH son decrecientes (1,; 1,; 1,; 1,2; 1,2; 1; 1; 1 ml), y como método de sincronización de celo se utilizan 2 esponjas intravaginales de 4 mg de FGA, sustituyendo la primera 7 días después de su inserción. Asimismo, coincidiendo con la primera inyección de FSH se administran, ml de cloprostenol (Estrumate). Este protocolo permite la obtención de una media de 1,9 1,9 cuerpos lúteos, 13, 2,4 embriones recuperados y 7, 1,7 embriones viables (Cocero et al., 1999). Características de la dinámica folicular durante el tratamiento de superovulación La aplicación de la ecografía durante el tratamiento de superovulación permite conocer las variaciones que se producen en la población folicular por influencia de las gonadotropinas exógenas (Fig. 4). En los estudios realizados en ganado ovino, la administración de FSH en los protocolos habituales, con inyecciones cada 12 horas, comienza a actuar sobre la población folicular presente en el ovario de la oveja entre 12 y 24 horas del inicio del tratamiento. A partir de ese momento, y hasta las 48 horas, se observa un marcado crecimiento de los folículos desde los 2 mm de diámetro hasta los mm. Los folículos en crecimiento alcanzaran el tamaño preovulatorio entre las 36 y 6 horas, pero especialmente entre las 48 y 6 horas (González-Bulnes et al., 199a). Este perfil de crecimiento varía, sin embargo, en función del tipo de preparado comercial de FSH y de su protocolo de administración; sin embargo, una característica constante de los folículos que ovulan como consecuencia de la administración de dosis superovulatorias de gonadotropinas es su menor tamaño respecto al de los folículos ovulatorios presentes durante el ciclo sexual, como ya describieron Driancourt et al. (1991). El conocimiento del desarrollo folicular en respuesta a los tratamientos con gonadotropinas puede resultar de gran interés a nivel práctico, como ya lo es en el ganado vacuno, para evaluar la respuesta ovárica durante la aplicación de diferentes protocolos de superovulación y la tasa de ovulación esperable (González-Bulnes et al., 2a). Además, Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 17 (1-2), 22

6 42 A. GONZÁLEZ-BULNES et al. Fig. 4. Imagen ecográfica de un ovario durante el ciclo sexual (izquierda), en que pueden observarse varios folículos de diferentes tamaños. Población folicular en ambos ovarios de una oveja sometida a un tratamiento de superovulación (derecha) la observación ecográfica de los ovarios en el momento de llevar a cabo la recogida de embriones permitiría determinar si se ha producido la respuesta superovulatoria y diferenciar cuerpos luteos de folículos anovulatorios o luteinizados (González-Bulnes et al., 1999b). El uso de la ecografía constituye también una aportación muy significativa para el desarrollo de estudios sobre los factores limitantes de la respuesta ovulatoria a un tratamiento de superovulación, tanto los dependientes del tratamiento (tipo de gonadotropina y protocolo de administración) como aquellos dependientes del animal (estatus folicular), que pueden conducir a la mejora de los protocolos de superovulación utilizados. Efecto del tipo de gonadotropinas exógenas sobre la dinámica folicular Las observaciones realizadas en ganado bovino indican que el efecto del tratamiento sobre la tasa de ovulación podría verse determinado principalmente por el tipo de hormona utilizada y, especialmente, por su contenido en LH (Boland et al., 1991), ya que un aumento de LH disminuye la respuesta ovárica (Chupin et al., 1984; Murphy et al., 1984); lo que también se ha encontrado en la oveja (Torres et al., 1987; Picazo et al., 199). El seguimiento de ovejas tratadas con un preparado altamente purificado y prácticamente sin LH (Ovagen ) o con un preparado con una cantidad alta y variable de LH (FSH-P ) mostró que si bien no se encontraron diferencias en la tasa de ovulación en respuesta al tratamiento, la existencia de altos niveles de LH en el preparado comercial utilizado provoca una mayor tasa de reclutamiento folicular (Fig. ), como ya describieron Picton et al. (199), pero a la vez aumenta la tasa de regresión y disminuye sus posibilidades para ovular (González-Bulnes et al., 2a). Ambos efectos pueden relacionarse con el hecho de que altos niveles de LH alteran los receptores presentes en el folículo para esta hormona y, con ello, los mecanismos de prevención de la atresia (Boland et al., 1991) y los mecanismos de la ovulación (Murphy et al., 1984). Este último efecto se ve reforzado por el

7 Número de folículos DINÁMICA FOLICULAR Y SUPEROVULACIÓN EN PEQUEÑOS RUMIANTES 43 Pequeños Medianos Grandes 2 2 A 2 2 B Horas respecto a la retirada de la esponja Fig.. Número medio de folículos pequeños (2-3 mm), medianos (4- mm), grandes ( 6 mm) y totales ( 2 mm) en ovejas tratadas con FSH-P (A) u OVAGEN (B) hecho de que los altos niveles de LH alteran, e incluso impiden, la descarga preovulatoria de esta hormona (Taft et al., 1996). En esencia, la utilización de preparados comerciales con FSH purificada supone un mejor aprovechamiento de la población folicular, evitando la estimulación excesiva sin resultados prácticos en cuanto a ovulación y obtención de embriones. Efecto del protocolo de administración de las gonadotropinas exógenas sobre la dinámica folicular Otro efecto del tratamiento se debe al protocolo utilizado. Habitualmente, consiste en la administración de entre 6 y 8 inyecciones de FSH, separadas 12 horas entre sí. La observación de la dinámica folicular en protocolos de superovulación con 6 inyecciones de 1,2 ml o con 8 dosis de 1 ml del mismo preparado de FSH, Ovagen (González-Bulnes et al., 1997a), muestra que tanto el número medio de folículos de 4- mm como el de 6 mm son más bajos cuando se administran 8 inyecciones de 1 ml (,8 vs 1,7 y 2, vs 4,, respectivamente). Sin embargo, las diferencias entre grupos no eran significativas. A pesar de ello, el número de cuerpos lúteos fue significativamente mayor en el protocolo con las dosis más altas, en concreto de 1,2 ml (9, vs 3,3; p <,1), lo que parece indicar que las diferencias en la tasa de ovulación podrían estar más relacionadas con el desarrollo folicular en el período inmediatamente previo a la ovulación. A pesar de que ICP, el laboratorio fabricante de Ovagen, recomienda la utilización de dosis constantes para simplicar el manejo, resultados de experiencias anteriores muestran mejores resultados cuando se utilizan dosis decrecientes (Cocero et al., 1999). Los análisis preliminares realizados mediante el seguimiento por ecografía de este tratamiento indican que este protocolo induce el crecimiento de un mayor número de folículos hacia las categorías preovulatorias (Fig. 6). Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 17 (1-2), 22

8 44 A. GONZÁLEZ-BULNES et al. 3 2 Número de folículos Pequeños Medianos Grandes Horas respecto a la retirada de la esponja Fig. 6. Número medio de folículos pequeños (2-3 mm), medianos (4- mm), grandes ( 6 mm) y totales ( 2 mm) en ovejas tratadas con un protocolo decreciente de OVAGEN Efecto del estatus folicular previo sobre la respuesta a las gonadotropinas exógenas Los estudios realizados en ganado vacuno señalan que el factor determinante de mayor importancia en un protocolo de superovulación en esta especie son las relaciones entre folículos, el estatus folicular existente en el momento de iniciar el tratamiento; factor definido tanto por la presencia o ausencia de un folículo dominante como por la distribución de la población folicular. Así, la respuesta ovulatoria se verá favorecida por la existencia de un alto número de folículos de tamaño medio, capaces de crecer hasta el tamaño ovulatorio en ausencia de un folículo dominante (Bungartz y Niemman, 1994; Kohram et al., 199). Una de las aplicaciones más directas de la ultrasonografía será, por tanto, la valoración de la población folicular y su distribución por tamaños en el momento de iniciar un tratamiento de superovulación, evitando el tratamiento de hembras que presenten un folículo dominante o eliminando este mediante diferentes tratamientos; uno de los más efectivos es su punción, puesto que aumenta el rendimiento en número de ovulaciones y el número de embriones viables obtenidos. En pequeños rumiantes, los estudios no se encuentran tan avanzados. La valoración del efecto de la presencia de un folículo dominante en el comienzo de tratamientos de superovulación con una dosis única de ecg o FSH en ganado ovino señala la existencia de un posible efecto limitante de dicho folículo sobre la respuesta al tratamiento (Rubianes et al., 1997; López Sebastián et al., 1999). Esto coincide con el hecho de que la eliminación de los folículos mayores de 4 mm presentes en el ovario al inicio del tratamiento, mediante administración continuada de antagonistas de la GnRH, induce un mayor número de

9 DINÁMICA FOLICULAR Y SUPEROVULACIÓN EN PEQUEÑOS RUMIANTES 4 ovulaciones (Brebion et al., 199). En los protocolos de superovulación con varias dosis de FSH, la presencia de un folículo de gran tamaño antes de iniciar el tratamiento no afecta significativamente a la tasa de ovulación obtenida (González-Bulnes et al., 1996b), que estaría más relacionada con el número de folículos de pequeño tamaño, 2-3 mm (González-Bulnes et al., 1999a). Así, un mayor número de estos folículos favorece una mayor tasa de ovulación y un mayor número de embriones (Fig. 7); independientemente del tipo de gonadotropina utilizada. Este hecho ha sido observado tanto en tratamientos con FSH-p con cierto contenido de LH (González-Bulnes et al., 1996) como con FSH ovina purificada (González-Bulnes et al., 1999a), a pesar de que la dinámica folicular previa a la ovulación sea diferente (González-Bulnes et al. 2a). Estos resultados coinciden con las hipótesis que indican que, durante la inserción de un progestágeno, no existen signos de dominancia folicular o que si esta existe, es un mecanismo pasivo debido a la disminución de los niveles de FSH circulantes y fácil de evitar al administrar gonadotropinas exógenas (Driancourt et al., 1991). Cuerpo lúteos y =.767x R 2 =.2219 P< Folículos Embriones recuperados y =.7343x R 2 =.2466 P< Folículos Fig. 7. Relación entre el número total de folículos de 2 a 3 mm presentes en el ovario en la primera inyección de FSH y el número total de cuerpos lúteos y embriones recuperados en respuesta al tratamiento superovulatorio en ovejas. En ganado caprino, los trabajos experimentales previos realizados con la raza Murciano-Granadina muestran que la tasa de ovulación estaría favorecida por la presencia de un mayor número de folículos con diámetros entre 2y6mmenelmomento de la primera inyección de FSH y disminuida en presencia de folículos de tamaño igual o superior a 7 mm. Sin embargo, tanto el número de embriones recuperados como el número de embriones viables estarían determinados por el número de folículos entre 4 y 6 mm(gonzález-bulnes et al., 21c); este hecho parece indicar que, si bien el tratamiento estimularía el crecimiento y la ovulación de los folículos menores, estos no habrían alcanzado un grado de maduración adecuado para liberar un ovocito apto, que diera lugar a un embrión viable. Si bien la presencia de un folículo de gran tamaño en el momento de iniciar un tratamiento superovulatorio no parece afectar significativamente a la tasa de ovulación, sí se ha relacionado con un menor número y calidad de los embriones obtenidos obtenida Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 17 (1-2), 22

10 46 A. GONZÁLEZ-BULNES et al. (González-Bulnes et al., 1999a), como puede observarse en la Tabla 1. El escaso número de estudios realizados en pequeños rumiantes hace difícil conocer las causas de este efecto, pero puede hipotetizarse que la disminución en la tasa de recuperación y de viabilidad de los embriones obtenidos en presencia de un folículo dominante podrían relacionarse no tanto con alteraciones en los niveles endocrinos durante el período preovulatorio (González-Bulnes et al., 2d) como con alteraciones en el desarrollo folicular o en la maduración del ovocito. Así, algunos de los folículos ovulados podrían estar en fases tempranas de atresia, con lo que la capacidad de ovulación o de desarrollo de los ovocitos y/o embriones estaría disminuida. Tabla 1 Rendimientos superovulatorios en ganado ovino en relación con la presencia o ausencia de un folículo 6 mm de diámetro al iniciar el tratamiento con FSH Presente Folículo Ausente Número de animales Tasa de ovulación 1,1 1,2 13,9 2,3 Número de embriones recuperados 6,1,9 a 11,6 2, b Tasa de recuperación (%) 6, 6,9 a 83,8 9,2 b Número de embriones viables 4,,8 a 8, 2, b Tasa de viabilidad (%) 7,6 8,3 83,6 7,2 Número de oocitos no fertilizados,7, Tasa de no fertilización (%) 9,3 6, Número de embriones degenerados 1,3,4 2,6 1,2 Tasa de degeneración (%) 2, 6,6 16,1,8 ab Valores con superíndices distintos son significativamente diferentes (P <,). La actividad del folículo dominante estaría determinada por la situación endocrina de la hembra. Así, los efectos inhibitorios están disminuidos cuando hay un cuerpo lúteo presente durante el período de tratamiento progestativo previo a la administración de FSH (González-Bulnes et al., 2). Nuestras observaciones confirmarían la teoría de Adams (1999), según la cual, los efectos de dominancia estarían disminuidos en presencia de un cuerpo lúteo, lo que podría estar relacionado con los bajos niveles de LH inducidos por este cuerpo lúteo, de acuerdo con las hipótesis de Campbell et al. (199). Coincidiendo con los resultados anteriores, los efectos inhibitorios de los folículos dominantes están disminuidos también en protocolos de superovulación realizados durante el período de anestro estacional (González-Bulnes et al., 2), en que los niveles de LH son también bajos. El análisis del conjunto de estos resultados parece indicar que la vía adecuada para incrementar los rendimientos de los protocolos de superovulación actuales consistiría en el aumento de los folículos gonadotropo-receptivos en buenas condiciones de desarrollo, evitando la presencia de folículos capaces de ejercer dominancia.

11 DINÁMICA FOLICULAR Y SUPEROVULACIÓN EN PEQUEÑOS RUMIANTES 47 SUMMARY Patterns and mechanism controlling follicular development during superovulatory protocols in small ruminants (Review) In small ruminants, superovulation and embryo transfer is an essential procedure both for preservation of endangered breeds and genetic improvement in high-production breeds. Superovulation and embryo transfer is based on the increase of the number of ovulations and embryos per ewe and cycle by means of hormonal treatments. However, yields of these techniques remain affected by a high variability, between groups and animals in the same group, despite improvement in efficiency of superovulatory protocols. This variability seems to be related with influence from intraovarian factors, such as the number of follicles and the relationship between them at start the FSH treatment. This revision analyzes the characteristics of follicular development in sheep and goats and its influence on superovulatory yields. Key words: goat, sheep, ovary, follicular dynamics, superovulation. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ADAMS G.P., Comparative patterns of follicle development and selection in ruminants. J. Reprod. Fertil. Suppl. 4, BOLAND M.P., GOULDING D., ROCHE J.F., Alternative gonadotrophins for superovulation in cattle. Theriogenology 3, -17. BREBION P., BELLOC J.P., BRIOIS M., 199. Elite Lacaune ewes pretreated with a GnRH antagonist yield mor usable embryos following pfsh. 6 th Meeting AETE, Lyon, pp. 12. BUNGARTZ L., NIEMMAN H., Assessment of the presence of a dominant follicle and selection of dairy cows suitable for superovulation by a single ultrasound examination. J. Reprod. Fertil. 11, CAMPBELL B.K., SCARAMUZZI R.J., WEBB R., 199. Control of antral follicle development and selection in sheep and cattle. J. Reprod. Fertil. Suppl. 49, CHUPIN D., COGNIE Y., COMBARNOUS Y., PROCUREUR R., SAUMANDE J., Effect of purified LH and FSH on ovulation in the cow and ewe. En: Follicular growth and ovulation rate in farm animals. Roche J.F., O Callaghan D., ed. Martinus Nijhoff. The Hague, COCERO M.J., GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO MORENO J., GARCÍA LÓPEZ M., LÓPEZ SEBASTIÁN A., Efecto del protocolo de administración de FSH ovina sobre los rendimientos superovulatorios en ovejas Manchegas. ITEA. 2, DRIANCOURT M.A., FRY R.C., CAMPBELL B.K., MCNEILLY A.S., 199. Granulosa cell content and production of steroids, inhibin and follicular peptides by large follicles from a range of prolific and non-prolific breeds of sheep. J. Reprod. Fertil. 43, DRIANCOURT M.A., WEBB R., FRY R.C., Does follicular dominance occur in ewes? J. Reprod. Fert. 93, GINTHER O.J., KOT K., WILTBANK M.C., 199. Associations between emergence of follicular waves and fluctuations in FSH concentrations during the estrous cycle in ewes. Theriogenology 43, GINTHER O.J., KOT K., Follicular dynamics during the ovulatory season in goats. Theriogenology 42, GONZÁLEZ-BULNES A., GARCÍA-GARCÍA R.M., SANTIAGO-MORENO J., SOUZA C.J.H., LÓPEZ- SEBASTIÁN A., COCERO M.J., BAIRD D.T., 2d. Effects of follicular population on endocrine and ovarian response in superovulated ewes. 2 Annual Meeting of the AETE, Santander. GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO-MORENO J., COCERO M.J., LÓPEZ-SEBASTIÁN A., 2a. Effects of FSH commercial preparation and follicular status on follicular growth and superovulatory response in Spanish Merino ewes. Theriogenology 4, GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO-MORENO J., COCERO M.J., SOUZA C.J.H., GARCÍA-GARCÍA R.M., LÓPEZ-SEBASTIÁN A., BAIRD D.T., 1999a. Measurement of inhibin A predicts the superovulatory response to exogenous FSH in sheep. J. Reprod Fertil. Abstract Series 24, 6. GONZÁLEZ-BULNES A., OSORO K., LÓPEZ-SEBASTIÁN A., 1999b. Ultrasonographic assessment of the ovarian response in ecg-treated goats. Small Rumin. Res. 34, GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO MORENO J., GÓMEZ BRUNET A., INSKEEP E.K., TOWNSEND E.C., LÓPEZ-SEBASTIÁN A., 1999c. Follicular dynamics during the oestrous cycle in dairy goats. Anim. Sci. 68, Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 17 (1-2), 22

12 48 A. GONZÁLEZ-BULNES et al. GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO-MORENO J., GARCÍA-GARCÍA R.M., DEL CAMPO A., GÓMEZ- BRUNET A., LÓPEZ-SEBASTIÁN A., 21a. Origin of the preovulatory follicle in Mouflon ewes and effect on remaining follicles during the follicular phase of the estrous cycle. Anim. Reprod. Sci. 6, GONZÁLEZ-BULNES A., GARCÍA GARCÍA R., DÍAZ DELFA C., SANTIAGO MORENO J., CARRIZOSA J.A., URRUTIA B., COCERO M.J., LÓPEZ-SEBASTIÁN A., 21b. Efecto de la población folicular previa al tratamiento con FSH sobre la respuesta superovulatoria en cabras Murciano-Granadinas. ITEA. 22, GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO MORENO J., CARRIZOSA J.A., URRUTIA B., GARCÍA GARCÍA R., DÍAZ DELFA C., COCERO, M.J., LÓPEZ-SEBASTIÁN A., 21c. Variabilidad en el número de ovulaciones y embriones obtenidos en cabras Murciano-Granadinas superovuladas con FSH ovina. XXVI Jorn. Científicas de la Soc. Españ. de Ovinotecnia y Caprinotecnia. Sevilla, pp GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO-MORENO J., GARCÍA-LÓPEZ M., LÓPEZ-SEBASTIÁN A., 199a. Ultrasonic monitoring of ovarian follicular development in ewes during administration of homologous FSH. Intern. Symp. on Life Cycle of the Ovarian Follicle, Florida. GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO-MORENO J., GÓMEZ-BRUNET A., GARCÍA-LÓPEZ M., LÓPEZ- SEBASTIÁN A., 199b. Influence of follicular population on ovulation rate after a single superovulatory injection of FSH in propylene glycol. J. Reprod. Fertil. Abstract Series 16, 29. GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO-MORENO J., GÓMEZ-BRUNET A., GARCÍA LÓPEZ M., LÓPEZ- SEBASTIÁN A., 1996a Effect of follicular population on ovulatory response after a single injection of FSH-P in ewes. 13th Intern. Congress on Anim. Reprod. Sydney, Vol II, P4-8. GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO-MORENO J., GÓMEZ-BRUNET A., GARCÍA-LÓPEZ M., LÓPEZ- SEBASTIÁN A., 1996b. Effect of follicular status prior to administration of exogenous gonadotrophin on the ovulation rate in ewes. Theriogenology 4, 318. GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO-MORENO J., GÓMEZ-BRUNET A., LÓPEZ-SEBASTIÁN A., 2c. Relationship between ultrasonographic assessment of the corpus luteum and plasma progesterone concentration during the oestrous cycle in monovular ewes. Reprod. Dom. Anim. 3, GONZÁLEZ-BULNES, A., SANTIAGO-MORENO J., LÓPEZ-SEBASTIÁN A., 1997a. Effect of follicular development and superovulatory protocol on ovulation rate in ewes. I Congresso Iberico de Reproduçao Animal, Estoril, Vol. II, pp GUILBAULT L.A., GRASSO F., LUSSIER J.G., ROUILLIER P., MATTON P., Decreased superovulatory responses in heifers superovulated in the presence of a dominant follicle. J. Reprod. Fert. 91, KOHRAM H., BOUSQUET D., DUROCHER J., GUILBAULT L.A., 199. Follicular status and superovulation in cattle: a field trial. Theriogenology 43, 22. LÓPEZ-SEBASTIÁN A., GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO-MORENO J., GÓMEZ BRUNET A., TOWNSEND E.C., INSKEEP E.K., Effects of follicular status at treatment on follicular development and ovulation in response to FSH in Spanish Merino ewes. Theriogenology 2, -14. LÓPEZ-SEBASTIÁN A., GONZÁLEZ-BULNES A., SANTIAGO-MORENO J., GÓMEZ BRUNET A., TOWNSEND E.C., INSKEEP E.K., Patterns of follicular development during the estrous cycle in monovular Merino del Pais ewes. Anim. Reprod. Sci. 48, MURPHY B.D., MAPLETOFT. R.J., MANNS J., HUMPHREY W.D Variability in gonadotrophin preparations as a factor in the superovulatory response. Theriogenology 21, PICAZO R.A., COCERO M.J., BARRAGÁN M.L., LÓPEZ-SEBASTIÁN A Effects of LH administration at the end of an FSH superovulatory regimen on ovulation rate and embryo production in three breeds of sheep. Theriogenology 4, PICTON H.M., TSONIS C.G., MCNEILLY A.S The antagonistic effect of exogenous LH pulses on FSH-stimulated preovulatory follicle growth in ewes chronically treated with a gonadotrophin-releasing hormone agonist. J. Endocrinol. 127, RAVINDRA J.P., RAWLINGS N.C., EVANS A.C.O., ADAMS G.P., Ultrasonographic study of ovarian follicular dynamics in ewes during the estrous cycle. J. Reprod. Fertil. 11, 1-9. RUBIANES E., UNGERFELD R., VIÑOLES C., RIVERO A., ADAMS G.P., Ovarian response to gonadotrophin treatment initiated relative to wave emergence in ultrasonographically monitored ewes. Theriogenology 47, SCHRICK F.N., SURFACE R.A., PRITCHARD J.Y., DAILEY R.A., TOWNSEND E.C., INSKEEP E.K., Ovarian structures during the estrous cycle and early pregnancy in ewes. Biol. Reprod. 49, TAFT R., AHMAD N., INSKEEP E.K., Exogenous pulses of luteinizing hormone cause persistence of the largest bovine ovarian follicle. J. Anim. Sci. 74, TORRES S., COGNIE Y., COLAS G., Transfer of superovulated sheep embryos obtained with different FSH-P. Theriogenology 27,

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