VIRULENCIA DE AISLAMIENTOS DE Fusarium spp. ASOCIADOS A LA PUDRICIÓN DE MAZORCA DE MAÍZ EN EL ALTIPLANO DE MÉXICO

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1 VIRULENCIA DE AISLAMIENTOS DE Fusarium spp. ASOCIADOS A LA PUDRICIÓN DE MAZORCA DE MAÍZ EN EL ALTIPLANO DE MÉXICO Dolores Briones-Reyes 1*, Víctor Heber Aguilar-Rincón 2, Fernando Castillo- González 2, Carlos De León-García de Alba 2 y Antonio Ramírez-Hernández 2. 1 INIFAP CE Pabellón, km carr. Ags.-Zac., Pabellón de Arteaga, Ags. CP ,2 Colegio de Postgraduados, km 36.5 carr. México-Texcoco, Montecillo, Texcoco, Edo. México. CP briones_2003@yahoo.com.mx INTRODUCCIÓN El maíz (Zea mays L.) es uno de los cultivos más importantes en el mundo junto con el trigo (Triticum aestivum L.) y el arroz (Oryza sativa L.). En 2013, México ocupó el cuarto lugar en la producción mundial de este cereal con 22,663,953 ton (FAO, 2015). Sin embargo, se obtienen bajos rendimientos de grano (3.19 t ha -1 ) debido a que el cultivo es afectado por distintos factores tales como las condiciones meteorológicas, manejo del cultivo, enfermedades que se presentan cada año con diferente grado de severidad, entre las que se encuentra la pudrición de mazorca causada por diferentes especies de Fusarium, que provoca reducciones en la producción de maíz que va de 25 a 35% (estimación de productores) en los estados de México y Tlaxcala. Fusarium spp. además produce micotoxinas como las fumonisinas, moniliformina, zearalenona, zearalenol, tricotecenos, deoxinivalenol, que al ser ingeridas por humanos y animales tienen efectos cancerígenos, teratógenos, mutágenos, eméticos y estrogénicos (Ayvar-Serna, 1997; Gimeno y Martins, 2011). Una gran diversidad de especies de Fusarium se ha encontrado infectando tallo y mazorca de maíz (Morales-Rodríguez et al., 2007; Mesterházy et al., 2012); las de mayor importancia, son Fusarium verticillioides (Sacc.) Nirenb., sin. F. moniliforme Sheld., que además de la pudrición promueve la germinación prematura del grano aún en la mazorca (Félix y Romero, 1981; Márquez y Ortiz, 1984), y Fusarium graminearum Schwabe, sin. F. roseum Link, más común en áreas frescas y húmedas, como las que se encuentran en el Altiplano de México (CIMMYT, 2004). Estos hongos son parásitos facultativos ya que tiene la capacidad de colonizar los restos vegetales como saprófitos y pueden sobrevivir también en estado latente formando peritecios. Durante la reproducción asexual produce macro y microconidios que constituyen el inóculo secundario (Niederhauser, 1949). La identificación tradicional de las especies de hongos se realiza mediante claves morfológicas (Booth, 1971), para Fusarium, son consideradas características como la forma de macroconidios, microconidios, color del micelio y formación de clamidosporas. 848

2 En los hongos, la virulencia, es una característica que les permite incrementar su poder de penetración e invasión, así como evadir los mecanismos de defensa del hospedero, que al interaccionar con condiciones ambientales, genotipo del hospedero, etapa de desarrollo de la planta, entre otros, resulta en diferencias en la severidad de la enfermedad. La presencia de Fusarium en las diferentes zonas productoras de maíz en México, al igual que la posible variación de su virulencia, ha sido poco estudiada; de ahí que, los objetivos de la presente investigación fueron: definir la distribución de las especies de Fusarium que causan pudrición de mazorca en diversas localidades de los estados de México, Tlaxcala y Puebla, y determinar la virulencia de aislamientos monoconidiales de Fusarium spp. de distintas localidades. MATERIALES Y MÉTODOS Colecta de muestras de maíz. En 2005 se realizó una colecta de 15 muestras de cinco mazorcas de maíz con síntomas de pudrición, en los almacenes de productores ubicados en ocho localidades del Estado de México; y en 2006 se colectaron 11 muestras adicionales, cinco en Estado de México, cinco en Tlaxcala y una en Puebla (Cuadro 1). Cuadro 1. Localidades de origen de las muestras de maíz (Zea mays L.) utilizadas para aislar Fusarium spp. asociadas a pudrición de la mazorca. Colecta 2005 Colecta 2006 Localidad Muestra s msnm Localidad Muestras msnm Poxtla, Edo. de Méx Calimaya, Edo. de Méx Juchitepec, Edo. de Méx Temoaya, Edo. de Méx Tlapala, Edo. de Méx Toluca, Edo. de Méx Ayapango, Edo. de Méx La Cruz, Edo. de Méx Cuijingo, Edo. de Méx Xocoyucan, Tlax San Diego, Edo. de Méx Tlaxcala, Tlax Ozumba, Edo. de México Texmelucan, Puebla Zoyatzingo, Edo. de Méx Aislamiento e identificación de Fusarium. Se tomaron ocho semillas de cada muestra con síntomas de pudrición. Las semillas se trataron durante un minuto en una solución al 3% de hipoclorito de sodio; posteriormente se enjuagaron dos veces con agua destilada y se colocaron sobre dos capas de papel filtro húmedo en una caja Petri estéril a una temperatura ambiente (17-25 C) durante 10 días. Después de haberse desarrollado el micelio, se realizó la 849

3 identificación de las especies de los hongos directamente en cada una de las semillas siguiendo los criterios de Booth (1971). Virulencia de los aislamientos de Fusarium. La virulencia de 11 aislamientos de F. verticillioides y 4 de F. graminearum, fue evaluada en condiciones de campo durante el ciclo primaveraverano de 2005 en el Colegio de Postgraduados, C. Montecillo, bajo un diseño de bloques completos al azar con cuatro repeticiones; la unidad experimental consistió de 2 surcos de 5 m de largo y 0.9 m de ancho, con dos plantas cada 50 cm del híbrido HS-2 (proporcionado por el Dr. Aquiles Carballo). Se aplicó un riego después de la siembra y posteriormente el experimento se condujo bajo condiciones de temporal. Producción de inóculo. Se obtuvieron cultivos monosporicos de cada aislamiento y se incrementaron en placas Petri con medio de cultivo de papa-dextrosa-agar (PDA), posteriormente se realizó un incremento masivo sobre granos de avena entera con glumas como sustrato (De León y Pandey, 1989). La avena fue remojada en agua caliente, colocada en frascos de vidrio y esterilizada en autoclave por 45 min a 15 psi en 2 ocasiones. La avena inoculada se incubó a temperatura ambiente por tres semanas hasta que el sustrato estuvo completamente colonizado. Un día antes de usar el inóculo, al sustrato colonizado se le agregó agua estéril fría, y se extrajeron las esporas. El líquido se filtró a través de una gasa y con ayuda de un hematocitómetro se determinó la concentración de conidios y se diluyo hasta tener 1 x 10 6 esporas por mililitro. Inoculación. Aproximadamente el 90% de las mazorcas primarias en cada parcela fueron inoculadas entre los 7 y 14 días después de la emisión de los estigmas. Para esto, un clavo de 1.5 cm de longitud fue fijado a un cabo de madera en cuya base se colocó una esponja (Drepper y Renfro, 1990). El clavo con la esponja se sumergió en la suspensión conidial y se introdujo a través de las brácteas, a la mitad del jilote. En cada repetición se dejó una unidad experimental sin inocular como testigo. Evaluación de los síntomas. Al momento de las cosecha, las mazorcas inoculadas de cada parcela se evaluaron por la severidad de la enfermedad, a través de la escala 1 a 5, como una modificación a la utilizada por De León y Pandey (1989), donde: 1 = 0 a 20%, 2 = 21 a 40%, 3 = 41 a 60%, 4 = 61 a 80%, 5 = 81 a 100% de daño. Con estos valores, se calculó la media ponderada de daño por parcela. 850

4 Media ponderada = [(X 1.Y 1 ) + (X 2.Y 2 ) +...+(X 5.Y 5 )]/T Donde: X i = número de mazorcas en cada valor de la escala; Y j = valor de la escala y T = número total de mazorcas. Los datos de severidad de cada aislamiento convertidos a porcentajes se analizaron mediante un ANOVA y se realizó la prueba de comparación de medias DMS (Diferencia Mínima Significativa, α = 0.05) utilizando el programa estadístico SAS. RESULTADOS Y DISCUSIÓN En la identificación morfológica de los hongos aislados de las diferentes muestras de maíz, se encontraron las especies Fusarium graminearum, F. verticillioides y F. subglutinans (Figura 1). Estas especies han sido reportadas como los principales agentes causales de la pudrición de mazorca por Niederhauser (1949), De León (1984) y Morales-Rodríguez et al., (2007). La distribución de las especies en las diferentes zonas muestreadas, fue de la siguiente manera: de las 15 muestras de mazorcas de la región Chalco-Juchitepec, Edo. Méx. 11 pertenecieron a F. verticillioides y 4 a F. graminearum, mientras que, de las 5 muestras del área centro del Estado de México, 2 correspondieron a F. verticillioides, 1 a F. graminearum y 2 de la localidad de Calimaya, correspondieron a F. subglutinans; de Tlaxcala, 4 fueron de F. verticillioides y 1 de F. graminearum y la muestra de Puebla también fue de F. verticillioides, que fue la especie más frecuente al encontrarse en el 69% del total de las muestras, mientras que F. graminearum solamente se encontró en 23%, y el 8% restante correspondió a F. subglutinans. En cada zona, la relación entre estas tres especies fue aproximadamente de 8:3:1, lo cual se debe a que F. verticillioides está reconocido como el patógeno de la mazorca más común con distribución universal (CIMMYT, 2004). No se observaron diferencias en la distribución de las especies F. verticillioides y F. graminearum entre los Estados de México y Tlaxcala, posiblemente debido a sus condiciones ambientales similares, ya que climáticamente las diferencias en temperatura y precipitación media anual entre las regiones de colecta son mínimas (SMN, 2006). 851

5 A B C Figura 1. Características de Fusarium spp. Identificadas. A) microconidios en cadena de Fusarium verticillioides, B) macroconidios de F. graminearum y C) polifialides y microconidios de F. subglutinans. El daño promedio producido por la inoculación artificial fue de %, superior al producido por el inóculo natural local, en el tratamiento testigo sin inocular (27.4%), lo que indica que la inoculación fue efectiva, a su vez que confirma la prevalencia de la enfermedad de manera natural en el ambiente de evaluación. El análisis de varianza (Cuadro 2) mostró diferencias estadísticas significativas (α = 0.05) para la severidad de la enfermedad, provocada por los diferentes aislamientos; así, los cuatro aislamientos más virulentos fueron el 12, 2, 9 y 6, en comparación con el 7, 5, 14 y 15 que para este trabajo, fueron los menos virulentos (Cuadro 3). F. verticillioides, con un promedio de daño de 42.6%, fue más virulento que F. graminearum que produjo en promedio 39.6% de daño en mazorcas. Por otra parte, no hubo diferencias de virulencia entre los aislamientos de F. graminearum, mientras que para F. verticillioides hubo diferencias entre los aislamientos 12, 2, 9 y 6 con los aislamientos 5 y 14 (Cuadro 3), lo cual es posible debido a que, siendo F. verticillioides la especie más común, también podría ser la más variable. 852

6 Cuadro 2. Análisis de varianza para severidad de la enfermedad provocada por 16 aislamientos de Fusarium spp. FV GL SC CM F Pr > F Bloque * Aislamientos ** Error Total 63 CV 12% FV= Fuente de variación; GL= grados de libertad; SC= Suma de cuadrados; CM = Cuadrado medio; CV=Coeficiente de variación. Cuadro 3. Comparación de promedios de pudrición de mazorca provocada por especies de Fusarium de la zona Chalco- Juchitepec, Edo. de Méx. No. Localidad Identificación Morfológica Promedio de daño * 1 Poxtla-01 F. verticillioides abc 2 Poxtla-02 F. verticillioides a 3 Juchitepec-01 F. verticillioides bc 4 Juchitepec-02 F. graminearum abc 5 Tlapala-01 F. verticillioides c 6 Tlapala-02 F. verticillioides ab 7 Ayapango-01 F. graminearum c 8 Ayapango-02 F. graminearum abc 9 Cuijingo-01 F. verticillioides ab 10 Cuijingo-02 F. verticillioides bc 11 Cuijingo-03 F. verticillioides abc 12 San Diego -01 F. verticillioides a 13 San Diego -02 F. verticillioides abc 14 Ozumba -01 F. verticillioides c 15 Zoyatzingo-01 F. graminearum c 16 Testigo Infección natural d *= Promedios seguidos de la misma letra no son estadísticamente diferentes de acuerdo a la prueba DMS (α=0.05) = 7.1 %; CONCLUSIONES Las especies de Fusarium identificadas morfológicamente en las tres zonas de estudio fueron Fusarium verticillioides y F. graminearum, en tanto que F. subglutinans sólo se encontró en la localidad de Calimaya, Estado de México; la primera de estas fue la más frecuente. Se observaron diferencias en el grado de virulencia entre aislamientos y especies evaluadas, siendo F. verticillioides la especie más virulenta, al provocar la mayor pudrición de mazorca. 853

7 BIBLIOGRAFÍA Ayvar-Serna, S Aislamiento e identificación de las micotoxinas producidas por el hongo Fusarium moniliforme Sheld., en maíz y su relación con las enfermedades denominadas pudrición de la mazorca y germinación prematura. Tesis de Doctorado. Fac. de Ciencias Biologicas, UNAM, México, D.F. 106 p. Booth, C The genus Fusarium. Commonwealth Mycol. Inst. Kew, Surrey. England. 237 p. CIMMYT (Centro Internacional de Mejoramiento de Maíz y Trigo) Enfermedades del maíz: una guía para su identificación en el campo. 4ª Ed. CIMMYT. México, D.F. 118 p. De León, C Enfermedades del maíz: Una guía para su identificación en el campo. Centro Internacional de Mejoramiento de Maíz y Trigo. 3ª Ed. México, D.F. 114 p. De León, C. and Pandey, S Improvement of resistance to ear and stalk rots and agronomic traits in tropical maize gene pools. Crop Sci., 29: Drepper, W. J. and Renfro, B.L Comparison of methods for inoculation of ears and stalks of maize with Fusarium moniliforme. Plant Disease 74: FAO Base de datos con cifras referidas a la producción de maíz. Disponible en: (consulta, julio 2015). Félix G., R. y S. Romero, C Etiología de la germinación prematura del maíz en Huamantla, Tlaxcala. Agrociencia 43: Gimeno, A. y M. L. Martins (2011) Micotoxinas y micotoxicosis en animales y humanos. 3 a ed. Special nutients Inc. Miami, Fl. 128 p. Márquez-Ortiz, J. de J y J. Ortiz C Germinación prematura del maíz (Zea mays L.) en la zona centro de Puebla. Revista Chapingo 9: Mesterházy, A., M. Lemmens and L. M. Reid, Breeding for resistance to ear rots caused by Fusarium spp. in maize-a review. Plant Breed., 132:1-19. Morales-Rodríguez, I., Yañez-Morales, M. de J., Silva-Rojas, H.V., García-de-los-Santos, G., Guzmán de Peña, D.A Biodiversity of Fusarium species associated to ear rot in maize and their phylogenetic approach using ribosomal genes in Mexico. Mycopathologia 163: Niederhauser, S.J Enfermedades del maíz en México. Folleto de Divulgación No. 9. Secretaría de Agricultura y Ganadería. México, D.F. 39 p. SMN (Servicio Meteorológico Nacional) Temperatura y precipitación anuales medias. Disponible en: (consulta, noviembre 2006). 854

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