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1 206 Rev Biomed 1998; 9: Obtención de cultivo axénico de amastigotes de tres cepas de Leishmania (Leishmania) mexicana a partir de promastigotes aislados de pacientes con leishmaniasis cutánea localizada en México. Artículo Original Guillermo Valencia-Pacheco, Blanca M. Vera-Ku, Ana G. Flores-Serrano, Fernando J. Andrade-Narvaez. Laboratorio de Inmunología, Centro de Investigaciones Regionales "Dr. Hideyo Noguchi", Universidad Autónoma de Yucatán. Mérida, Yucatán, México. RESUMEN. Introducción. La Leishmaniasis Cutánea Localizada, en la Península de Yucatán, es causada predominantemente por Leishmania (L.) mexicana. Las especies de Leishmania son parásitos intracelulares obligados dimórficos. Los promastigotes, formas flageladas y móviles, se replican y diferencian en el intestino del insecto vector. Los amastigotes, formas intracelulares inmóviles, viven dentro del fagolisosoma del macrófago huésped. Los amastigotes son más difíciles de obtener, debido a que se requieren ser aislados de tejidos y/o cultivos en líneas celulares de macrófagos. La alternativa es el cultivo axénico de formas de amastigotes. Material y métodos. El presente estudio describe la obtención de formas de amastigotes de tres cepas de Leishmania (L.) mexicana, (M/HOM/ MX/94/VMC/663, M/HOM/MX/94/JM/758, M/HOM/MX/95LPD/787), mediante la variación del ph y la temperatura de incubación en el medio de cultivo de Grace. Resultados. Los resultados mostraron un comportamiento diferente en cada cepa, determinado por la densidad celular y el porcentaje relativo de transformación. Los promastigotes de cada cepa se transformaron en más del 80% a formas de amastigotes al segundo día de incubación a ph 5.5 y temperatura de 35 O C. Por otro lado, la variación del ph, de 7.2 a 5.5 a 25 O C, permitió la transformación de promastigotes en metacíclicos. Conclusiones. La variación del ph y la temperatura de incubación permitió obtener las tres etapas de transformación del parásito (promastigotes, metacíclicos y amastigotes), los cuales podrán emplearse en futuros estudios bioquímicos e inmunológicos. (Rev Biomed 1998; 9: ) Palabras clave: Leishmania (L) mexicana, amastigotes axénicos, cultivos biológicos. Solicitud de Sobretiros: M. en C. Guillermo Valencia-Pacheco. Laboratorio de Inmunología, Centro de Investigaciones Regionales "Dr. Hideyo Noguchi", Universidad Autónoma de Yucatán. Calle 59 x Av. Itzáes No. 490, C.P , Mérida, Yucatán, México. Recibido el 2/Febrero/1998. Aceptado para publicación el 1/Julio/1998. Este artículo esta disponible en Vol. 9/No. 4/Octubre-Diciembre, 1998

2 207 G Valencia-Pacheco, BM Vera-Ku, AG Flores-Serrano, FJ Andrade-Narvaez.. SUMMARY. Obtention of axenic cultivation of amastigotes of the three strains of Leishmania (Leishmania) mexicana using promastigotes isolated from patients with cutaneous leishmaniasis in Mexico. Introduction. Localized Cutaneous Leishmaniasis, in the Peninsula of Yucatan, Mexico, is principally caused by Leishmania (L.) mexicana. Parasites of the genus Leishmania present two forms. The flagelated and mobile promastigote form, which multiply in the midgut of the sandfly vector, and the intracellular non-mobile amastigote form, which live within macrophage phagolysosomes from the vertebrate host. Leishmania spp. grow easily in vitro as promastigotes. Amastigotes are more difficult to obtaine, because macrophage cells lines are required and/or isolated from tissues. The alternative is the axenic cultivation of amastigote-like forms. Material and methods. The present study describes the obtention of amastigote-like forms of three strains of Leishmania (L.) mexicana (M/HOM/ MX/94/VMC/663, M/HOM/MX/94/JM/758, M/ HOM/MX/95/LPD/787), through the variation of the culture medium ph and the incubation temperature in the grace culture medium. Results. The results showed different behavior in each strain, determined by cellular density and percentage of relative transformation. Promastigotes from each strain showed over 80% of amastigotelike forms at second day of incubation in the Grace medium at ph 5.5 and temperature of 35 O C. On the other hand, the variation of ph, from 7.2 until 5.5 at 25 O C, allowed for the transformation of promastigotes into metaciclics, a stage between promastigotes and amastigotes. Conclusions. The variation of ph and incubation temperature in the obtention of amastigote-like forms allowed for the obtancion in vitro of the three stages of the parasites: promastigotes, metaciclics and amastigotes, which could be used in future biochemical and immunological studies. (Rev Biomed 1998; 9: ) Revista Biomédica Key words: Leishmania (L.) mexicana, axenic amastigotes, biologic cultures. INTRODUCCIÓN. Las Leishmaniasis son un grupo de enfermedades clínicamente bien diferenciadas, causadas por diversas especies de parásitos protozoários del género Leishmania, clasificadas como zoonósis y distribuidas mundialmente en regiones tropicales y subtropicales (1). En México, la Leishmaniasis Cutánea Localizada (LCL), mejor conocida como Ulcera del Chiclero, fue descrita por primera vez por Seidelin en 1912 (2). En 1990 se determinó la tasa de incidencia anual de la LCL en un foco localizado en la región selvática del Estado de Campeche, Península de Yucatán, México, siendo de 5.08 x 1000 habitantes (3). El agente causal predominante de la LCL en dicho foco, ha sido aislado e identificado isoenzimaticamente como Leishmania (L.) mexicana. Los parásitos del género Leishmania presentan dos formas en su ciclo de vida; como promastigotes extracelulares flagelados, los cuales se encuentran en el canal alimentario del insecto vector y crecen en medios de cultivo, y como amastigotes intracelulares obligados presentes dentro de los macrófagos del huésped mamífero. Los mecanismos por los cuales los amastigotes sobreviven en este ambiente aparentemente hostil, han sido pobremente estudiados, debido a la dificultad de realizar estudios bioquímicos directamente sobre el parásito localizado dentro de la célula huésped (4). A diferencia de los promastigotes que pueden cultivarse fácilmente, el cultivo in vitro de amastigotes, por su carácter intracelular, ha sido más difícil de lograr. El aislamiento de amastigotes de animales infectados (5-7) o del cultivo de líneas celulares de macrófagos, han sido empleados para la obtención de los amastigotes (8-10). Sin embargo, estos métodos son laboriosos, llevan tiempo y proporcionan material insuficiente

3 208 Cultivo axénico de Leishmania (L.) mexicana. para estudios bioquímicos, además de que dejan dudas en cuanto a la pureza de la preparación de los amastigotes y a la presencia de componentes adsorbidos del huésped. El cambio más notorio que experimentan los parásitos al pasar del insecto vector al huésped mamífero, es el de un incremento en la temperatura ambiente. Se ha observado, ha nivel experimental, que un incremento de la temperatura de 25 O C a O C induce, los siguientes cambios en los promastigotes: las células se redondean, disminuyen en tamaño, pierden su flagelo y su movilidad, y se asemejan a los amastigotes intracelulares, no solo en su morfología sino también en sus propiedades bioquímicas. Además, se ha reportado que los amastigotes se adaptan al medio ambiente ácido del fagolisosoma del macrófago, en el cual las diversas reacciones metabólicas se llevan a cabo a un ph cercano a 5 (11-13). Con base en dichos estudios, Bates y cols. han descrito la obtención de formas de amastigotes axénicamente, a partir de promastigotes aislados de lesiones cutáneas de ratón, mediante la variación del ph del medio de cultivo y la temperatura de incubación. Los amastigotes obtenidos fueron muy semejantes a los amastigotes lesionales en morfología, infectividad y antígenos de superficie (14-16). El objetivo del presente trabajo fue el de lograr la obtención de amastigotes en condiciones axénicas, a partir de promastigotes de L. (L.) mexicana obtenidos del cultivo de aspirados de lesiones de pacientes con LCL. MATERIAL Y MÉTODOS. En el presente estudio se emplearon promastigotes de tres cepas de L. (L.) mexicana (M/ HOM/MX/94/VMC/663, M/HOM/MX/94/JM/758, M/HOM/MX/95/LPD/787) caracterizadas por anticuerpos monoclonales, de acuerdo a la metodología descrita por Canto-Lara y col. (9). Las cepas fueron obtenidas del cultivo de aspirados de lesiones cutáneas de pacientes con LCL, manteniéndose por pases sucesivos en medio bifásico de Senejkie (17) enriquecido con 15% de sangre de conejo desfibrinada, y solución de Locke como fase líquida a ph 7.2, a una temperatura de incubación de 25 O C. La obtención de los amastigotes axénicos se realizó de acuerdo a lo descrito por Bates y cols. (14-16), con la siguiente modificación; el medio líquido de Schneider Drosophila fue sustituido por el medio líquido de Grace, enriquecido con 20% de Suero Fetal Bovino, 100 UI/ml de Penicilina y 100 ug/ml de Estreptomicina, y con un ph 5.0. Después de 6 días de cultivo en el medio bifásico de Senejkie, a un ph de 7.2 y temperatura de 25 O C, los promastigotes, en una concentración de 1x10 6 parásitos/ml, fueron pasados al medio de Grace ph 5.5, manteniendo la temperatura de 25 O C. Luego de 6 días de incubación, una concentración de 1x10 6 parásitos/ml fueron pasados al medio de Grace ph 5.5, aumentando la temperatura de incubación a 35 O C, e incubando durante un período de 6 días. Durante ambos períodos de incubación, se tomaron muestras diarias de los cultivos para observar los cambios morfológicos que sufre el parásito con las variaciones del ph y la temperatura, así como para al mismo tiempo determinar la densidad celular, y el porcentaje relativo de transformación. La densidad celular promedio se determinó del recuento diario de células (x de 3 ensayos), en cámara de Neubauer. El porcentaje relativo de transformación se obtuvo contando 100 parásitos de las muestras diarias teñidas con el colorante los promastigotes, metacíclicos y amastigotes de 100 parásitos de las muestras diarias teñidas con el colorante de Giemsa (18). RESULTADOS. En la figura 1 puede observarse que los promastigotes de las tres cepas se comportaron de manera diferente con respecto a su densidad celular al pasar al medio de Grace con ph 5.5 y temperatura de 25 O C; la cepa 758 mostró una mayor densidad celular al quinto día de cultivo, Vol. 9/No. 4/Octubre-Diciembre, 1998

4 209 G Valencia-Pacheco, BM Vera-Ku, AG Flores-Serrano, FJ Andrade-Narvaez.. Figura 1.- Efectos de la variación del ph del medio del cultivo y la temperatura de incubación sobre la densidad celular de las cepas de Leishmania (Leishmania) mexicana. Figura 2.- Efectos de la variación del ph del medio del cultivo y la temperatura de incubación sobre el porcentaje relativo de transformación de promastigotes a amastigotes de la cepa de Leishmania (L.) mexicana 663. Revista Biomédica

5 210 Cultivo axénico de Leishmania (L.) mexicana. Figura 3.- Efectos de la variación del ph del medio del cultivo y la temperatura de incubación sobre el porcentaje relativo de transformación de promastigotes a amastigotes de la cepa de Leishmania (L.) mexicana 758. Figura 4.- Efectos de la variación del ph del medio del cultivo y la temperatura de incubación sobre el porcentaje relativo de transformación de promastigotes a amastigotes de la cepa de Leishmania (L.) mexicana 787. Vol. 9/No. 4/Octubre-Diciembre, 1998

6 211 G Valencia-Pacheco, BM Vera-Ku, AG Flores-Serrano, FJ Andrade-Narvaez.. en tanto que las cepas 663 y 787 al sexto día alcanzaron su máxima densidad celular. Bajo estas condiciones de ph, los promastigotes que se observaron eran más cortos y delgados, y con un flagelo relativamente más largo que el cuerpo del parásito, cambios morfológicos que permitieron identificarlos como promastigotes metacíclicos, tal y como han sido descritos por Bates (16). Con respecto al porcentaje relativo de transformación, se observó que al segundo día de cultivo las cepas 663, 758 y 787, mostraron 22%, 13% y 29% de formas metacíclicas, respectivamente, pero al sexto día el porcentaje de estas formas incremento a 92%, 86% y 82%, respectivamente (figuras 2-4). Al termino de este período de 6 días, los promastigotes metacíclicos fueron pasados al medio de Grace ph 5.5, aumentando la temperatura de incubación a 35 O C. En estas condiciones de ph y temperatura, las tres cepas también mostraron un comportamiento diferente en su densidad celular siendo la cepa 758 la que mostró una mayor densidad al sexto día de cultivo.(figura 1). Al aumentar la temperatura de incubación, los promastigotes metacíclicos mostraron reabsorción de su flagelo, formas redondas o elípticas, y perdieron movilidad, adquiriendo la morfología de amastigotes. En relación al porcentaje relativo de transformación, en estas condiciones, se observó un 13%, 40% y 17% de formas de amastigotes, en el primer día de cultivo, para las cepas 663, 758 y 787, respectivamente. Para el segundo día el porcentaje de formas de amastigotes se incrementó a 94%, 81% y 93%, respectivamente, alcanzando el 100% de transformación al cuarto día de cultivo (figuras 2-4). DISCUSIÓN. En el presente trabajo se logró por primera vez la transformación de promastigotes de L. (L.) mexicana obtenidos del cultivo de aspirados de lesiones de pacientes con LCL, a formas de amastigotes en condiciones axénicas. En los resultados se describen los cambios morfológicos Revista Biomédica presentados durante el proceso de transformación al variar el ph del medio de cultivo y la temperatura de incubación. Los efectos del ph sobre el crecimiento de formas de amastigotes han sido descritos en estudios previos. Inicialmente se intentaron cultivar amastigotes axénicos a ph neutro con resultados desfavorables, ya que dicho ph permitió la aparición progresiva de promastigotes y formas intermedias en los cultivos (19). Posteriormente manipulando las condiciones de ph en cultivos axénicos se demostró que para que las células retuvieran la morfología de amastigote se requería de un ph ácido muy similar al de los fagolisosomas dentro del macrófago, entre 5 y 5.5 (15,20), por lo tanto, el ph 5.5 del medio de cultivo empleado en el presente estudio permitió la transformación de promastigotes en amastigotes, los cuales mantuvieron su morfología confirmándose las características acidofílicas que poseen estas formas del parásito. La temperatura de incubación es otro de los factores importantes en regular el crecimiento y desarrollo del parásito. Los efectos de la temperatura sobre el metabolismo, nutrición y morfología indican que estos organismos pueden tener capacidades metabólicas a temperaturas elevadas y llegar a ser dependientes del calor (21). Las especies cutáneas como L. (L.) mexicana tienen mejor actividad respiratoria a 33 O C y las especies viscerales como L. (L.) donovani a 37 O C (14). Se ha observado que los amastigotes obtenidos de las lesiones cutáneas de ratón, cultivados entre 22 y 28 O C, se transforman en promastigotes in vitro, y que el incremento de la temperatura de incubación entre 33 y 37 O C induce cambios morfológicos y bioquímicos en los promastigotes de Leishmania los cuales se transforman en amastigotes (4). Así, el cambio de temperatura de 25 O C a 35 O C efectuado en el presente estudio, permitió que los promastigotes se transformaran en amastigotes Un avance importante en el estudio del ciclo de vida del parásito ha sido la observación de una forma infectiva distinta de la observada en el huésped mamífero, denominada promastigote metacíclico,

7 212 Cultivo axénico de Leishmania (L.) mexicana. que ha sido descrito durante el crecimiento y desarrollo del parásito en el insecto vector (22,23). Parece ser una característica general de las especies de Leishmania y una forma intermedia entre los promastigotes y amastigotes. Se ha propuesto que el factor más importante en la generación de estas formas metacíclicas in vitro es el ph ácido del medio de cultivo (16). Así, en el presente estudio, el cultivo de promastigotes a ph 5.5 y 25 O C, como una etapa previa en la transformación a amastigotes, indujo metaciclogénesis, resultando en una población homogénea con características morfológicas de pormastigotes metacíclicos, es decir, promastigotes pequeños, con un flagelo largo. Se ha establecido por estudios in vitro que las formas metacíclicas son más resistentes a la lísis mediada por complemento, y más infectivas que los promastigotes (24). Por lo tanto, la generación de formas metacíclicas logradas en el presente estudio será de gran utilidad, ya que nos permite contar con las tres formas diferentes del ciclo de vida del parásito in vitro. La realización de posteriores estudios bioquímicos e inmunológicos, de estas formas del parásito podrán ayudar a entender mejor el porque de su supervivencia en el fagolisosoma del macrófago y del probable papel que puedan jugar en la relación huésped-parásito y en el desarrollo de la enfermedad. AGRADECIMIENTOS. Los autores agradecen al M.C. (Esp. Med. Trop.) Alberto Vargas-González y a la M. en C. Nicolle R. Van Winsberghe por su valiosa colaboración en el manuscrito del presente trabajo. REFERENCIAS. 1.- World Health Organization. Leishmaniasis. Switzerland WHO. Expert Comitte on Leishmaniasis Seidelin H. Leishmaniasis and Babesiasis in Yucatan. An Trop Med Parasitol 1912; 6: Andrade FJ, Simmonds E, Rico S, Andrade M, Palomo A, Canto SB, García MR, Madera M, Albertos NE. Incidence of localized cutaneous leishmaniasis (chiclero s ulcer in Mexico). Trans Roy Soc Trop Med Hyg 1990; 84: Bard E. Molecular biology of Leishmania. Biochem Cell Biol 1989; 67: Childs GE, Mc. Roberts MJ, Footer KA. Partial purification of amastigotes from cutaneous lesions of american leishmaniasis. J Parasitol 1976; 62: Hart DJ, Vickerman K, Coombs GH. A quick, simple method for purifying Leishmania mexicana amastigotes in large numbers. Parasitol 1981; 82: Infante RB, Hernández AG, Riggiore F, Dawidowiez K. A new method for the partial purification of leishmania amastigotes from cutaneous lesions. Parasitol 1980; 80: Berman JD, Dwyer DN, Wyler DJ. Multiplication of Leishmania in human macrophages in vitro. Infection and inmunity 1979; 26: Canto-Lara LS, Cardenas-Marrufo MF, Vargas-González A, Andrade-Narvaez FJ. Isoenzymatic characterization of Leishmania isolated from human cases with localized cutaneous leishmaniosis. Am J Trop Med Hyg 1998; 58: Chang KP, Dwyer DN. Leishmania donovani. Hamster macrophage interactions in vitro: cell entry, intracellular survival and multiplication of amastigotes. J Exp Med 1978; 62: Chang KP, Chaudhuri G. Molecular determinants of leishmania virulence. An Rev Microbiol 1990; 44: Pan AA. Leishmania mexicana. Serial cultivation of intracellular stages in a cell-free medium. Exp Parasitol 1984; 58: Stinson S, Sommer JR, Blom JJ. Morphology of Leishmania braziliensis. Changes during reversible heat induced transformation from promastigote to an ellipsoidal form. J Parasitol 1989; 75: Bates PA, Robertson CD, Tetley L, Coombs GH. Axenic cultivation and characteritation of Leishmania mexicana amastigotes like forms. Parasitol 1992; 105: Bates PA, Tetley L. Leishmania mexicana. Induction of metacyclogenesis by cultivation of promastigotes at acidic ph. Exp Parasitol 1993; 7: Vol. 9/No. 4/Octubre-Diciembre, 1998

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