Prologo. Dirección y corrección: Dra. Elsa L. Cabral (Profesora Titular)

Transcripción

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2 Prologo El presente trabajo es un aporte de la asignatura Diversidad Vegetal de la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura (UNNE), que tiene por finalidad facilitar el contenido del programa a los alumnos del Profesorado de Biología y Lic. en Ciencias Biológicas y a los alumnos de la carrera de Guardaparques Universitarios. Se intenta brindar una orientación en el estudio analítico de los diferentes grupos de organismos que comprenden los No Vasculares (Celulares). Se señala que no se trata de una fuente completa de información y se sugiere al alumno la consulta bibliográfica que se añade al final de cada tema. Se describen los caracteres estructurales, funcionales y reproductivos de los protofitos y los talofitos, su relación con el ambiente y algunos datos de importancia económica. Esta labor es el resultado de la tarea conjunta de los siguientes docentes y adscriptos de la asignatura: Dirección y corrección: Dra. Elsa L. Cabral (Profesora Titular) Realización y edición de la Guía de estudios de Hongos: Lic. Sandra V. Sobrado Dra. Elsa L. Cabral Prof. Florencia Romero.

3 FUNGI Los hongos forman un grupo de organismos talófitos, eucariotas, heterótrofos, desprovistos de clorofila, y que históricamente han sido estudiados en Botánica en la rama de la Micología. Actualmente se define como un grupo heterogéneo, polifilético, donde se reconocen tres líneas evolutivas independientes, reino Fungi, reino Stramenopila y Protistas (Alexopolous 1979). Con los vegetales comparten la presencia de paredes celulares definidas, en las fases vegetativas y reproductivas o solo en la fase de reproducción, la presencia de esporas y la forma de crecimiento pluricelular, filamentosa o alargada. Con los animales comparten la condición heterotrófica y el glucógeno como sustancia de reserva. Con las bacterias que también son heterótrofas, comparten la actividad de descomponedores del suelo y del material orgánico en putrefacción, pero generalmente en medios ácidos, mientras que las bacterias lo hacen en medios alcalinos. La Ciencia conoce aproximadamente unas especies de hongos. Cerca de una tercera parte de ellos son mutualistas, ya sea como hongos liquenizados o con micorrizas. Otra tercera parte son descomponedores. En esta actividad liberan dióxido de carbono a la atmósfera y devuelven compuestos nitrogenados y otros componentes al suelo. El resto, unas especies, son parásitas, principalmente en el interior o sobre las plantas (Campbell et al. 2001). Algunos, como por ejemplo los champiñones, setas y trufas son comestibles; mientras que otros se utilizan en la producción de alimentos elaborados, por ejemplo la levadura, como fermentadores y leudantes, en la producción de bebidas alcohólicas y en la elaboración de pan y quesos. Otros se utilizan como alucinógenos en ceremonias paganas y algunos son venenosos. En medicina algunos hongos se usan como productores de antibióticos, como la penicilina o en la elaboración de drogas como la cortisona, la ergotamina y la ciclosporina. Esta última suprime las reacciones de inmunidad que se presentan en las personas que han sido transplantadas. Los hongos son ubicuistas, viven en todos los ambientes y hábitats, pueden ser acuáticos, terrestres, epífitos y aéreos. Se los reconoce como saprófitos, simbiontes, parásitos o hiperparásitos. Los casos de simbiosis más conocidos son los hongos liquenizados y las micorrizas. En los hongos liquenizados la simbiosis se establece entre un alga y un hongo, formando así una entidad biológica con características morfológicas propias. Mientras que en las micorriza la asociación se da entre un hongo y las raíces de una spermatófita, sin formar una nueva entidad biológica.

4 A continuación se pueden reconocer los caracteres generales, niveles de organización y formas de reproducción en los hongos en sentido amplio. NIVELES DE ORGANIZACIÓN CARACTERES GENERALES Talos unicelulares: están constituidos por una sola célula. Ej. Levaduras. Talos plasmodiales: son masas protoplasmáticas multinucleadas, sin tamaño ni forma diferenciada, de aspecto mucoso o gelatinoso. Carecen de pared celular pero tienen membrana plasmática. Viven en lugares húmedos y sombríos. Son saprófitos, se alimentan de bacterias y protozoos que son incorporados por ingestión fagocítica, englobados por medio de movimientos ameboides y digeridos por acción enzimática. Ej. Mixomycetes. 1. Esquema de talo unicelular 2. Extraído de 3. Extraído de Esquema de talo plasmodial 2. Extraído de www. lacienciaysusdemonios.com Talos filamentosos: están formados por filamentos llamados hifas, que pueden o no presentar paredes o septos. Las hifas no septadas son plurinucleadas con protoplasma continuo y forman el micelio cenocítico o continuo. 1. Esquema de talo filamentoso con hifas no septadas 2. Extraído de Las hifas septadas o tabicadas pueden presentar: 1. Esquema de talo filamentoso con hifas septadas 2. Extraído de www. aprendeenlinea.udea.edu.co

5 *poros simples: que permitan el pasaje del núcleo y organelas citoplasmáticas. Ej. Ascomycota. 1. Esquema de poro simple 2. Extraído de *poros compuestos llamados doliporos: ultraestructura compleja que se forma por el espesamiento del tabique transversal de la hifa alrededor del poro y que a ambos lados presenta una especie de capuchón llamado parentesoma. Esta estructura impide el pasaje de protoplasma y organelas. Ej. Basidiomycota. 1. Esquema de poro compuesto: dolíporo 2. Extraído de Las hifas pueden agruparse constituyendo pseudotejidos llamados plecténquimas. Se distinguen dos tipos más comunes: *Prosénquima: las hifas que lo forman se disponen de manera que no pierden su individualidad. 1. Esquema de pseudotejido de tipo prosénquima 2. Extraído de *Pseudoparénquima: formado por hifas que han perdido su individualidad. 1. Esquema de pseudotejido de tipo pseudoparénquima 2. Extraído de

6 Talos pseudomiceliales: están formados por una serie de células adheridas por los extremos, formando largas cadenas. También es considerado como una estructura formada por cortos filamentos a partir de células que brotan de un talo unicelular. Ej. Ciertas levaduras. 1. Esquemas de pseudomiceliales 2. y 3. Extraídos de Talos pseudoplasmodiales: son estructuras de agregación de células ameboides, que forman el estado inicial de fructificación de los Acrasiomycotas. La individualidad se mantiene y además no existe disolución de paredes, ni fusión de citoplasmas. No pueden ser considerados verdaderos plasmodios. SISTEMAS REPRODUCTORES ASEXUAL: - Producción de esporas: según el modo en que se producen, pueden ser de dos clases: *Endógenas o internas: formadas en esporangios. Si son inmóviles se denominan esporangiósporas, si son móviles, zoosporas las cuales están provistas de flagelos. 1. Esquemas de esporangios y esporangiósporas 2. Extraído de 3. Extraído de 1. Esquemas de esporangio y zoosporas 2. Extraído de

7 *Exógenas o conidios: formadas en hifas especializadas llamadas conidióforos. 1. Esquemas de conidióforo 2. Extraído de 1. Esquemas de conidióforo 2. Extraído de - Fisión o división transversal: la célula comienza a estirarse hasta estrangularse, una vez repartidos el núcleo y el citoplasma de manera equivalente se produce una separación en células hijas. - Fragmentación: consiste en la separación de trozos de una hifa (oídios o artrosporas) capaces de generar un nuevo individuo. Cuando las células antes de separarse se rodean de una membrana gruesa doble, se denominan clamidósporas. - Esquemas de fragmentación y oídios o artrósporas - Extraído de - Extraído de 1. Esquemas de fragmentación y oídios o artrósporas 2. Extraído de 3. Extraído de 1. Esquemas de fragmentación y clamidióspora 2. Extraído de - Brotación o gemación: proceso en el cual una célula produce una yema hacia la cual migra el núcleo que proviene de la división de la célula madre. La yema aumenta de tamaño y luego se desprende para formar un nuevo individuo.

8 1. Esquema de brotación o gemación 2. Extraído de 3. Extraído de SEXUAL: - Plasmogamia: unión de dos protoplastos, cuyos núcleos quedan dispuestos dentro de una única célula. El par de núcleos se denomina dicarión o dicarionte. - Cariogamia: fusión de dos núcleos compatibles entre sí (haploides) para originar un diploide; la cariogamia da origen a un núcleo cigótico. - Dicariofase: la cariogamia sigue casi inmediatamente a la plasmogamia en muchos hongos inferiores, pero en los hongos derivados, estos dos procesos están separados en tiempo y espacio; hasta que esto suceda, el estado dicariótico (célula binucleada) puede perpetuarse de célula en célula por división nuclear simultánea conjugada. En esta división, de los dos núcleos del dicarionte se originan 4 núcleos hijos, cada uno de ellos se dirige a las células hijas. La meiosis restablece la condición haploide, después que se ha formado un núcleo diploide cigótico. Las células que se fusionan en la reproducción sexual, se llaman gametas y son producidas en los gametangios. Se pueden describir tres tipos de fusión de gametas: - Isogamia: las dos gametas no se distinguen morfológicamente. Sin embargo a pesar de la indiferenciación estructural, existe compatibilidad sexual. Son designados arbitrariamente plus (+) y minus (-). - Anisogmia: las dos gametas tienen igual forma pero difieren en color y en algunos casos de tamaño. - Oogamia: la gameta plus (-) es inmóvil y la minus (-) móvil. La gameta plus formada en el gametangio femenino u oogonio recibe el nombre de oósfera. Las gametas masculinas reciben el nombre de anterozoides.

9 De acuerdo con la compatibilidad sexual se describen dos categorías de hongos: a- Heterotálicos: cada talo es sexualmente autoestéril y requiere, para la reproducción sexual, otro talo compatible (de diferente tipo). b- Homotálicos: cada talo es autofértil y puede reproducirse por sí mismo sin ponerse en contacto con otro talo. Las esporas que se originan en la reproducción sexual de los hongos son las siguientes: - Zigósporas: es el resultado de una reproducción isogámica. Actúan como esporas de resistencia. Ej. Zygomycota. 1. Esquema de zigóspora 2. Extraído de 1. Esquema de oóspora 2. Extraído de - Oosporas: espora de pared gruesa que se desarrolla a partir de una oósfera por fecundación o por partenogénesis. Ej. Oomycota. - Ascosporas: espora que resulta de la meiosis y llevada dentro de un asco. No forman esporas de resistencia. Ej. Ascomycota. 1. Esquema de asco y ascósporas 2. Extraído de www. tajtajr.blogspot.com - Basidiosporas: espora que resulta de cariogamia y meiosis, llevadas en el exterior de un basidio. No constituyen esporas de resistencia. Ej. Basidiomycotina. 1. Esquema de basidio y basidiósporas 2. Extraído de 3. Extraído de www. Archive.bio.edu.ac.uk

10 Sistemas de clasificación de Reino Fungi y grupos relacionados Se presentan a continuación dos sistemas de clasificación en referencia a los hongos en sentido amplio y en sentido estricto. El primero, propuesto por Alexopoulos et al. (1996) y seguido en esta guía de consulta, se basa en la agrupación arbitraria de organismos en base a caracteres morfológicos, de nutrición y ecológicos. En tanto que, la segunda postura es meramente en base a estudios de filogenia molecular, propuesto por Hibnertt et al. (2007), excluyendo de esta clasificación a organismos como Oomycetes y protistas. Sistema de clasificación de acuerdo a Alexpoulos et al. (1996) A fin de reconocer grupos monofiléticos Alexopoulos et al. (1996) propone considerar los siguientes tres grupos, que incluyen a los organismos clasificados como fungi, como líneas evolutivas independientes. Estos son, los reinos monofiléticos Fungi y Stramenopila y cuatro phylum de protistas, los cuales no forman un grupo monofilético. Esta clasificación reconoce que si bien los organismos catalogados como fungi no están estrechamente relacionados y no comparten una historia evolutiva común, sí pueden relacionarse según su morfología, nutrición y ecología. Sistema de clasificación filogenética de acuerdo a Hibbertt et al. (2007) En base a estudios de filogenia molecular Hibbertt et al. (2007) propusieron una nueva clasificación que incluye a los rangos jerárquicos altos (orden, subclase, clase, subphylum, phylum, subreino y reino) de todos los grupos de Fungi. Cabe destacar que esta clasificación esa restringida a organismos que pertenecen al reino monofilético Fungi, incluyendo formas sexuales y asexuales. No se consideran otros organismos incluidos anteriormente en el reino como los oomycetes y los hongos mucilaginosos. La

11 clasificación acepta un reino, un subreino, siete phylum, diez subphylum, 35 clases, 12 subclases y 129 órdenes. En líneas generales, el clado que contiene a los Ascomycota y Basidiomycota se clasifica aquí como subreino Dikarya, que refleja como sinapomorfía putativa a las hifas dicarióticas. El cambio más notable en la clasificación en relación a trabajos previos concierne a los linajes basales de hongos que han sido incluidos tradicionalmente en Chytridiomycota y Zygomycota. Chytridiomycota es mantenido en un sentido restringido, e incluye a grupos como Blastocladiomycota y Neocallimastigomycota, como phylum segregados de Fungi flagelados. Los taxones ubicados tradicionalmente en Zygomycota son reubicados entre Glomeromycota y en varios subphylum incertae sedis, incluyendo Mucoromycota, Entomophthoromycotina, Kickxellomycotina, y Zoopagomycotina. Otros cambios que pueden citarse son la inclusión de Microsporidia en Fungi, aunque no se propone ninguna subdivisión del grupo, y que varios géneros basales de Fungi de posición incierta no fueron ubicados en ningún nivel jerárquico mayor. Caracterización de Phylum pertenecientes a los reinos Fungi, Stramenopila y Protistas según Alexopoulos et al. (1996) REINO FUNGI Phylum Chytridiomycota La gran parte de este phylum está representado por hongos acuáticos, y la mayoría de las especies viven en arroyos, lagunas y lagos; aunque también pueden vivir en suelos anegados e incluso en medios ácidos como el rumen del ganado vacuno, ovino y otros herbívoros. Viven en varios sustratos, pueden ser parásitos de otros hongos acuáticos o algas, o saprófitos de insectos y plantas en descomposición. Pueden ser unicelulares a lo

12 largo de todo su ciclo de vida o formar un pequeño micelio no septado. Se caracterizan por ser el único grupo que presenta, en algún estado de su ciclo de vida, células móviles generalmente con un solo flagelo tipo látigo en su parte posterior. También se caracterizan por presentar paredes celulares de quitina y glucano. La mayoría de las especies completan su ciclo de vida en pocas horas o en un par de días. La reproducción asexual se da mediante zoosporas flageladas producidas en esporangios, mientras que la reproducción sexual se da mediante plasmogamia (Jensen & Salisbury 1988, Alexopoulos et al. 1996, Mauseth 2009). Este phylum forma parte del reino Fungi debido a la composición de la pared celular, la bioquímica celular y por resultados de análisis moleculares de la subunidad ribosomal menor (Alexopoulos et al. 1996). Ciclo de vida: el ejemplo seleccionado para explicar el ciclo de vida es Chytriomyces hialynus, un quítrido ubicuista muy común y muy bien estudiado. Esta especie vive en aguas templadas y es saprófita, se alimenta de exuvias de insectos. Forma un sistema de rizoides anucleados en el sustrato que invade denominado rizomicelio. A partir de

13 zoosporas enquistadas (2) se desarrolla un talo (3) que culmina en la formación de un esporangio (4). Este esporangio se caracteriza por tener un opérculo apical o subapical por donde se liberan las zoosporas en una red de filamentos entrelazados (5), para luego completar su maduración. Cuando las zoosporas se liberan en el agua, permanecen por varios períodos antes de enquistarse (2) y eventualmente germinan y forman un nuevo esporangio y rizoides (3), o bien pueden funcionar como talo sexual. En este tipo de reproducción ocurre plasmogamia cuando los rizoides de dos talos de diferente polaridad se ponen en contacto y se fusionan (6). El contenido de cada célula, incluido el núcleo, fluyen a través de los rizoides en una zoospora incipiente de resistencia (cigoto inmaduro), en principio sin pared definida, que se forma por anastomosis de los rizoides (7). Los dos núcleos se aproximan y fusionan en esta espora insipiente, la que luego desarrolla una pared gruesa (8) y puede germinar en forma de esporangio (9). Es posible que en esta etapa ocurra meiosis (Alexopoulos et al. 1996). Phylum Zygomycota La principal característica de este grupo es la formación de una espora de resistencia de pared gruesa denominada zigóspora, la cual se desarrolla dentro de un zigosporangio. Otra estructura importante, y que caracteriza al esporangio de un zygomycete típico, es la estructura columelada relativamente larga, que crece de manera terminal a partir de una hifa especializada denominada esporangióforo. Los esporangios pueden contener desde hasta aproximadamente esporas; aunque no todos los zygomycotas tienen esporangios multiesporados (desde una a 30 esporas en algunos casos). En este grupo hay aproximadamente 600 especies descriptas, tanto acuáticas como terrestres e incluso parásitas de vertebrados y humanos, las cuales tienen micelios simples formados por hifas cenocíticas ramificadas (Mauseth 2009). En general las paredes de las hifas están compuestas por quitina, quitosano y ácido poliglucorónico. En algunos casos las especies tienen la capacidad de crecer a modo de micelio o como levaduras de manera dimórfica. Talos desprovistos de paredes también son encontrados en algunos miembros de este grupo (Alexopoulos et al. 1996). El miembro más común es el moho negro del pan, Rhizopus stolonifer, aunque también se ubican en este grupo aquellos de importancia agronómica que forman las micorrizas. Este, al igual que el resto de los Zygomycotas, carece de células flageladas. Las hifas presentan septos solo cuando se separan los esporangióforos y gametangios. La reproducción asexual se

14 produce por esporangiósporas, conidios, e incluso por clamidiósporas, oídios y artrósporas. Ciclo de vida: el ejemplo seleccionado para explicar el ciclo de vida es Rhizopus stolonifer. La fecundación ocurre cuando hifas cenocíticas de distinta polaridad plus (+) y minus (-) crecen cerca (1). Éstas hifas emiten prolongaciones abultadas (progametangios) que se aproximan y fusionan, dando origen a dos células apicales (gametangios) (2). Una de las células contiene numerosos núcleos (+) y la otra numerosos núcleos (-). Los gametangios se fusionan y se produce cariogamia dando como resultado núcleos diploides. Estos formarán un cigoto de pared gruesa y verrugosa llamado zigosporangio que contiene una única espora de resistencia llamada zigóspora (3). Después de un periodo de maduración y reposo, la zigóspora germina (4). Durante este proceso se desintegran los núcleos diploides hasta quedar uno solo, el que pasa por meiosis. De los cuatro núcleos haploides producidos, degeneran tres, y el restante pasa por varias divisiones mitóticas, originando así muchos núcleos haploides de la misma polaridad. La zigóspora germina y forma una hifa en cuyo extremo se desarrolla un esporangio (5) al que migran los núcleos producidos por mitosis. Estos darán origen a esporas (esporangiósporas) (6), las que al germinar producirán micelios (+) o (-). La reproducción asexual ocurre tras la formación de esporangios (sostenidos y elevados por esporangióforos) que producen esporas (esporangiosporas) del mismo tipo de

15 compatibilidad que le dio origen (7). Cuando los esporangios maduran, las paredes delgadas se desintegran y se liberan las esporas multinucleadas, las que son transportadas por el viento. En condiciones favorables de humedad y temperatura, estas esporas germinarán y darán origen a un nuevo grupo de hifas (Alexopolous 1979, Curtis & Barnes 2004). A. Ejemplo de Zygomycota: Rhizopus stolonifer (extraído de B. Esporangio (extraído de C. Zigóspora (extraído de Phylum Ascomycota Los ascomicetes presentan una célula fértil (célula ascógena) en forma de saco en la que ocurre cariogamia y meiosis, y da como resultado generalmente 8 meiosporas endógenas (ascosporas). Esta estructura se denomina asco (esporangio), y constituye la sinapomorfía del grupo. Forman un cuerpo fructífero pseudoparenquimatoso denominado ascocarpo, el que puede presentar una leve diferenciación de tejidos y varias formas: cleistotecio, peritecio y apotecio. - Ceistotecio: ascocarpo esférico sin apertura, en los que las hifas estériles forman las capas externas, y los ascos y ascosporas están ubicados en el centro. - Peritecio: ascocarpo en forma de botella, el que libera las esporas a través de una apertura angosta denominada ostiolo o poro. - Apotecio: ascocarpo en forma de disco o plato, en el que el himenio recubre la superficie apical y las hifas estériles (paráfisis) la superficie basal.

16 Extraído de Extraído de y Las aproximadamente especies descriptas de Ascomycotas son muy diversas e incluyen hongos como levaduras, Penicillum, Neurospora, morillas, trufas, cornezuelo del centeno, así como varios hongos que provocan la putrefacción de la madera y las frutas. Los Ascomycotas compiten con otros organismos eucariotas en la capacidad de ocupar un gran rango de hábitats. Son abundantes especialmente en ambientes terrestres, acuáticos incluso marinos. Las especies terrestres crecen en el suelo, estiércol, en la madera, plumas, sobre alimentos, y varios son parásitos facultativos u obligados de plantas y animales. Muchas formas no son conocidas ya que son inconspicuas o solo son evidentes por el efecto que producen en sus hospedantes o porque las estructuras que producen las esporas son estacionales y efímeras. Muchos ascomicetes forman hongos liquenizados mediante la asociación con algas verdes o cianobaterias, como así también se asocian con una gran variedad de plantas y animales. Presentan células cuyas paredes contienen quitina y glucanos insolubles y no tiene células móviles. En la mayoría de los casos, el micelio está formado por hifas tabicadas, con paredes transversales incompletas ya que presentan un poro simple central, a través del cual se desplazan los núcleos y citoplasma de una célula a otra. Sin embargo, las levaduras, que son unicelulares, cumplen todas las funciones vitales igual que un micelio. Las células pueden ser uninucleadas, binucleadas e incluso multinucleadas,

17 dependiendo del movimiento de los núcleos a través del septo (Jensen & Salisbury 1988, Mauseth 2009). Desde el punto de vista evolutivo, se cree que los Ascomycotas han evolucionado a partir de un Zygomycota ancestral (Mauseth 2009). La reproducción asexual puede darse por fisión, fragmentación o formación de clamidiósporas o conidios, de acuerdo a las especies y condiciones ambientales. En la reproducción sexual dos núcleos compatibles son contenidos en la misma célula por varios mecanismos: 1) por medio de la gametangiogamia la fusión de las células produce el asco, en donde se mantiene por un periodo corto la fase dicariótica para luego producirse la cariogamia; 2) gametangiogamia diferencial mediante la formación de anteridios y ascogonios. Este proceso no implica la fusión celular (ya que los núcleos masculinos se trasladan del anteridio al ascogonio en un punto de fusión de los gametangios: por medio de la tricógina, hifa especializada que se forma a partir del ascogonio) y la fase dicariótica puede persistir por un tiempo antes de que ocurra la cariogamia; 3) por medio de un proceso llamado espermatización, el que implica que una célula masculina independiente se adhiere al órgano receptivo femenino y vacíe su núcleo en dicha célula receptora; 4) por medio de la somatogamia se produce la fusión de hifas somáticas no especializadas de dos micelios compatibles a través de la cual los núcleos migran del ascogonio mediante las perforaciones del septo. En los Ascomycotas, excepto las levaduras, la cariogamia se retrasa con respecto a la plasmogamia, por lo que se intercala entre ambas etapas una fase dicariótica (cada célula con dos núcleos) de mayor o menor duración. Ciclo de vida: a continuación se explica el ciclo de vida de un Ascomycota micelial típico y de Saccharomyces sp como ejemplo de un Ascomycota unicelular. Ascomycota micelial típico. Un micelio monocariótico haploide se origina mediante reproducción asexual por la germinación de conidios (1). Cuando los micelios monocarióticos de diferente polaridad se encuentran forman gametangios denominados ascogonio y anteridio, dando paso a la reproducción sexual (2). Ocurre plasmogamia entre los gametangios (gametangiogamia), mediante la formación de un puente en el ascogonio llamado tricógino, que permite el traslado de gametas aflageladas (3). Es decir, los núcleos masculinos haploides penetran en el gametangio femenino. Las hifas ascógenas (hifas ramificadas que se forman en el punto de contacto durante la plasmogamia) proliferan formando un micelio dicariótico, formado por células que contienen los núcleos haploides de cada progenitor (4). Las hifas dicarióticas junto con

18 las monocarióticas originan el cuerpo fructífero denominado ascocarpo (5), en donde crecen y se diferencian las hifas dicarióticas para formar los ascos mediante el proceso de uncinulación (ver explicación en el siguiente apartado). Se produce cariogamia en los ascos y da lugar a un cigoto 2n (asco joven) (6) que inmediatamente pasa por división meiótica originando cuatro núcleos haploides (7). Estos núcleos se dividen mitóticamente dando como resultado un asco maduro que contiene ocho ascosporas (8) (Alexopoulos 1996, Lindorf et al. 1991, Curtis & Barnes 2004). Imagen extraída de Proceso de uncinulación: la célula terminal de una hifa ascógena (1) se dobla y forma un uncínulo o gancho que contiene un par de núcleos de sexo contrario (2). La pareja

19 nuclear se divide de manera que los husos se disponen perpendicularmente entre sí (3). La tabicación que se produce entre los dos núcleos hijos de cada división produce tres tipos de células (4): la célula que forma el codo del gancho o penúltima célula; la célula uncínulo o gancho, que contiene un núcleo de un sexo; y la célula pedículo, con un núcleo del otro sexo. En la célula codo se produce cariogamia y el cigoto resultante crece y se desarrolla en un asco, uninucleado al principio (5). Este núcleo sufre meiosis dando cuatro núcleos haploides, y que en algunas especies, pasan por una división mitótica para producir el número de núcleos que se organizarán en el número de esporas típicas de la especie (6). A su vez, la célula gancho y pedículo se fusionan produciendo una nueva hifa ascógena donde se repiten los pasos, asegurando la producción de numerosos ascos a partir de una hifa ascógena inicial (Lindorf et al. 1991). Saccharomyces sp. Algunos Ascomycotas como las levaduras, no forman un cuerpo fructífero. Son organismos unicelulares muy simples que se reproducen asexualmente por fisión o gemación. Su reproducción sexual ocurre cuando los nutrientes son escasos y se inicia cuando dos cepas haploides compatibles se fusionan (1-2) para formar un cigoto diploide (3). El cigoto crece y por gemación (reproducción asexual) da lugar a cepas diploides (4-5). Estas cepas se dividen por meiosis y originan un asco con 4 ascósporas (6-7). Cuando el asco madura, se produce la liberación de ascosporas (8) (Alexopolous 1979). Imagen extraída de

20 Ilustraciones de ascocarpos de ejemplares de Ascomycota. A-D. Parque Provincial Moconá, Misiones. E-F. Parque Provincial Cruce Caballero, Misiones. G. Extraído de H-I. Extraídas de (Fotos: A-C Sobrado SV, D-F Salas RM).

21 Phylum Basidiomycota La sinapomorfía de los Basidiomycotas es, al igual que en los Ascomycotas, el esporangio. En este grupo se denomina basidiocarpo, y se caracteriza por ser una célula terminal en forma de clavo en la que se produce cariogamia y meiosis, produciendo generalmente 4 esporas exógenas (basidiósporas). Todos los Basidiomycotas tienen micelios compuestos por hifas tabicadas, uni-, bi- o multinucleadas, con tabiques perforados por poros compuestos denominados dolíporos. Además, se caracterizan por presentar una intercalación de una fase dicariótica entre la plasmogamia y la cariogamia, paredes celulares compuestas por quitina y glucanos y ausencia de células flageladas (Jensen & Salisbury 1988, Lindorf et al. 1991). Son hongos terrestres que crecen sobre una gran variedad de sustratos como suelo, hojarasca, corteza, madera, etc. Algunas especies son parásitas de plantas y muy pocas de animales. La reproducción asexual se da por medio de artrósporas y por fragmentación del micelio; mientras que la reproducción sexual se da principalmente por somatogamia. A diferencia de los Ascomycotas, en los cuales la fase dominante es la haploide, en los Basidiomycotas la fase dominante es la dicariótica, representada por el micelio vegetativo y por el basidiocarpo. La fase haploide está representada por los primeros estadios del micelio, derivados de la germinación de las basidiósporas y la fase diploide está restringida al cigoto originado dentro del basidio, que inmediatamente sufre meiosis y origina las basidiósporas haploides. Ciclo de vida: a continuación se explica el ciclo de vida de un Basidiomycota típico. A partir de basidiósporas haploides de distinta polaridad liberadas de un basidio maduro, en un medio adecuado, germinan y originan un micelio con células uninucleadas denominado micelio primario haploide o monocariótico (1). Estos micelios crecen y al encontrar otro compatible se ponen en contacto, que por plasmogamia (somatogamia) dan como resultado una célula con dos núcleos no fusionados, que seguirán dividiéndose de manera conjugada para extender el micelio y formar el micelio secundario o dicariótico (n+n) (2). Este tipo de división conjugada que permite mantener la condición dicariótica se da mediante las fíbulas o asas anastomósicas, bucles o ganchos (ver explicación en el siguiente apartado). El micelio secundario se desarrolla y forma el cuerpo fructífero llamado basidiocarpo (micelio terciario) (3). Este cuerpo fructífero se encuentra constituido por un pie o estípite, un píleo y un himenio, el cual se encuentra formado por basidios y cistidios (hifas estériles). Los

22 basidios son estructuras reproductivas con dos núcleos (uno de cada micelio monocariótico de apareamiento) (4). Como resultado de la cariogamia se observa el único momento, muy breve, de un estadio diploide (2n) (5). Luego de que ocurre meiosis se obtiene como resultado la formación de cuatro núcleos. Cada uno de estos núcleos desarrolla una basidióspora (n), las que después de liberadas, el basidiocarpo se desintegra (6) (Lindorf et al. 1991, Curtis & Barnes 2004). Imagen extraída de Formación de fíbulas: las fíbulas son ramas cortas en forma de gancho que se producen en la célula terminal (1). En el gancho se ubica uno de los núcleos y el otro permanece en la célula terminal (2). Luego ambos núcleos se dividen simultáneamente (3), y se forman dos tabiques, uno en el punto de origen de la fíbula y otro transversalmente debajo del arco formado por ella. Como resultado de esta tabicación se forma una nueva célula terminal con dos núcleos hijos de distinta polaridad, mientras que la célula

23 subterminal porta un núcleo hijo interno y el otro contenido en la fíbula (4). Cuando la parte terminal de esta última se contacta con la pared de la célula subterminal, se disuelve y deja pasar el núcleo que contiene, quedando la célula subterminal con dos núcleos hijos distintos (5). Así, se originan dos células hijas cada una con un par de núcleos homólogos al par original (dicario). Formación de un basidio: basidio (esporangio) es el lugar donde ocurre cariogamia y meiosis, dando como resultado la formación de basidiósporas. Se forman en los extremos terminales de algunas hifas y se agrupan formando una capa fértil (himenio), entre el cual se entremezclan hifas estériles (paráfisis, cistidios). En el extremo de los basidios se forman cuatro ramitas con ápices abultados (esterigmas) por las cuales pasan los cuatro núcleos haploides y culminan su desarrollo como esporas. Así las basidiósporas se liberan de manera exógena. Imagen extraída de Desarrollo del cuerpo fructífero de un Basidiomycota: Cuando las condiciones ambientales son las adecuadas, el micelio dicariótico produce una masa de hifas que se diferencian en una parte basal abultada, un pedúnculo semejante a un tallo (estípite) y un sombrero o píleo que contiene septos o laminillas, o poros. Todas estas formas se encuentran en o por debajo del nivel del suelo y pueden estar rodeadas por una delgada cubierta de micelio que se llama velo universal. La seta se hace evidente cuando el pedúnculo se alarga y hace que píleo surja del suelo en la misma forma en la que se abre

24 un paraguas. Las laminillas o poros se alinean en la superficie inferior del píleo; es ahí donde se forman las esporas (basidiósporas) en los basidios. Las esporas maduras se descargan y por el viento pueden ser arrastradas por varios metros, incluso kilómetros. Cuando esto ocurre, el píleo, el pedúnculo y el pie comienzan a degenerar. En algunas especies se transforman en un líquido semejante a la tinta, pero en la mayor parte de los casos se descomponen o secan (Jensen & Salisbury 1988). Anillo de hadas: Cualquier campo, bosque o pradera que contenga materia vegetal en descomposición es con seguridad rico en micelios de hongos. La explicación del crecimiento del anillo de hadas se basa en la estructura y funcionamiento del micelio fúngico. El centro del anillo representa en lugar en el que las esporas germinaron. Partiendo de este punto, las hifas crecen hacia afuera en todas direcciones, formando un círculo sólido de micelio. Al poco tiempo, el suelo que se encuentra en la zona del centro queda desprovisto de nutrientes. Entonces, mientras que las hifas de los bordes continúan creciendo y la circunferencia del micelio se incrementa, las hifas de la

25 región central mueren; de esta manera queda constituido el anillo. Las hifas, como es característico de la mayor parte de los hongos, secretan enzimas que descomponen la materia vegetal muerta que se encuentra en el suelo para producir nutrientes; esto estimula el pasto de manera que se desarrolla más alto y verde por delante del micelio que crece y avanza. Sobre el micelio, el pasto no crece mucho debido a que no puede competir con el hongo en la extracción de los nutrientes del suelo (Jensen & Salisbury 1988). Ilustraciones de basidiocarpos de ejemplares de Basidiomycota. A-D. Parque Provincial Urugua-í, Misiones. E- H. Parque Provincial Moconá, Misiones. (Fotos: A-D, G-H Sobrado SV, E-F Salas RM).

26 Ilustraciones de basidiocarpos de ejemplares de Basidiomycota. A-D. Parque Provincial Moconá, Misiones. E-H. Corrientes. (Fotos: Sobrado SV).

27 Ilustraciones de basidiocarpos de ejemplares de Basidiomycota. A-H. Parque Provincial Moconá, Misiones. (Fotos: A-D Sobrado SV, E-H Salas RM).

28 REINO STRAMENOPILA Phylum Oomycota Este phylum es un grupo muy diversificado y comprende los hongos acuáticos, royas blancas y los mildius vellosos. La mayoría de las especies son saprófitas, acuáticas o terrestres, pero también existen especies parásitas (ej. Phytophtora infestans, que produce la podredumbre, tizón o mildiu de la papa; Plasmopara viticola, que causa el mildiu de la vid). Los Oomycotas más complejos son parásitos terrestres de plantas, que pasan su ciclo biológico completo en el huésped y utilizan el viento para dispersar sus esporas. Una de las principales características de este grupo es, producto de la reproducción asexual, la formación de esporas flegeladas (zoosporas) que carecen de paredes celulares y que poseen dos flagelos, uno tipo látigo liso y uno barbulado. La reproducción sexual se da por oogamia de tipo contacto gametangial, ya que no se forman gametos masculinos individualizados que se liberen del anteridio. Las gametas masculinas son protoplastos indiferenciados que contienen un núcleo cada uno. Las gametas femeninas sí suelen estar diferenciadas como oósferas. Los núcleos gaméticos masculinos son transferidos directamente desde el anteridio hasta el oogonio, por medio de un poro en el sitio de contacto de los gametangios o a través de una prolongación tubular llamada tubo de fertilización. Una vez transportada la gameta masculina el anteririo se desintegra, mientras que el oogonio contiene, después de la fertilización, uno o varios cigotos que se desarrollan en esporas de resistencia llamadas oósporas. Otro rasgo importante es que las paredes celulares de las hifas de la mayoría de los integrantes presentan ß-glucanos y celulosa y carecen de quitina. También se distinguen por tener hifas vegetativas diploides en las que ocurre meiosis para formar los gametangios. Las hifas de los Oomycotas carecen de septos, excepto en la base de las estructuras reproductivas y ocasionalmente en grandes y maduras porciones vacuoladas de algunas especies (Jensen & Salisbury 1988, Lindorf et al. 1991, Alexopoulos et al. 1996). Ciclo de vida: el ejemplo seleccionado para explicar el ciclo de vida de este phylum es Phytophtora infestans, un Oomycota muy común y muy bien estudiado, que produce el mildiu de la papa, famosa enfermedad que produjo la migración de más de un millón de irlandeses a Estados Unidos a mediados del siglo pasado. Esta especie difiere de otras, y es considerada derivada evolutivamente, porque produce esporangióforos que se

29 distinguen de las hifas somáticas indiferenciadas. Este organismo se reproduce tanto asexual como sexualmente. A continuación se caracterizan ambos procesos. Reproducción asexual. Durante el invierno el patógeno permanece en forma de micelio en el interior de los tubercúlos de papa infectados (1). En primavera, y con las condiciones ambientales favorables, el micelio crece y comienza la producción de esporangióforos y esporangios (2). En presencia de agua, el esporangio germina, y mediante un tubo de germinación infecta la hoja a través de los estomas, o bien lo hace por medio de zoosporas (3). El tipo de germinación está regulado por la temperatura: temperaturas bajas favorecen la producción de zoosporas y temperaturas altas, la producción del tubo de germinación. Las zoosporas entran en periodo de reposo y se enquistan. Posteriormente, éstas zoosporas germinan y mediante un tubo germinal producen la infección de la planta huésped. Pocos días después de la infección, si las condiciones ambientales son favorable, se forman nuevos esporangióforos, los que sobresalen por los estomas de las hojas y dan lugar a un gran número de esporangios.

30 Estos esporangios son dispersados por el viento e infectan nuevas plantas. Reproducción sexual. La reproducción sexual se lleva a cabo mediante el contacto de anteridios y oogonios, provenientes de hifas de diferente polaridad. Durante su desarrollo, el anteridio es perforado por el oogonio, el cual atraviesa la pared del anteridio transformándose en una estructutra esférica situada sobre el mismo. De esta manera, el anteridio maduro forma un collar en forma de embudo alrededor de la base del oogonio (5-7). Se presupone que el proceso de cariogamia secunda esta fase, aunque esta no se ha observado en la naturaleza; además, las oósporas pueden desarrollarse partenogenéticamente en ausencia de anteridio. Las oósporas o cigotos (8) germinan mediante el tubo de germinación, el cual termina en un esporangio (9). No obstante, el tubo germinal puede producir un micelio. No se sabe con exactitud en qué momento ocurre la meiosis, pero si este organismo sigue el modelo habitual, cabe esperar que la meiosis se produzca en los gametangios (Alexopolous 1979). Phylum Hyphochitridiomycota Los representantes de este phylum son hongos acuáticos, de agua dulce y marina, parásitos de algas y hongos, o saprofíticos sobre restos de plantas e insectos sumergidos. Se caracterizan por presentar células móviles con un solo flagelo barbulado e implantado en la parte anterior, y paredes celulares que contienen quitina, o a veces celulosa. Los esporangios son inoperculados y liberan las zoosporas a través de tubos de descarga. El talo de estos organismos es unicelular y emite un sistema de rizoides ramificados que penetran en el sustrato, y luego se convierte en esporangio. No se conoce su reproducción sexual y, en algunos casos, se conocen esporas de resistencia. Imagen extraída de

31 Ciclo de vida: para explicar el ciclo de vida de este grupo se seleccionó como ejemplo a Rhizidiomyces apophysatus, el cual parasita los oogonios de mohos acuáticos y algunas algas verdes. También se lo ha encontrado como terrestre y parasitando el polen de pino. Las zoosporas uniflageladas nadan durante un cierto tiempo (hasta 90 minutos) antes de entrar en reposo y enquistarse (1). Luego de sucesivas divisiones mitóticas el talo crece, germina y forma un tubo germinal que penetra en el huésped y comienza a ramificarse (2). A medida que aumenta el sistema rizoidal, una dilatación en el tubo germinal se agranda para luego convertirse en la apófisis del esporangio (3). A medida que el esporangio madura, se forma una papila, que sobresale de la pared de este y se transforma en un tubo (4-5) hacia el que migra el protoplasma (6-7). Finalmente, el ápice de este tubo se hincha y se transforma en una vesícula que se llena de protoplasto plurinucleado, que luego se compartimentará. Las zoosporas se diferencian, se forman los flagelos y se liberan nadando (8). No se conoce la reproducción sexual ni las esporas de resistencia. Phylum Labyrinthulomycota Aunque los integrantes de este phylum son escasos y se conoce poco acerca de ellos, la mayoría de las especies son marinas y parasitan plantas sumergidas o bien son saprófitas. La fase vegetativa está representada por mixamebas agregadas en un pseudoplasmodio reticular, formado por la unión de hebras mucosas segregadas por las mixamebas (botrosoma). Para la producción de esporas asexuales las mixamebas se acumulan en distintas porciones del pseudoplasmodio y se agrandan, para luego rodearse de una capa viscosa y dividirse. De esta manera se forman paquetes llamados esporocistes o soros, en los que se producen esporas, las cuales al germinar originan mixoflagelados (zoosporas). Cada una de estas zoosporas nada hasta encontrar un hospedante al que infecta después de perder sus flagelos. Luego las mixamebas se multiplican en el interior del hospedante (Lindorf et al. 1991). PROTISTAS Phylum Plasmodiophoromycota Son hongos endoparásitos de algas, otros hongos y plantas vasculares. El plasmodio vegetativo puede ser haploide o diploide, y crece dentro de las células del hospedante. Se relacionan con los Myxomycotas porque son plasmodios que forman mixoflagelados

32 con dos flagelos anteriores. Además, producen esporas cuyas paredes celulares tienen principalmente quitina. Ciclo de vida: Plasmodiophora brasicae parasita el repollo y produce la enfermedad conocida como hernia de la col. El plasmodio diploide pasa por meiosis y se fragmenta en porciones uninucleadas (1-2), porciones que formarán esporas de resistencia (3). Estas germinan y liberan dando mixoflagelados cuando el tejido del hospedante se descompone (4-6). Estas zoosporas se mueven en el suelo hasta encontrar la raíz de un hospedante adecuado. Ingresan como mixamebas a la planta, por los pelos radiculares y se mueven de célula en célula hasta encontrar células corticales con abundante materia orgánica (7). Luego se dividen mitóticamente hasta convertirse en un plasmodio plurinucleado haploide (8-9), que puede dividirse en varias porciones unicelulares. Estas porciones se rodean por una pared celular fina y se dividen varias veces (12). De esta manera, a partir del plasmodio se producen varios esporangios que contienen varias zoosporas que abandonan el huésped y provocan nuevas infecciones (14). Los mixoflagelados se pueden aparear en el suelo y penetrar al hospedante en forma de cigoto diploide (15). Este cigoto crece y se divide hasta adquirir el aspecto plasmodial diploide y comenzar un nuevo ciclo de infección (Alexopolous 1979, Lindorf et al. 1991). Phylum Dictyosteliomycota Las especies de los hongos mucilaginosos dictiostélidos son muy comunes en estiércol, suelo y material vegetal en descomposición. Raramente son observados en la naturaleza ya que sus fructificaciones son diminutas, inconspicuas y efímeras, y las fases

33 vegetativas microscópicas. El talo está representado por una ameba uninucleada, haploide y sin pared celular que se alimenta de bacterias por fagocitosis. Se caracterizan por la agregación somática de las amebas en un pseudoplasmodio, las cuales no pierden su individualidad y cooperan en la formación del sorocarpo. A pesar de que este grupo comparte algunas características con los Acrasiomycotas se pueden numerar diferencias fundamentales entre ambos grupos: Ciclo de vida: En el ciclo de vida de un dictiostélido hay tres posibilidades de diferenciación: formación de microquistes, esporocarpos y macroquistes. A continuación se explicará el ciclo biológico de Dictyostelium discoideum. Las esporas germinan y cada una libera una mixameba desnuda (1). Estas se dividen por mitosis producen una gran población haploide. Se establecen luego centros de agregación, hacia los que se desplazan las mixamebas, para dar lugar a un pseudoplasmodio que se comporta como una unidad (3-4), aunque aquellas no pierden su individualidad. Tras un periodo de migración, el pseudoplasmodio Caracteres Dictyosteliomycota Acrasiomycota Pedúnculo de la ameba Filoso Loboso Aparato mitótico Cuerpos polares del huso Cuerpos polares del huso presentes ausentes Feromona camp, otros Desconocido Movimiento de la ameba Presente Ausente Vacuolas en esporas inmaduras Presente Ausente Diferenciación del esporocarpo Sin germinación de las células del talo Con germinación de las células del talo Paredes de esporas Celulosa desconocido Flegelo No flagelado Células biflageladas en algunos Reproducción sexual Macroquistes Desconocido y se transforma en un sorocarpo (pedúnculo) que lleva las

34 esporas (6-7). En condiciones desfavorables las mixamebas se enquistan formando un quiste (8), el cual se rodea de una pared delicada, pero rígida, de celulosa. Cuando vuelven las condiciones favorables, el quiste germina (previo proceso de cariogamia y meiosis) (8-9), mediante un poro por el cual se escapa el protoplasto y forma una mixameba (10) (Lindorf et al. 1991, Alexopoulos et al. 1996). Phylum Acrasiomycota Los integrantes de este grupo se caracterizan, al igual que los dictiostélidos, porque su fase vegetativa se forma por agregación de células individuales aflageladas que mantienen su individualidad (a diferencia de los Myxomycotas) y exhiben nutrición fagotrófica. Abundan en suelos ricos en humus de campos y bosques vírgenes y deciduos. Carecen de células flageladas y sus fructificaciones son muy delicadas, inconspicuas y efímeras. Ciclo de vida: el ejemplo seleccionado para explicar el ciclo de vida de este grupo es Acrasis rosea. La reproducción asexual comienza cuando las mixamebas haploides son liberadas de las esporas (1-2) y se dividen por fisión hasta formar una población grande, alimentándose de bacterias. En caso de que la fuente de alimento disminuyera, estas células se agregan formando un pseudoplasmodio sin perder su individualidad (4-5). El pseudoplamosdio fructifica cuando un grupo de mixamebas se reúne en el centro y forma una papila que se prolonga como un pedúnculo (6-7), sobre el que se deslizan otras mixamebas para completar con el desarrollo del cuerpo fructífero o sorocarpo (8). Una vez allí, las células ameboides se rodean de una pared celulósica convirtiéndose en una espora (1), la que al germinar libera una mixameba que inicia el ciclo nuevamente (Lindorf et al. 1991, Alexopoulos et al. 1996).

35 Phylum Myxomycota Los hongos mucilaginosos (slime molds) son heteropicnóticos y forman esporas, pero carecen de paredes celulares y el cuerpo es una gran masa de protoplasma con un volumen de unos cuantos centímetros cúbicos que contiene cientos o millones de núcleos. Este plasmodio puede moverse sobre el sustrato, como una ameba, y digerir nutrientes del sustrato a medida que se desplaza. Esta manera de consumir la materia en partículas no es posible en los hongos verdaderos o derivados debido a que sus paredes celulares son rígidas. En respuesta a cambios ambientales, un plasmodio agrega su protoplasma, formando uno o varios cuerpos mucilaginosos, para luego producir esporangios erectos. Posteriormente se forman y liberan esporas con paredes verdaderas, las cuales son extremadamente resistentes, sobreviviendo por muchos años incluso en condiciones adversas. Las relaciones filogenéticas de los integrantes de este grupo con otros organismos no se conoce muy bien. La mayoría de estos grupos han sido poco estudiados y pocas secuencias de ADN están disponibles para construir un cladograma completo (Mauseth 2009). Ciclo de vida: a continuación se explica el ciclo de vida de Physarum sp, un Myxomycota típico. En condiciones favorables el plasmodio diploide multicelular (1) comienza a agregarse para formar los esporangios pedicelados o sésiles (2-3). Estos esporangios están formados por el capilicio, retículo esponjoso o masa de filamentos enredados en los cuales se encuentran las esporas. El esporangio está rodeado por una envoltura llamada peridio, la cual puede estar impregnada con carbonato de calcio. La meiosis ocurre en el esporangio, previamente a la formación de esporas, ó puede ocurrir en las esporas jóvenes persistiendo sólo uno de los cuatro núcleos formados (4). Las esporas germinan en condiciones favorables (5-6) dando como resultado células desnudas uninucleadas que pueden ser: ameboides (mixamebas) o flageladas (mixoflagelados) (7). Dos mixamebas o dos mixoflagelados pueden actuar como gametas y fusionarse (plasmogamia y cariogamia) para formar un cigoto diploide (8-9). Las células que se fusionan pueden provenir del mismo plasmodio, o de plasmodios diferentes si son compatibles. El cigoto comienza a crecer a través de divisiones mitóticas hasta alcanzar el tamaño del plasmodio adulto. (Alexopolous 1979, Lindorf et al. 1991).