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1 Los frutos secos, alimentos que se consumen en pequeñas cantidades como aperitivo o formando parte de otros alimentos procesados, han sido considerados históricamente como alimentos superfluos. En los últimos años han aparecido múltiples trabajos que relacionan su consumo con la reducción de los niveles de colesterol y del riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares. En esta revisión vamos a tratar no solamente estos aspectos sino también, el efecto que tiene el consumo de nutrientes en forma de frutos secos sobre el peso corporal y el cáncer, aunque existan pocos estudios y controvertidos al respecto. Composición de los frutos secos La principal característica de los frutos secos es su elevado contenido energético, debido a su pobre estado de hidratación y a su elevado contenido en lípidos. El contenido calórico varía entre 5,3 y 6,6 kcal/g y el de grasa entre 51 y 73 g/100g1. En el caso de la castaña estos valores son muy bajos ya que ésta es más farinácea que oleosa y además está más hidratada. En la tabla 1 puede observarse el contenido calórico y en macronutrientes de los principales frutos secos. Aproximadamente, EL 80% DE LAS CALORÍAS DE LOS FRUTOS SECOS LAS APORTAN LOS LÍPIDOS. Son pobres en ácidos grasos saturados (entre el 5 y el 8% de los lípidos) y ricos en ácidos insaturados, sobre todo monoinsaturados (alrededor del 60%) que junto con los poliinsaturados representan aproximadamente un 90% de la energía lipídica². Según la composición nutricional en ácidos grasos podemos diferenciar dos grupos de frutos secos: los ricos en ácido linoleico (18:2) como los cacahuetes, anacardos y nueces, y los ricos en ácido oleico como las avellanas, almendras, pistachos y nueces de macadamia. Las nueces son las únicas que contienen cantidades considerables de ácido alfa-linolénico (18:3n-3)². En la tabla 2 puede observase la composición en ácidos grasos de algunos frutos secos seleccionados. Los frutos secos al ser alimentos de origen vegetal no contienen colesterol y contienen una notable proporción de proteína rica en arginina. Además contienen también diferentes esteroles vegetales beneficiosos para la salud. Los carbohidratos de los frutos secos en su mayoría son complejos. Contienen cantidades importantes de fibra (de 3,8 a 8,8 g/100g) comparados con frutas y verduras frescas (0.4 a 2.5 g/100g)4. La cantidad de fibra soluble que contienen los frutos secos oscila entre 0.1 y 0.2 g/100g, mientras que el contenido de fibra insoluble es mucho mayor: de 3,7 a 8,6 g/100g4.

2 En cuanto a micronutrientes, los frutos secos contienen importantes cantidades de manganeso, cobre, fósforo, selenio y cinc. Las nueces, y en especial las nueces del Brasil, son especialmente ricas en selenio2. Al igual que ricos en minerales, los frutos secos son especialmente ricos en vitamina E, particularmente las almendras. También aportan cantidades considerables de tiamina, niacina y riboflavina2. Entre las vitaminas del grupo B destaca el ácido fólico especialmente en los cacahuetes. Dentro del grupo de frutos secos la castaña es excepcional pues, a diferencia de los demás frutos secos, su composición nutritiva es rica en carbohidratos complejos (aportan el 79,1% de su energía), es pobre en lípidos (14%) y contienen una cantidad de proteínas similar¹. Consumo alimentario actual de frutos secos El consumo de frutos secos de las poblaciones del Mediterráneo es aproximadamente (considerando consumidores y no consumidores de frutos secos) de 6 g por persona día4,5. Por ello, a pesar de que su contenido en nutrientes es muy interesante, su contribución nutritiva real a la dieta es poco significativa, incluso en los individuos consumidores habituales de frutos secos, para los que representa un 2.9% del aporte energético y un 3.6% del aporte lipídico5. Los individuos consumidores habituales de una buena ración de frutos secos, tendrán aportes importantes de proteínas y fibra, con un contenido lipídico mayoritariamente insaturado, lo cual contribuirá a realizar un patrón de ingesta lipídica aconsejable. Los frutos secos más consumidos en el hogar son preferentemente los cacahuetes5,6. Éstos junto con las avellanas, se emplean habitualmente en la hostelería. Los colectivos que consumen más habitualmente frutos secos son las poblaciones del Mediterráneo y los vegetarianos7,8. Para los lactovegetarianos, el consumo diario oscila entre 33 y 42 g, lo que representa entre un 6 y 8% del aporte total calórico. La cantidad ingerida por ciertos grupos de vegetarianos puede llegar hasta los 88 g al día, representando un aporte aproximado de 500 kcal. A modo de ejemplo, el porcentaje de individuos que consume 5 veces o más veces por semana frutos secos es de un 31% en los vegetarianos, un 15% en no vegetarianos y de un 5% en la población general7.

3 Según la FAO9, en 1999 España fue el mayor productor de almendras de los países mediterráneos, seguido de los países áfrico-mediterráneos e Italia. De los países mediterráneos, Turquía es el mayor productor de avellanas, pistachos y nueces. Italia es la mayor productora de castañas seguida de Turquía. La producción de frutos secos en el último siglo ha ido decreciendo progresivamente, aunque en los últimos años la producción ha experimentado un cierta recuperación. En 1999, el consumo de frutos secos a nivel individual de los países Mediterráneos, según la FAO9, esta representado en la tabla 3, donde Grecia es el mayor consumidor, seguido de España y de Italia. Según la FAO, desde el año 1992 hasta el 2000 en España el consumo de frutos secos aumentó, pasando de 2.31 kg/persona/año a 2.59 kg/persona/año. Los frutos secos aceptan muchas formas de consumo, en las más habituales, como aperitivo o "pica pica", el fruto seco se encuentra descascarillado, habitualmente tostado o frito e incluso salado. Existen muchas vías de consumo, en forma de postre o repostería, algunas estacionales como turrones, mazapanes o cremas solubles y otras de repostería popular acompañando chocolates o galletas. También hay que destacar el uso de los frutos secos en recetas culinarias, como algunas salsas típicas (salsa romesco, pesto, picadas), sopas, cremas, ensaladas, acompañando a carne, pescado, en yogures y, además, imprescindible junto al queso y el membrillo. Los frutos secos salados contienen una proporción considerable de sodio, por ello no son aconsejables en individuos que deben realizar un control de la ingesta de sal. Efecto de los frutos secos sobre los niveles de colesterol y la enfermedad cardiovascular Durante los últimos años, se ha evidenciado que las dietas que incluyen frutos secos, ayudan a prevenir las enfermedades cardiovasculares. En la actualidad es de gran interés para la comunidad científica el comprender mejor los mecanismos por los cuales los frutos secos producen este efecto. Este interés se inició cuando unos pocos estudios evidenciaron epidemiológicamente este efecto protector, para que a continuación un numero de estudios clínicos demostrasen el efecto beneficioso que tienen sobre los lípidos y lipoproteínas sanguíneas. Evidencias Epidemiológicos

4 Es ampliamente conocido que aquellas poblaciones que consumen de forma habitual frutos secos, como las comunidades del mediterráneo y evangélicos adventistas, presentan un menor riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares. Esto ha sido observado en una serie de estudios epidemiológicos longitudinales, analizando grandes poblaciones (Adventist Health Study7,11-13, Iowa Women s Health Study14-15, Nurses' Health Study16, Cholesterol and Recurrent Events (CARE) Study17 y Physicians' Health Study)18. Los individuos estudiados fueron sujetos sanos7,11-13 o bien pacientes post-infarto de miocardio17. En todos estos estudios se observó que los individuos que ingerían más de 4-5 veces por semana una ración de aproximadamente 25 g de frutos secos, presentaban una reducción del 18% al 51% del riesgo de padecer mortalidad por enfermedad cardiovascular11,12,15-17, infarto de miocardio no fatal7,11-13, mortalidad de origen cardiaco y muerte súbita18. Esta disminución del riesgo en algunos estudios se observó ya en aquellos sujetos que ingerían mas de una vez a la semana frutos secos. Esta relación inversa entre ingesta de frutos secos y mortalidad cadiovascular persistía después de ajustarse por diferentes factores confusores como la edad, el sexo, la ingesta de otros componentes de la dieta o variables sobre el estilo de vida. Así pues, los resultados de estos estudios sugieren que el consumo de frutos secos es un factor protector independiente de padecer enfermedades cardiovasculares. Evidencias Clínicas Después de demostrarse epidemiológicamente el efecto protector de los frutos secos, han sido realizados diferentes estudios clínicos controlando la dieta del individuo para corroborar el efecto que tiene el consumo de frutos secos sobre los niveles de colesterol sanguíneo. La mayoría de los estudios publicados al respecto han sido realizados sobre poblaciones con dislipemia, aunque otros han sido llevados a cabo sobre sujetos sanos. Recientemente Kris-Etherton y colaboradores han realizado una excelente revisión de todos los estudios clínicos publicados hasta el año En la actualidad han sido publicados cinco estudios clínicos comparándose el efecto de la administración controlada de una dieta hipocolesteromiante baja en grasa con la administración de una dieta enriquecida con nueces, pecanas, nueces de macadamia o cacahuetes. En todos los estudios randomizados, controlados y en diseño crossover, se ha podido observar que la

5 suplementación con cualquiera de estos frutos secos se asocia a una reducción significativa de los niveles de colesterol total y especialmente de los niveles de colesterol LDL. También han sido publicados nueve estudios clínicos realizados sobre población a la que se le recomienda la ingesta de una dieta control, de una dieta baja en grasas o de una dieta mediterránea con una dieta enriquecida en nueces, nueces de macadamia, pistachos, pecanas, almendras o cacahuetes. En la mayoría de estos estudios se ha observado también la disminución de los niveles de colesterol total y de colesterol LDL. La reducción observada en los niveles de colesterol total y de colesterol LDL en estos estudios fue del 4 al 25% y del 9 al 33% respectivamente. Sin embargo, existe una gran variabilidad en cuanto a los niveles de colesterol HDL entre los diferentes estudios. Si bien algunos encuentran un aumento significativo de esta fracción, otros estudios o bien no encuentran diferencias, o bien incluso, alguno de ellos se observa una disminución en aquellos individuos suplementados con frutos secos. Tampoco existe un consenso en relación al efecto que tienen sobre los niveles de triglicéridos plasmáticos. Vale la pena reseñar los cuatro últimos estudios publicados evaluando el efecto hipocolesteromiante de la suplementación de la población con frutos secos. Zambón y colaboradores20 mediante un estudio randomizado y en diseño crossover realizado sobre 49 pacientes hipercolesterolémicos, comparó la administración de una dieta mediterránea con otra que contienen la misma cantidad de grasa (35% de la energía) suplementada con nueces. Las grasas provenientes de las nueces sustituían parte de las grasas monoinsaturadas de la dieta mediterránea. Si bien, tanto los niveles de colesterol total como los de colesterol LDL disminuyeron con ambas dietas, esta reducción fue significativamente superior en el caso de la dieta enriquecida con nueces. Rajaram y colaboradores21 compararon en 23 sujetos sanos o con ligera hipercolesterolemia el efecto sobre los niveles de colesterol de una dieta Step I baja en grasas y colesterol, con una dieta isoenergética enriquecida con pecanas y por tanto con una mayor proporción de energía en forma de grasas monoinsaturadas. Ambas dietas provocaron una mejoría del perfil lipídico, sin embargo la dieta enriquecida con pecanas provocó una disminución de los niveles de colesterol total y colesterol LDL del 6,7% y el 10,4% respectivamente en comparación a la dieta Step I. También se pudieron observar una reducción de los niveles séricos de apoproteína B y lipoproteína(a) en comparación a la dieta Step I.

6 Almario y colaboradores22 de la Universidad de California, compararon la administración de forma secuencial de a) una dieta habitual, b) una dieta habitual enriquecida en nueces, c) una dieta baja en grasas y d) una dieta baja en grasas enriquecida con nueces. Los autores pudieron observar que la suplementación con nueces mejoraba también el perfil lipídico plasmático de diferentes subclases de lipoproteínas. Por último Iwamoto y colaboradores23 mediante un estudio randomizado, controlado y en diseño crossover realizado sobre 20 varones y 20 mujeres sanos compararon la administración de una dieta japonesa moderada en grasa con una dieta de las mismas características pero enriquecida con nueces. Los autores observaron una reducción significativa de los niveles de colesterol total y de colesterol LDL tanto en los varones como en las mujeres suplementadas con nueces. Tanto en el estudio de Almario y colaboradores22 como en el de Rajaram y colaboradores21, la suplementación con frutos secos no comportó un incremento del peso de los individuos. Aquellos pacientes sometidos a dietas bajas en grasas y enriquecidas en frutos secos experimentaron incluso una pérdida de peso en el caso del estudio de Almario y colaboradores22. Puede el efecto sobre los lípidos y lipoproteínas plasmáticas explicar la reducción del riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares? Parece interesante destacar que el efecto hipocolesteromiante observado en los estudios realizados con dietas suplementadas con frutos secos es mayor que el esperado a partir de la composición en ácidos grasos de los frutos secos. Al mismo tiempo, diferentes autores han observado que la reducción teórica del riesgo cardiovascular producida por la disminución de los niveles de colesterol total y colesterol LDL, debido a la sustitución de diferentes grasas de la dieta por las grasas de los frutos secos, es inferior a la observada en los estudios epidemiológicos poblacionales. Kris-Etherton y colaboradores realizaron recientemente una revisión al respecto19. Estos datos sugieren que el efecto hipocolesteromiante y reducción del riesgo cardiovascular atribuible a los frutos secos, no es solo debido a su composición en ácidos grasos sino también a otros componentes.

7 Efecto de los diferentes componentes bioactivos de los frutos secos sobre el riesgo cardiovascular Los frutos secos son los vegetales mas ricos en fibra que existen. Debemos pensar que la fibra es capaz de reducir los niveles de colesterol a través de múltiples mecanismos (tabla 4). La fibra inhibe la absorción de colesterol, y los productos de fermentación en el colon producen una inhibición en la síntesis de colesterol hepático. Además los frutos secos contienen proteínas de origen vegetal ricas en arginina, aminoácido precursor del óxido nítrico implicado en la inducción de la relajación musculatura vascular, la inhibición de la agregación plaquetaria, la inhibición de la adherencia de los monocitos y la inhibición de la quimiotaxis de estas células. Los frutos secos son ricos en ciertas vitaminas antoxidantes como la vitamina E, implicada en prevención de la oxidación de las partículas LDL de la placa de arterioesclerosis. También contienen grandes cantidades fitoesteroles capaces de reducir la absorción de colesterol y de flavonoides o compuestos fenólicos que poseen capacidad antioxidante y por ello inhiben la formación de la placa de ateroma. Por último algunos frutos secos contienen grandes cantidades de cobre, selenio y magnesio, sustancias también implicadas en el metabolismo del colesterol o en prevención de la lesión de arterioesclerosis. Así por ejemplo una ración de nueces del Brasil nos aporta el 100% de la necesidades diarias de selenio. El consumo diario de todas estas sustancias en forma de frutos secos explicarían muy probablemente esta reducción marcada de la mortalidad por enfermedad cardiovascular observada en los grandes estudios epidemiológicos. Sin embargo, creemos que en el futuro es importante profundizar en el estudio de los mecanismos implicados en este proceso de protección cardiovascular mediado por los frutos secos. Efecto de los frutos secos sobre el peso corporal Los frutos secos han tenido la mala prensa de que engordan ya que son alimentos muy ricos en calorías. Sin embargo en la mayoría de estudios clínicos realizados con suplementos de estos alimentos nunca se ha podido observar un aumento de peso de los que los consumían.

8 Recientemente Almario y colaboradores22 observaron sobre 18 pacientes con hipercolesterolemia, que la administración de 48 g/día (al rededor de 300 Kcal) de frutos secos asociados a la dieta habitual no se acompañaba de un incremento del peso corporal. Los autores sugieren que la ingesta grasas mono y poliinsaturadas, presentes en gran cantidad en los frutos secos, protegen del incremento de peso en comparación a las grasas saturadas. Recientemente McManus y colaboradores24 han publicado los resultados de un estudio de intervención nutricional realizado sobre pacientes obesos demostrando que las dietas ricas en monoinsaturados podrían ser beneficiosas para el peso corporal. El equipo investigador comparó la evolución del peso de dos grupos de pacientes obesos que seguían dos dietas diferentes para perder peso. Las dos dietas contenían entre 1000 y 1500 Kcal, una de ellas era pobre en grasas (20% del aporte calórico total) y la otra moderada en grasas (35% del aporte calórico total). Un año y medio después del inicio del estudio, los 55 individuos que habían seguido la dieta baja en grasas habían ganado 2 kg de peso, mientras que los otros 55 individuos que tomaban la dieta moderada en grasa monoinsaturada (enriquecida con aceite de oliva y frutos secos) habían conseguido perder 4 kg. Los investigadores comprobaron que la adherencia a la dieta moderada en grasa fue muy superior a la dieta baja en grasa. Recientemente, Hu y colaboradores25 observaron en el estudio de las enfermeras de Estados Unidos, que las que consumían de forma habitual frutos secos, presentaban una menor incidencia de diabetes con el tiempo en comparación a las no consumidoras de frutos secos, sin que ello se asociara a un incremento del peso corporal. Cáncer y Frutos Secos Hoy en día esta muy clara la importancia que tiene el estudio de la relación existente entro los hábitos de alimentación de una población y la aparición de diferentes tipos de tumores. Muchos estudios epidemiológicos sugieren que el consumo de vegetales disminuye el riesgo de padecer diferentes tipos de cáncer, en contra, consumir un exceso de alimentos de origen animal, en especial los ricos en ácidos grasos saturados y trans aumentaría el riesgo. Existen muchas posibles explicaciones biológicas para este hecho. Entre ellas tenemos la presencia de muchos compuestos anticarcinógenos en las plantas, como los carotenos, vitamina C, vitamina E, selenio, fibra dietética, fenoles, esteroles, fitoestrógenos e inhibidores de preoteasas, entre otros. Muchos de estos compuestos anteriormente mencionados se encuentran en los frutos secos.

9 Si bien la mayoría de los estudios clínicos e epidemiológicos que se han realizado con frutos secos han sido dirigidos a evaluar el efecto que estos sobre las enfermedades cardiovasculares, muy pocos han buscado encontrar una relación con el cáncer. Hebert y colaboradores26 mediante un estudio ecológico realizado sobre 59 países observaron una relación negativa entre el consumo de cereales integrales, granos o frutos secos y la mortalidad por cáncer de próstata. Por otro lado diferentes estudios caso-control sobre pacientes con cáncer de próstata han demostrado que los pacientes con esta patología ingerían menores cantidades de selenio, nutriente que se encuentra en grandes cantidades en diferentes frutos secos y especialmente en la nueces de Brasil27,28. Recientemente, mediante un estudio experimental en ratas sobre un modelo de cáncer de colon, Davis y colaboradores29 observaron que los frutos secos podrían estar implicados en proteger al animal de la acción de ciertos cancerígenos. Los animales que consumían aceite de almendra, harina de almendra o almendras enteras, presentaban con el tiempo un menor número de células anormales en comparación a los alimentados solo con pienso normal. Los autores sugieren que el tipo de ácidos grasos que contienen las almendras o bien otros compuestos presentes en ella serian los responsables de la protección observada. Sin embargo se precisan realizar otros estudios en animales y humanos para poder afirmar que los frutos secos protegen del cáncer de próstata o colon. Bibliografía 1. Favier JC, Ripert JI, Toque C, Feinberg M. Répertoire general des aliments. Table de composition. Paris: Technique & Documentation / INRA / Ciqual-Regal; Kris-Etherton PM, Yu-Poth S, Sabaté J, Ratcliffe HE, Zhao G, Etherton TD. Nuts and their bioactive constituents: effects on serum lipids and other factors that affect disease risk. Am J Clin Nutr 1990; 70: 504S-511S. 3. Favier JC, Ripert JI, Toque C, Feinberg M. Répertoire general des aliments. Table de composition de corps gras. Paris: Technique & Documentation / INRA / Ciqual-Regal; p

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