ESTUDIO DE LOS MECANISMOS MOLECULARES RESPONSABLES DEL DESGASTE MUSCULAR DE LOS PACIENTES CON EPOC: IMPLICACIONES TERAPÉUTICAS

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1 ESTUDIO DE LOS MECANISMOS MOLECULARES RESPONSABLES DEL DESGASTE MUSCULAR DE LOS PACIENTES CON EPOC: IMPLICACIONES TERAPÉUTICAS Investigador principal: Dr. Josep Maria Argilés Huguet Facultat de Biologia UB Duración: 3 años

2 1. Resumen El proyecto ha estudiado, en pacientes con diagnóstico EPOC establecido bajo criterios clínicos y análisis de la función pulmonar, los niveles circulantes de mediadores y marcadores inflamatorios y la expresión muscular de sistemas proteolíticos, así como el contenido de factores de transcripción en músculo esquelético. Los resultados obtenidos muestran que los pacientes EPOC presentaban un peso y BMI significativamente inferiores a los de los individuos controles. Estos parámetros se relacionaron con una fuerte respuesta inflamatoria con niveles elevados tanto de proteína reactiva C como de citocinas, TNF-alfa e IL-6. A nivel muscular los pacientes presentaron un aumento muy significativo de la expresión génica de los diferentes sistemas proteolíticos, en particular el sistema dependiente del proteasoma y de la ubicuitina, y, en menor proporción, el sistema dependiente de calcio (calpaínas). Este aumento de expresión se correlacionó con un aumento efectivo de actividad proteolítica muscular y con una disminución muy importante del contenido de miosina muscular. Paralelamente, se observó asimismo un aumento de la actividad caspasa-3 muscular, lo que parece indicar una importante activación de la tasa de apoptosis muscular. Además del aumento de los niveles circulantes de citocinas TNF-alfa e IL-6 se observó de igual modo un aumento significativo de la expresión muscular de estas citocinas, hecho que parece indicar que ambas podrían actuar como mediadores de los cambios mencionados durante la enfermedad. A nivel transcripcional, parece que la acción intramuscular de las citocinas podría desarrollarse a través de la activación de los factores de transcripción NF-kappaB y AP-1. En conclusión, los cambios señalados indican que futuros tratamientos antiproteolíticos, específicamente dirigidos a nivel 2

3 muscular, podrían mejorar la calidad de vida de los enfermos afectos de EPOC. 2. Resultados Los resultados muestran las características de los pacientes y puede observarse que el grupo de enfermos EPOC presenta un peso un 17% inferior al del grupo control y un BMI que igualmente significativamente inferior (22%). El análisis de la función pulmonar denota claramente una disminución de la P a O 2 (35%) y un aumento de P a CO 2 (26%), ambos significativos. La espirometría demostró su condición de enfermedad severa (FEV1/FVC < 70%; 30% < FEV1 < 50% pronosticado). La enfermedad se acompañó de una fuerte respuesta inflamatoria caracterizada por una importante elevación de los niveles de CRP (46%), así como de las citocinas proinflamatorias TNF-alfa (más de un 200%) e interleucina-6 (IL-6) (más de un 160%). El grupo de enfermos EPOC no presentaron cambios en los niveles circulantes ni de insulina ni de IGF-1, lo que parece indicar que estos factores anabólicos no parecen contribuir al desgaste muscular que se observa en los pacientes y que se relaciona con una marcada alteración de la proteolisis muscular. En cuanto a la interleucina-15 (Il-15) importante citocina anabólica a nivel muscular tampoco se hallaron niveles circulantes alterados en el grupo EPOC. A nivel muscular, el grupo EPOC presentó una fuerte activación proteolítica que se manifestó por aumentos significativos en la expresión de todos los marcadores del sistema proteolítico dependiente de ATP. Así, tanto los 2 transcritos de ubicuitina, como la subunidad proteasómica C8 o la enzima conjugadora E2 ésta 3

4 considerada muy importante en la regulación del sistema presentaron aumentos significativos entre un 60 y un 400%. De forma muy interesante, tanto Atrogin-1 como MURF-1, ligasas específicas musculares vinculadas a la acción del proteasoma se hallaron muy aumentadas en los pacientes EPOC (360% y 580%, respectivamente). Los sistemas proteolíticos lisosomales (catepsinas) no presentaron niveles de expresión alterados en los enfermos EPOC, pero sí existen cambios en el sistema calciodependiente al manifestarse un aumento de expresión muscular de calpaína m. En cuanto a la expresión de genes mediadores a nivel muscular, cabe señalar que se observaron en los pacientes EPOC importantes y significativos incrementos de los niveles de mrna para TNF-alfa e IL- 6, de forma totalmente paralela a los cambios observados a nivel circulante. Ello parece respaldar el hecho de que estos mediadores son muy importantes en el desencadenamiento del proceso proteolítico muscular anteriormente mencionado. No se observaron cambios en los niveles de expresión de otras citocinas, como los receptores solubles de TNF, la IL-1, la Il-15 o el interferón gamma. La activación proteolítica conduce a una disminución (30%) del contenido de MyoD, factor de transcripción muy importante en el proceso de diferenciación muscular. Al contrario, tanto el contenido de NF-kappaB como el de AP-1 se hallaron significativamente aumentados (más de un 50%) en el músculo esquelético de los pacientes EPOC, lo que sugiere que la transducción de la señal proteolítica probablemente activada por citocinas se llevaría a cabo a través de estos dos factores de transcripción. Finalmente, puede verse cómo los mencionados cambios en relación con la expresión del sistema proteolítico ATP-dependiente se manifiestan en un aumento efectivo de actividad proteasómica 4

5 (110%). El resultado de ésta es la importante disminución del contenido de miosina de cadena pesada que se observa en los pacientes EPOC y que es un 50% inferior a la del grupo control. Es muy interesante destacar que los pacientes EPOC presentan, a nivel muscular, una actividad caspasa-3 (marcador apoptótico) de más de un 50% superior a los individuos controles, pareciendo indicar una activada respuesta apoptótica ligada al aumento proteolítico tal y como nuestro grupo de investigación ha sugerido anteriormente (Argilés et al. International Journal of Biochemistry and Cell Biology 40: [2008]). 3. Relevancia y posibles implicaciones clínicas de los resultados finales obtenidos Los datos obtenidos en el presente estudio permiten especular que los enfermos EPOC presentan alteraciones musculares importantes relacionadas con proteínas miofibrilares (miosina, entre otras) y que éstas se relacionan con un fuerte aumento de procesos proteolíticos, principalmente a nivel del sistema dependiente de ATP y ubicuitina. Estos datos son coherentes con otros estudios desarrollados en nuestro laboratorio con enfermos de cáncer y SIDA y que también demuestran que este sistema proteolítico es responsable de la disfunción muscular de los mencionados pacientes. Además, los enfermos EPOC presentan una elevada actividad apoptótitca muscular que se correlaciona con los cambios proteolíticos mencionados, así como con el contenido de miosina. Por último, los mediadores que podrían participar en el desencadenamiento de estos cambios, serían citocinas, en particular TNF-alfa e IL-6, tal y como parecen señalar tanto sus niveles circulantes como sus niveles de expresión génica a nivel muscular. Estas citocinas podrían conllevar como efectos, por 5

6 una parte, la disminución de los niveles de MyoD importante factor de diferenciación de células satélite y, por otra parte, el aumento de los niveles de NF-kappaB y AP-1. La relevancia del estudio es, por tanto, muy importante, ya que se aportan datos tanto de mecanismos de desgaste muscular como de mediadores. En cuanto a las posibles implicaciones, cabe señalar que el conocimiento de los procesos involucrados en el mecanismo proteolítico como el conocimiento de los mediadores y sus respectivos factores de transcripción puede conducir al diseño de tratamientos/fármacos que atenúen la pérdida de masa muscular que experimentan los enfermos EPOC y, por tanto, puede contribuir a la mejora de su calidad de vida. 4. Publicaciones Argilés, J.M. & Olivan, M. Understanding the molecular mechanisms responsible for skeletal muscle wasting in COPD patients: therapeutic implications. International Journal of Molecular Medicine 22: S12 (2008) Olivan, M., Busquets, S. López-Soriano F.J. & Argilés, J.M. Proteolytic response in skeletal muscle of COPD patients: possible mediators (en preparación). 6

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