DISMINUCIÓN DEL ÉXITO REPRODUCTOR DE LA GOLONDRINA COMÚN HIRUNDO RUSTICA TRAS UN TRATAMIENTO AÉREO MASIVO CON BACILLUS THURINGIENSIS

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1 DISMINUCIÓN DEL ÉXITO REPRODUCTOR DE LA GOLONDRINA COMÚN HIRUNDO RUSTICA TRAS UN TRATAMIENTO AÉREO MASIVO CON BACILLUS THURINGIENSIS LOWER REPRODUCTIVE SUCCESS IN BARN SWALLOWS HIRUNDO RUSTICA AFTER A MASSIVE AERIAL TREATMENT WITH BACILLUS THURINGIENSIS Federico CABELLO DE ALBA* La Golondrina Común Hirundo rustica es una de las especies mejor estudiadas de la avifauna del Paleártico en general (Møller,1994) y de la península Ibérica en particular (de Lope, 1981), tanto en lo que se refiere a la biología reproductora (Møller, 1984) como a la ecología del comportamiento (de Lope & de la Cruz, 1989; de Lope & Møller, 1993; Møller & de Lope, 1999). No obstante, a pesar de que en muchas ocasiones el declive generalizado de la especie se ha vinculado a la intensificación agrícola (de Lope, 1997), carecemos de estudios que en nuestro ámbito geográfico aborden la influencia que sobre él puede tener la utilización de productos fitosanitarios. Son relativamente bien conocidos los efectos que tienen sobre la reproducción de las aves la aplicación de DDT (Tweist, 1965; Hunt & Sacho, 1969; Beaver, 1980) y los insecticidas orgánicos de síntesis y organofosforados (Huble & Maes, 1968; Peakall, 1985; Hoffman, 1990), aunque escasean los estudios de campo sobre los insecticidas de nuevo uso denominados genéricamente biológicos (véase, no obstante, Reede, 1982; Pascual & Robredo, 1988; Cabello de Alba, 1996, 1999). En este trabajo se estudia la variación en el éxito reproductor de una colonia de Golondrina Común Hirundo rustica tras la aplicación de un método de control biológico de plagas en los campos circundantes. El estudio se desarrolló en un encinar adehesado de los denominados por Torres et al. (1981) del tipo 0, que presenta un estrato arbustivo del 0 al 10% de cobertura y uno arbóreo de no más del 50%. Se localiza en el Valle de los Pedroches, al nordeste de la provincia de Córdoba. La vegetación de la zona pertenece al tipo xerotermomediterráneo, en el que el estrato arbóreo queda constituido casi exclusivamente por la encina Quercus ilex. La principal explotación de la zona es la ganadera, intercalándose con el cultivo de especies forrajeras de secano. La finca tratada tiene una extensión de 258 ha, en las que se aplicaron cuatro variedades comerciales de Bacillus thuringiensis a razón de un litro de producto por hectárea siguiendo la técnica de volúmenes ultrabajos (ULV). El tratamiento tuvo lugar el 24 de abril utilizando agua como disolvente. Los productos fitosanitarios empleados son calificados por nuestra legislación como de baja peligrosidad y toxicidad, tanto para la fauna terrestre como para la acuática (Dirección General de la Producción Agraria, 1990). La reproducción de la Golondrina Común fue controlada en 23 nidos. Salvo uno de ellos, que se hallaba en una edificación aislada, los demás estaban agrupados en una colonia ubicada en una construcción dedicada a albergar ganado porcino. Los nidos se encontraban sobre el techo de la construcción a una altura de dos metros, construidos con los materiales y dimensiones habituales en la especie (Møller, 1982). Los nidos fueron visitados al menos una vez por semana entre los meses de marzo y julio, anotándose los registros relativos a los eventos reproductores. De las 23, diez parejas realizaron solamente una puesta (43,5%), otras diez criaron en dos ocasiones (43,5%) y tan solo tres (13,03%) lo hicieron en tres. Mayo fue el mes en el que se iniciaron un mayor número de primeras pues- * Avenida de América 9, 3. o 1, E Córdoba, España.

2 92 CABELLO DE ALBA, F. tas, 11 (47,8%), frente a las 9 (39,1%) de marzo y las tres (13,04%) de abril. De las primeras puestas, once se completaron antes de la fecha del tratamiento, mientras que el resto se realizó con posterioridad. La totalidad de segundas y terceras puestas tuvieron un inicio más tardío. Considerando sólo las primeras puestas, tendieron a poner menos huevos tras el tratamiento con Bacillus thuringiensis, aunque las diferencias no llegaron a ser significativas. Destaca el hecho de que el éxito de eclosión sí fue significativamente menor tras el tratamiento (Tabla 1). Es más, ninguno de los huevos puestos tras el tratamiento llegó a eclosionar, aunque su examen visual no mostró ninguna irregularidad (todos ellos fueron fértiles y de forma y tamaño normales), ni se observaron síntomas de abandono de los nidos. Todos estos huevos fueron desapareciendo paulatinamente, mientras que las puestas anteriores al tratamiento eclosionaron en su totalidad (sólo un huevo no llegó a eclosionar por ser estéril). La frecuencia de segundas puestas fue mayor, aunque no significativamente, en las parejas que empezaron a criar antes del tratamiento que en las que empezaron después (8 frente a 5; prueba de exactitud de Fisher: P = 0,21). Para estos nidos, un ANOVA mixto con los factores «tratamiento» y «puesta» (este último de medidas repetidas) mostró que, en general, el tamaño de puesta se redujo tanto tras el tratamiento (F 1,11 = 11,05; P < 0,01) como desde la primera a la segunda puesta (F 1,11 = 41,39; P < 0,01), si bien la interacción fue significativa (F 1,11 = 14,90, P < 0,01). Una prueba de Tukey reveló que (1), como ya se vio con todas las primeras puestas, el tamaño de éstas no cambió significativamente tras el tratamiento y (2) sólo las parejas que empezaron a criar tras el tratamiento redujeron significativamente el tamaño de la segunda puesta (Tabla 2). Todas las segundas puestas de la población se perdieron por completo, excepto una cuyos cinco huevos llegaron a eclosionar, realizada al final del periodo, cuando el resto de la colonia se hallaba vacía, y otra depositada en el nido aislado, en la que únicamente se perdió uno de los cuatros huevos. Como se ha señalado, sólo tres parejas realizaron una tercera puesta, de dos huevos en los dos casos en que la primera puesta tuvo lugar antes del tratamiento, y de un huevo en la única pareja que empezó a criar tras el tratamiento. En cualquier caso, estas tres puestas se saldaron con un fracaso total motivado por la desaparición de la puesta. En resumen, como hechos destacables referidos a las puestas posteriores al tratamiento cabe mencionar la reducción del tamaño de las mismas y el prácticamente nulo éxito reproductor de las parejas instaladas en la zona tratada. De los cien huevos puestos tras el tratamiento en consecutivas puestas y distintos nidos, solamente ocho (8%) llegaron a eclosionar, mientras que de los 55 puestos con anterioridad eclosionaron 54 (98.1%). Por otra parte, las parejas que hicieron su primera puesta tras el tratamiento fueron algo menos proclives a intentar una segunda puesta que las que pusieron antes del tratamiento. TABLA 1 Diferencias en el tamaño medio de puesta y de pollada en las primeras puestas realizadas antes y después del tratamiento con Bacillus thuringiensis (medias, errores estándar y resultados de la prueba de la t para muestras independientes). [Differences in clutch size and brood size in first clutches laid before and after treatment with Bacillus thuringiensis. Means, standard errors and results of t-test for independent samples are shown.] n Antes del tratamiento Tras el tratamiento t 21 P [Before treatment] [After treatment] Tamaño de puesta 11 5,0 ± 0,19 4,3 ± 0,39 1,67 0,11 [Clutch size] Número de huevos eclosionados 12 4,9 ± 1,48 0,3 ± 0,10 11,35 <0,0001 [No. eggs hatched]

3 DISMINUCIÓN DEL ÉXITO REPRODUCTOR DE LA GOLONDRINA COMÚN TRAS UN TRATAMIENTO AÉREO 93 TABLA 2 Variación en el tamaño medio de puesta (medias y error estándar) entre las primeras y segundas puestas según la situación de la primera puesta, antes o después del tratamiento. Se muestran los resultados de la prueba de Tukey para la comparación de ambas medias. [Variation in clutch size (means and standard errors) between first and second clutches in relation to the date of the first clutch, before or after the treatment with Bacillus thuringiensis. The significance of Tukey s test for differences between first and second clutches in each case is also given]. Tamaño de puesta [Clutch size] n Primera puesta Segunda puesta P [First clutch] [Second clutch] Primera puesta antes del tratamiento 8 5,00 ± 0,19 4,25 ± 0,39 0,220 [First clutch before treatment] Primera puesta tras el tratamiento 5 4,25 ± 0,27 2,00 ± 0,20 0,001 [First clutch after treatment] Además, estas parejas pusieron en promedio dos huevos menos en su segunda puesta, mientras que las que pusieron primero antes del tratamiento redujeron su tamaño de puesta en un solo huevo (diferencia que no fue significativa, posiblemente debido al reducido tamaño muestral). Como causa de esta reducción podría apuntarse la menor disponibilidad de alimento tras el tratamiento (Turner & Rose, 1989). Sin embargo, dado el régimen alimenticio de la especie (basado exclusivamente en aeroplancton), no cabe esperar un efecto de este tipo tras la aplicación de un producto tan selectivo como el empleado, que actúa exclusivamente por ingestión (Dirección General de la Producción Agraria, 1990). Por otra parte, de haber empeorado las condiciones para la reproducción por esta razón, la reducción habría sido similar en ambos grupos de nidos. Por el contrario, tanto la frecuencia como el tamaño de las segundas puestas fue mayor en las Golondrinas que empezaron a poner antes del tratamiento, aun cuando éstas debieron invertir un mayor esfuerzo en las primeras puestas (hay que recordar que, para las otras, las segundas puestas fueron de reposición). Por ambas razones parece más prudente pensar que las menores expectativas de éxito tras un primer intento de reproducción fallido llevaron a las Golondrinas más tardías a poner menos segundas puestas y de menor tamaño. En cualquier caso, estas segundas puestas fracasaron casi siempre. Sin que se puedan sacar muchas conclusiones de las terceras puestas, su distribución entre grupos de nidos, tamaño y nulo éxito parecen confirmar lo anterior. La disminución en el tamaño de puesta y éxito reproductor a lo largo de la estación reproductora ha sido ampliamente documentada (de Lope, 1981; de Lope & de la Cruz, 1989; Møller, 1994), si bien esta circunstancia no puede explicar por sí sola el extraordinario fracaso detectado tras el tratamiento. La naturaleza del insecticida utilizado excluye la posibilidad de que las aves reproductoras se hubiesen visto afectadas directamente y la existencia de puestas posteriores descarta la deserción de los progenitores. En esta especie, los huevos infértiles permanecen en el nido (de Lope, com. pers.), mezclándose incluso con las puestas posteriores, por lo que la infertilidad puede ser desechada. También podemos excluir las interferencias humanas como causa de fracaso, pues se trata de una especie de marcado carácter antropófilo y la colonia se encontraba en un lugar de acceso restringido. Queda valorar la depredación como posible causa de pérdida. De los potenciales depredadores de huevos y pollos presentes en la zona de estudio, ofidios y ratas pueden ser descartados. No hemos realizado observaciones directas o indirectas de ninguno de ellos y las segundas dejan maltrecho el nido (obs. pers.), lo que no sucedió en ningún caso. Por el contrario, aunque no hemos observado directamente la depredación de huevos por parte de la Urraca Pica pica, sí que la hemos en-

4 94 CABELLO DE ALBA, F. contrado habitualmente en los establos donde se asentaba la colonia. La base de la alimentación de esta especie durante la época de reproducción está integrada por ortópteros y larvas de lepidópteros (Holyoak, 1974; Martínez et al., 1992), aunque también se ha descrito su depredación sobre huevos de otras aves (Birkhead, 1991; Veiga, 1993) y sobre pollos de Golondrina (de Lope, com. pers.). La reducción drástica de la biomasa de artrópodos disponible en el medio por la aplicación del producto fitosanitario en plena época de reproducción pudo provocar una depredación inusual sobre los nidos, hecho ya propuesto en otras ocasiones para explicar elevadas tasas de depredación (Borbón & Barros, 1993). Otro hecho que inclina a proponer la depredación como posible causa de la pérdida de las puestas es que las únicas que llegaron a eclosionar tras el tratamiento corresponden a una pareja aislada, fuera de la colonia, y otra que se realizó cuando las restantes parejas ya la habían abandonado, al final del periodo reproductor. En tales circunstancias, la explotación de este recurso pudo dejar de ser rentable para un depredador como la Urraca. En todo caso, la vinculación de este comportamiento con la aplicación del tratamiento insecticida parece clara, pues en puestas anteriores al mismo no se constató depredación alguna sobre pollos o huevos y la detectada desborda la señalada para condiciones normales (de la Puente & Yanes, 1995). En consecuencia, este estudio pone de manifiesto el impacto que los métodos de control de plagas, aun supuestamente inocuos como el que nos ocupa, pueden causar en la biología reproductora de las aves insectívoras. Sería aconsejable profundizar en su conocimiento antes de adoptar estrategias sobre los tipos de hábitats o medios, fechas y supuestos en que deben ser utilizados. AGRADECIMIENTOS. La redacción de esta nota ha sido posible gracias a Javier Pérez-Tris, que ha realizado las pruebas estadísticas y revisado el texto, y a Jesús Pinilla. Joaquín Fernández de Córdova colaboró en el trabajo de campo, Anders P. Møller facilitó algunas referencias y Florentino de Lope atendió nuestras consultas. Luis Arias de Reyna, Francisco Sánchez Tortosa y mi mujer, Carmen Parra, también contribuyeron en diferentes fases del mismo. Los comentarios del editor y dos revisores anónimos mejoraron sustancialmente el manuscrito original. BIBLIOGRAFÍA BEAVER, D. L Recovery of an American Robin population after earlier DDT use. Journal of Field Ornithology, 51: BIRKHEAD, T. R The Magpies. The ecology and behaviour of Black-billed and Yellow-billed Magpies. T. & A. D. Poyser. London. BORBÓN, M. N. & BARROS, C. B Consideraciones sobre la conservación de un área esteparia extremeña: La Serena. Alytes, VI: CABELLO DE ALBA, F Evolución de la comunidad de aves de un encinar adehesado tras un tratamiento aéreo con diflubenzurón. Ecología, 10: CABELLO DE ALBA, F Bajo éxito reproductor de una colonia de Rabilargo Cyanopica cyanus en la provincia de Córdoba (sur de España). Butlletí del Grup Català d Anellament, 16: DE LAPUENTE, J. & YANES, M Tasas de depredación en nidos de paseriformes ibéricos nidificantes por encima del suelo. Ardeola, 42: DE LOPE, F Biología comparada de la Golondrina común (Hirundo rustica rustica L.) y de la Golondrina Daurica (Hirundo daurica rufula Temm.) en Extremadura. Tesis doctoral. Universidad Complutense. Madrid. DE LOPE, F. & DE LACRUZ, C El desarrollo de los pollos de la Golondrina común (Hirundo rustica L.): Las diferencias entre las crianzas. Ardeola, 36: DE LOPE, F. & MØLLER, A. P Effects of ectoparasites on reproduction of their swallow host: a cost of being multi-brooded. Oikos, 67: DE LOPE, F Golondrina común Hirundo rustica. En, F. J. Purroy (Coord.): Atlas de las aves de España ( ), pp Lynx Edicions. Barcelona. DIRECCIÓN GENERAL DE LA PRODUCCIÓN AGRARIA Manual de productos fitosanitarios Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación. Madrid. HOFFMAN, D. J Embriotoxicity and teratogenicity of environmental contaminants to birds eggs. Reviews of Environmental Contamination and Toxicology, 115: HOLYOAK, D Territorial and feeding behaviour of the Magpie. Bird Study, 21: HUBLE, J. & MAES, C Empoisonnemente aigu d une mésange bleue (Parus caeruleus L.) par des insecticides. Aves, 5: HUNT, L. B & SACHO, R. J Response of Robins to DDT and Methoxyclor. Journal of Wildlife Management, 33: MARTÍNEZ, J. G.; SOLER, M.; SOLER, J. J.; PARACUE- LLOS, M. & SÁNCHEZ, J Alimentación de los pollos de Urraca (Pica pica) en relación con la edad y la disponibilidad de presas. Ardeola, 39:

5 DISMINUCIÓN DEL ÉXITO REPRODUCTOR DE LA GOLONDRINA COMÚN TRAS UN TRATAMIENTO AÉREO 95 MØLLER, A. P Clucth size in relation to nest size in the Swallow Hirundo rustica. Ibis, 124: MØLLER, A. P Geographical variation in breeding parameters of two hirundines. Ornis Scandinavica, 15: MØLLER, A. P Phenotype- dependent arrival time and its consequences in a migratory bird. Behavorial Ecology and Sociobiology, 35: MØLLER, A. P. & DE LOPE, F Senescence in a short-lived migratory bird: age- dependent morphology, migration, reproduction and parasitism. Journal of Animal Ecology, 68: PASCUAL, J. A. & ROBREDO, F Datos preliminares sobre los efectos de un tratamiento aéreo masivo con Diflubenzurón sobre passeriformes nidificantes en cajas anidaderas. En, F. Robredo (ed.): Estudios sobre los tratamientos forestales con Diflubenzurón y su incidencia sobre la fauna, pp ICONA. Madrid. PEAKALL, D. V Behavorial responses of birds to pesticides and other contaminants. Residue Reviews, 96: REEDE, R. H A field study on the possible impact of the insecticide Diflubenzuron on insectivorous birds. Agroecosystems, 7: TORRES, J. A., JORDANO, P. & LEÓN, A Aves de presa diurnas de la provincia de Córdoba. Publicaciones del Monte de Piedad y Caja de Ahorros de Córdoba. Córdoba. TURNER, A. & ROSE, C A handbook of the Swallows and Martins of the world. Cristopher Helm. Londres. TWEIST, G Some effects of DDT on nesting Robins. Jack-Pine Warbler, 43: VEIGA, J. P Does brood heat loss influence seasonal patterns of brood size and hatching asynchrony in the House Sparrow?. Ardeola, 40: [Recibido: ] [Aceptado: ]

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