ABUNDANCIA Y DENSIDAD POBLACIONAL DE OSO NEGRO (Ursus americanus) EN EL NORESTE DE SONORA, MÉXICO: RESULTADOS PRELIMINARES

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2 ABUNDANCIA Y DENSIDAD POBLACIONAL DE OSO NEGRO (Ursus americanus) EN EL NORESTE DE SONORA, MÉXICO: RESULTADOS PRELIMINARES Nalleli E. Lara Díaz 1, Alejandro González Bernal 2, Helí Coronel Arellano 2, Rosa Elena Jiménez Maldonado 3, Eugenia Espinosa Flores 4, Gerardo Carreón Arroyo 2 y Carlos Alberto López González 1 INTRODUCCIÓN El oso negro (Ursus americanus) es el carnívoro de mayor tamaño en México y la única especie de úrsido presente en el país, de las dieciséis subespecies de oso negro, tres se encuentran en la República Mexicana: U. americanus eremicus, U. a. amblyceps y U.a. machetes (Doan-Crider y Hellgreen, 1996). Habita en las zonas templadas de Norteamérica desde el límite de la región boreal en Alaska hacia el sur hasta el área central de México, siguiendo las montañas de la Sierra Madre Oriental y Occidental. En la década de los 1950`s, los osos negros aún eran comunes en las regiones montañosas, sin embargo la cacería furtiva y la fragmentación de su hábitat redujeron un 80% de su distribución original en nuestro país (SEMARNAP, 1999). La distribución en México de esta especie es poco conocida y se cuenta con registros en los estados de de Sonora, Chihuahua, Coahuila, Nuevo León, Zacatecas y Durango (SEMARNAP, 1999). Se encuentra en peligro de extinción a lo largo de su distribución, con excepción de las Serranías del Burro en Coahuila, donde se cataloga bajo protección especial de acuerdo a la NOM-059 (SEMARNAT, 2008). Asimismo se encuentra dentro del Apéndice II del CITES (CITES, 2009) y es considerada como especie prioritaria para ejercer acciones de conservación de acuerdo al Programa de Conservación de Especies en Riesgo (PROCER; CONANP, 2007). A pesar de ser una especie bajo categoría de riesgo y un carnívoro tope en las cascadas tróficas, que influye en la estructura y función de los ecosistemas (Ripple y Beschta, 2004), se carece de información actual de sus poblaciones. Es por ello, que el objetivo del presente trabajo fue establecer de manera preliminar la abundancia y densidad poblacional del oso negro (Ursus americanus) en tres localidades del Noreste de Sonora, con la finalidad de obtener información base que ayude a enriquecer el conocimiento sobre esta especie y generar estrategias para su conservación en la región.

3 ÁREA DE ESTUDIO El presente estudio se realizo en tres localidades de la Sierra Madre Occidental en el estado de Sonora, que pertenecen a la región biogeográfica conocida como Islas del Cielo (Sky Islands, Warshall, 1994): la Sierra de San Luis, Sierra Ajos y Sierra Madera. La Sierra de San Luis (SSL) se ubica en el municipio de Agua Prieta, Sonora. La vegetación dominante es bosque de pino-encino y bosque bajo abierto, el clima principal es árido templado (CONABIO, 2009). El rancho en el que se realizó el monitoreo (El Pinito) es propiedad privada, dedicado a la conservación de los recursos naturales y sin presencia de ganado los últimos diez años (Rodríguez-Martínez et al. 2008). Sierra Ajos y Sierra Madera se localizan dentro de la Reserva Forestal Nacional y Refugio de Fauna Silvestre Ajos Bavispe. La vegetación dominante en Sierra de Ajos es bosque de galería, bosque bajo abierto y bosque de pino, mientras que para la Sierra de Madera se reporta matorral subtropical dominado por arbustos espinosos y arboles pequeños. En ambas áreas se presentan tres tipos de clima: semiseco, templado subhúmedo y semifrío subhúmedo (SEMARNAT-CONANP). MÉTODO Para el registro de oso negro (Ursus americanus) en el polígono de Ajos, se siguió el diseño de red de trampeo (Anderson et al., 1983). Se colocaron 29 trampas cámara (WildvieW 2 ), distribuidas en tres círculos concéntricos completos formados por ocho radios y se colocaron además tres cámaras extra fuera de los círculos. El periodo de actividad fue del 21 de abril al 4 de junio de En Sierra Madera se colocaron 29 trampas cámara (WildvieW 5 ). Debido a que en esta zona de la Reserva existen brechas que proporcionan una mayor accesibilidad al sitio, se aprovecharon para la colocación de las trampas-cámara. De esta forma se siguió el camino de terracería y se colocaron las cámaras en senderos y veredas cerca del camino principal. Las cámaras empezaron su periodo de actividad el 23 de mayo, finalizándolo el 27 de junio. Para la SSL se colocaron 27 trampas cámara (WildvieW 2 y WildvieW 5 ) en veredas identificadas como paso de fauna. Debido a las características del terreno (i.e pendiente) las cámaras se distribuyeron de acuerdo a los caminos y veredas existentes, donde era posible acceder a pie y en camioneta. Su periodo de actividad fue del 8 de julio al 17 de agosto de Para cada cámara de las tres zonas se registraron las coordenadas (en Sistema Universal Transversal de Mercator, UTM) y altitud, datos que fueron obtenidos mediante una unidad GPS (sistema de posicionamiento global, por sus siglas en inglés) Etrex Garmin, de modo complementario se anotaron las principales especies de flora presentes para describir el hábitat. Finalmente todos los registros se almacenaron en una base de datos hecha en Excel 2003 (Microsoft ).

4 Las trampas cámara en los sitios de muestreo estuvieron separadas a una distancia aproximada de un km entre ellas, sin embargo dicha distancia varió de acuerdo a la accesibilidad del terreno. Frente a cada cámara se colocó un atrayente, a una distancia de 3 m, el cebo consistió de sardina comercial en salsa de tomate, una mezcla de avena y maíz, y finalmente se utilizó un atomizador con extracto de vainilla, con el objetivo de atraer a mamíferos de talla mediana y grande, tanto carnívoros, como herbívoros y omnívoros. Las trampas cámara tuvieron una orientación S-N con la finalidad de evitar ser activadas por la luz del sol, se fijaron en árboles a una altura entre 50 y 100 cm, dependiendo de las características del terreno (e.g. pendiente). Cada registro fotográfico fue programado por minuto, registrando el día y la hora (en formato militar), así como la captura de tres eventos fotográficos sucesivos cuando fueran activadas. Adicionalmente se registraron y geoposicionaron los rastros de oso negro, como huellas y excretas. 3.1 ANÁLISIS DE DATOS Los osos negros documentados a lo largo de los muestreos fueron identificados a nivel de individuo a través de diversas marcas naturales, a estos se les llevo a cabo un análisis cruzado de opiniones, donde cinco observadores discriminaron individuos entre las imágenes obtenidas de modo independiente. Para evaluar la precisión del análisis cada observador hizo un análisis ciego, donde desconocía el resultado del análisis realizado por parte de los otros observadores. A través de este análisis se eliminaron las fotografías no utilizables para distinguir individuos y se produjo un consenso por medio del cual se obtuvo el número promedio de individuos, incorporando así el numero de capturas y recapturas (Kelly et al., 2008). Se consideraron recapturas los eventos fotográficos separados por un periodo de 24 horas (Yasuda, 2004). Con estos resultados se construyo el historial de captura y recaptura para cada individuo generando así una base de presencia (1) - ausencia (0) de acuerdo a los días de muestreo. 3.2 ABUNDANCIA RELATIVA Y DENSIDAD La abundancia se estimo mediante el programa MARK 6.0, utilizando la herramienta Capture, considerando los supuestos de una población cerrada a través del modelo de estimación de probabilidad de captura apropiado (White, 2008). El análisis también arroja una variación en la probabilidad de captura que pueden ser por heterogeneidad individual M(h) que se refiere a que la probabilidad de captura varía entre individuos, por respuesta de conducta M(b) que se refiere a que el individuo cambia su probabilidad de captura después de que es capturado por primera vez, por tiempo M(t) que se refiere a que la probabilidad de captura difiere de una sesión de muestreo a otra y por ultimo una de modelo nulo M(o) que se refiere a que no hay variación en la probabilidad de captura ni por individuos ni por el tiempo (Karanth y Nichols, 1998). Se evaluó si existían diferencias significativas en la abundancia entre los sitios de estudio mediante una prueba de Poison mediante el programa R (Ver , 2008). Para estimar la densidad se cálculo el área efectiva de muestro con base en el valor medio del ámbito hogareño registrado para el oso negro (Larivière, 2001). Dicho buffer se realizó mediante el programa ArcMap 9.1. Para obtener la densidad, el parámetro de abundancia calculado (número de individuos) se divide entre el área efectiva de muestreo para la especie dentro de cada sitio de muestreo, reportándola como individuos por km 2.

5 RESULTADOS Con un esfuerzo de muestreo de 1,148 días/cámara para la Sierra de Ajos se obtuvieron 80 registros fotográficos de oso negro, los cuales pertenecían a tres individuos diferentes; para la Sierra Madera el esfuerzo de muestreo fue de 942 días/cámara durante los cuales se obtuvieron 78 registros fotográficos de seis individuos de oso negro; en el caso de la SSL el número de registros fue de 458, y se identificaron 13 individuos diferentes. El alto número de registros se debe a la programación de tres eventos fotográficos sucesivos, cada minuto, en las cámaras, lo cual permite identificar a los individuos. La abundancia calculada fue mayor en la Sierra de San Luis con una media de 16 individuos, seguida de la Sierra Madera con una media de seis individuos, y el lugar con una menor abundancia fue la Sierra de Ajos, con una media de tres individuos (Figura 1). La abundancia entre las tres zonas de estudio resultó diferente significativamente (Z=-4.811, p=1.50e-06) de acuerdo a la prueba de Poison. Por otra parte, la probabilidad de captura en Sierra de Ajos estuvo dada por el modelo M(bh), que implica que los individuos fueron registrados debido a su propia conducta, la cual cambió después de que fueron capturados por primera vez. En Sierra Madera no existió variación entre la probabilidad de captura de los individuos (M(o)) y en la Sierra de San Luis la probabilidad de captura varía entre individuos, por su respuesta conductual (M(h)). El área efectiva de muestreo calculada a través de buffers fue mayor en Sierra la Madera, seguida de la Sierra Ajos y por último la Sierra de San Luis. La mayor densidad de oso negro se registró en la Sierra de San Luis (Cuadro 1) c Abundancia b 6 4 a 2 0 S. Ajos S. Madera S. San Luis Figura 1. Abundancia de oso negro (Ursus americanus) en tres Sierras del Noreste de de Sonora, México. Letras diferentes (a, b, c) indican diferencias significativas entre la abundancia de los sitios de estudio.

6 Ajos Madera San Luis Especie A Área (Km 2 ) Ind./km 2 A Área (Km 2 ) Ind./km 2 A Área (Km 2 ) Ind./km 2 Ursus americanus Tabla 1. Densidad de oso negro (Ursus americanus) en tres Sierras del Noreste de Sonora, México. DISCUSION Nuestros resultados muestran diferencias significativas entre las tres áreas de estudio, aunque Sierra de Ajos tuvo un mayor esfuerzo de muestreo presento la menor densidad y abundancia, pero es importante mencionar que una cámara fue robada y se encontraron dos cámaras desactivadas, en dichas cámaras se encontraron rastros de presencia de oso, sin embargo debido a que no existieron registros fotográficos no se pudieron incluir en este estudio. Potencialmente la densidad podría ser mayor, por lo que es necesario realizar más muestreos en esta Sierra. En la Sierra Madera el área de muestreo estuvo dominada por dos tipos de vegetación, de pino-encino y de matorral, lo cual pudo contribuir a obtener una menor densidad que en la Sierra de San Luis, ya que todos los osos fueron registrados en la zona correspondiente a pino-encino, además, existe una mayor presencia humana y de ganado en la zona de matorral en la Madera, pudiendo contribuir a que los osos no se dispersen hacia esta región. La zona de la SSL obtuvo la mayor densidad de las tres zonas de estudio, en el área de muestreo la ausencia de ganado y la poca presencia humana permite que la conducta de los osos no esté influenciada por aspectos antropocéntricos, ya que incluso durante el periodo de muestreo hubo avistamientos de tres individuos. Así mismo, la densidad reportada puede ser mayor debido a la época en la que se realizó el muestreo, ya que las hembras registradas estaban acompañadas de una a dos crías. Sin embargo, la densidad en el área de estudio también resulto baja en comparación con estudios previos en la zona, (0.16 ind./km 2 ; Sierra Corona et al., 2005), y también en comparación con las densidades de oso negro reportadas para la Serranías del Burro, Coahuila (0.35 ind./km 2 ), pero cabe mencionar que en esta región la especie esta bajo la categoría de Protección especial (NOM-059; SEMARNAT, 2008). En este estudio, presentamos los resultados preliminares, ya que es necesario continuar con los monitoreos en esta región, además de incluir otras técnicas de muestreo que contribuyan a generar mayor información sobre la especie (e.g. uso de hábitat, análisis genéticos). Además es recomendable que se realicen los monitoreos cubriendo diferentes temporadas, ya que la estimación de densidad poblacional puede estar influenciada por la estacionalidad debido a la fluctuación de recursos y a la época de reproducción además de factores conductuales y antropocéntricos (Rogers,1987).

7 Por otra parte, en este estudio presentamos los primeros resultados de densidad para las Sierra de Ajos y Madera, y continuamos con el monitoreo que se ha llevado a cabo en la Sierra de San Luis. Finalmente es necesario recalcar que las estimaciones de densidad son críticas para el desarrollo de planes de manejo y conservación de las especies y el uso de trampas cámara es una herramienta útil para estimar densidades de especies elusivas, es decir, especies solitarias, con amplio ámbito hogareño y bajas densidades poblacionales como el oso negro (Kelly et al, 2008., Mace et al, 1994., Martorello et al, 2001., Ríos-Uzeda et al, 2007., Trolle y Kery, 2003), de modo que a través de estos estudios se contribuye al conocimiento del estado actual de la especie y puede apoyar la generación de planes de conservación. AGRADECIMIENTOS Al Fondo Mexicano para la Conservación de la Naturaleza y la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO). Al Director de la RFNyRFS Ajos Bavispe por permitirnos el acceso a la Reserva, así como al personal de la reserva que nos acompañó durante el trabajo de campo, Guadalupe Flores y Luis Portillo. A dueños y trabajadores de los ranchos dentro y alrededor de la RFNyRFS Ajos Bavispe. A los diferentes voluntarios que nos apoyaron durante el trabajo de campo y de gabinete: Diana Zamora Bárcenas, Carmina Gutiérrez, Miguel Gómez, Efrén Moreno Arzate, Alberto González Gallina, Rubén Duarte, Evelyn Ponce Jiménez y Daniela Valera.

8 LITERATURA CITADA Anderson, D. R., K. P. Burnham, G. C. White y D. L. Otis Density Estimation of Small-Mammal Populations Using a Trapping Web and Distance Sampling Methods. Ecology, 64 (4): CITES (Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres) Apéndices. En Fecha de consulta: 15/09/2009. CONABIO Regiones Terrestres Prioritaria Sierra de San Luis-Janos. Fecha de consulta 15/09/2009. CONANP (Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas) Programa de conservación de especies en riesgo. PROCER En: Fecha de consulta: 13/07/2009. Doan-Crider, D.L y E.C. Hellgren Population characteristics and winter ecology of black bears in Coahuila, Mexico. Journal of Wildlife Managament 60: Karanth K.U. y J.D. Nichols Estimation of tiger densities in India using photographic captures and recaptures. Ecology 79(8): Kelly, M. J., A. J. Noss, M. S. Di Bitetti, L. Maffei, R. L. Arispe, A. Paviolo, C. D. De Angelo, y Y. E. Di Blanco Estimating Puma Densities From Camera Trapping Across Three Study Sites: Bolivia, Argentina, And Belize. Journal of Mammalogy 89(2): Larivière, S Ursus americanus. Mammalian Species. 647:1-11. Mace, R. D., S. C. Minta, T.L. Manley y K. E. Aune Estimating grizzly bear population size using camera sightings. Wildlife Society Bulletin 22:74-83 Martorello, D. A., T. H. Eason, and M. R. Pelton A sighting technique using cameras to estimate population size of black bears. Wildlife Society Bulletin 29:: Ríos-Uzeda, B., H. Gómez, y R. B. Wallace A preliminary density estímate for Andean bear using camera-trapping methods. Ursus 18(1): Ripple, W.J. y R. L. Beschta Wolves and the Ecology of Fear: Can Predation Risk Structure Ecosystems? BioScience 54(8): Rodríguez-Martínez, A., C.N. Moreno-Arzate, E.R. González-Sierra y C.A. López-González Uso de Hábitat, Hábitos Alimentarios y Estructura Poblacional del Oso Negro (Ursus americanus) En la Sierra Madre Occidental de México. Pp En: Lorenzo, C., E. Espinoza y J. Ortega (Eds.) Avances en el Estudio de los Mamíferos de México. Publicaciones especiales, Vol. II. Asociación Mexicana de Mastozoología, A. C., México, D.F. Rogers, L. L. y A. W. Allen Habitat suitability index models: Black bear, Upper Great Lakes Region. National Ecology Center, U.S. Fish Wildlife Service, Biol. Rep. 82(10.144). 54 pp. SEMARNAP Proyecto para la conservación y manejo del oso negro (Ursus americanus) en México. Instituto Nacional de Ecología. México. SEMARNAT (Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales) Norma Oficial Mexicana, NOM-059-SEMARNAT Protección ambiental, Especies Nativas de México de flora y fauna silvestres. Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio. Lista de Especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación. Segunda Sección 1-96 pp. SEMARNAT, CONANP. Estudio Previo Justificativo Area de Protección de flora y fauna Mavavi. Sierra Corona R., I. A. Sayazo Vázquez, M. del C. Silva Hurtado y C. A. López González Black Bear Abundante, Habitat Use and Food Habits in the Sierra San Luis, Sonora, Mexico. USDA Forest Service Proceedings RMRS-P-36

9 Trolle, M., y M. Kery Estimation of ocelot density in the Pantanal using capture recapture analysis of camera-trapping data. Journal of Mammalogy 84: Warshall, P The Madrean Sky Island Archipelago: A planetary overview. In L. F. Debano, G. J. Gottfried, R. H. Hamre, C. B. Edminster, P. F. Ffolliott & A. Ortega-Rubio. (Eds.), The Sky Islands of Southwestern United States and Northwestern Mexico. pp USDA Forest Service: General Technical Report RM-GTR-264. White, C. G Mark and Recapture Parameter Estimation. Version 6.0. Colorado State University. Fecha de Consulta: 1/09/2009. Yasuda, M Monitoring diversity and abundance of mammals with camera traps: a case study on Mount Tsukuba, central Japan. Mammals Study. 29: