UNIVERSIDAD AUSTRAL DE CHILE FACULTAD DE CIENCIAS VETERINARIAS INSTITUTO DE CIENCIAS CLÍNICAS VETERINARIAS

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1 UNIVERSIDAD AUSTRAL DE CHILE FACULTAD DE CIENCIAS VETERINARIAS INSTITUTO DE CIENCIAS CLÍNICAS VETERINARIAS COMPARACIÓN DE PARÁMETROS DE BIOQUÍMICA SANGUÍNEA EN ZORROS CHILLA (Pseudalopex griseus) SILVESTRES Y EN CAUTIVERIO Memoria de Título presentada como parte de los requisitos para optar al TÍTULO DE MÉDICO VETERINARIO IGNACIO JAVIER CONCHA MEYER VALDIVIA CHILE 2015

2 PROFESOR PATROCINANTE PROFESOR CO-PATROCINANTE Ananda Müller Gerardo Acosta-Jamett PROFESORES INFORMANTES Paulo Corti Julio Thibaut FECHA DE APROBACIÓN: 25 de Marzo de 2015

3 ÍNDICE Capítulos Página 1. RESUMEN SUMMARY INTRODUCCIÓN MATERIAL Y MÉTODOS RESULTADOS DISCUSIÓN REFERENCIAS ANEXOS... 21

4 1 1. RESUMEN El zorro chilla (Pseudalopex griseus) habita en territorio chileno desde la Región de Atacama en el norte, hasta el estrecho de Magallanes y Tierra del fuego en el sur, además se encuentra ampliamente distribuido en Argentina. Se conocen muchos aspectos conductuales y biológicos de la chilla, sin embargo estudios bioquímicos sanguíneos no existen para esta especie. Ampliar el conocimiento permitiría mejorar los manejos relacionados a la especie. Este estudio tuvo como objetivos determinar y comparar parámetros de bioquímica sanguínea en zorros chilla de vida silvestre del norte y del sur de Chile y en cautividad, además de determinar intervalos de referencia de bioquímica sanguínea para la especie. Para tal fin se tomaron muestras de sangre con heparina de 49 zorros chillas adultos, de los cuales 34 eran de vida silvestre, 14 provinieron del Parque Nacional Conguillío en la Región de la Araucanía, 20 provinieron del área entre Coquimbo y Ovalle ubicada en la Región de Coquimbo, y 15 zorros provenientes de diferentes centros de rehabilitación de fauna silvestre y zoológicos de Chile. Se establecieron tres grupos para los diferentes orígenes de los zorros: silvestres del sur, silvestres del norte y de cautiverio respectivamente. Se determinaron las concentraciones séricas de: proteínas totales, albúminas, urea, creatinina, colesterol, triglicéridos, magnesio, fósforo, calcio y las actividades séricas de: aspartato aminotransferasa (AST), alanino aminotransferasa (ALT), gamma glutamil transpeptidasa (GGT). Además se determinó la condición corporal de cada grupo de zorros. Los analitos que no mostraron diferencias entre grupos fueron albúmina, triglicéridos, creatinina y magnesio, sus intervalos de referencia fueron 17,1-42 g/l, 0,2-2,7 mmol/l, 53,5-174 μmol/l y 0,7-1,1 mmol/l respectivamente. Las actividades de ALT, AST, GGT y concentraciones séricas de colesterol y calcio se agruparon entre los zorros silvestres del sur y de cautiverio con intervalos de referencia de 37,6-95,6 U/L, 35,4-238,9 U/L, 1,8-12,1 U/L, 1,1-5,2 mmol/l, 1,9-2,8 mmol/l respectivamente. Las concentraciones de fósforo y urea se agruparon entre los zorros silvestres del sur y del norte con intervalos de referencia de 1,0-2,8 mmol/l, 5,7-17,4 mmol/l respectivamente. La concentración de proteínas se agrupó entre los zorros silvestres del norte y cautiverio con un intervalo de referencia de 25,7-78 g/l. Como conclusión, los analitos con diferencias estadísticamente significativas (p < 0,05) entre grupos fueron ALT, AST, GGT, Colesterol, Calcio, Fósforo, Urea y Proteínas totales, siendo los zorros silvestres del norte, los que presentaron mayor número de parámetros distintos. Además, fue posible agrupar un número adecuado de animales para obtener intervalos de referencia de bioquímica sanguínea de zorros chilla. Palabras clave: Zorro chilla, Pseudalopex griseus, intervalos de referencia, bioquímica sanguínea.

5 2 2. SUMMARY COMPARISON OF BLOOD BIOCHEMICAL PARAMETERS OF WILD AND CAPTIVE SOUTH AMERICAN GREY FOXES (Pseudalopex griseus) The South American grey fox (Pseudalopex griseus) inhabits in Chilean territory from Atacama Region in the north, to the Strait of Magellan and Tierra del Fuego in the south, also is widely distributed in Argentina. Many behavioral and biological aspects of the grey foxes are known, however blood biochemical studies do not exist for this species. Expand the knowledge will improve the handling related to the grey foxes. This study aimed to determine and compare serum biochemistry parameters in wild (north and south) and captive grey fox. Also serum biochemical reference intervals were determined for the specie. To this purpose, blood samples were taken from 49 adult grey foxes, 34 wildlife grey foxes, 14 from Conguillío National Park in the Araucanía Region and 20 from the area between Coquimbo and Ovalle located in Coquimbo Region and 15 foxes from various rehabilitation center and wildlife zoos in Chile. Three groups were established according to different origins of foxes: southern wild, northern wild and captive respectively. Serum concentrations of total protein, albumin, urea, creatinine, cholesterol, triglycerides, magnesium, phosphorus, calcium and plasma activities of aspartate aminotransferase (AST), alanine aminotransferase (ALT), gamma glutamyl transpeptidase (GGT) were determined. Also body condition was determined for foxes in each group. Analytes without differences among groups were albumin, triglycerides, creatinine and magnesium, which reference intervals were g/l, mmol/l, μmol/l and mmol/l respectively. The serum activities of ALT, AST, GGT and serum concentrations of cholesterol and calcium were grouped between south wild and captive foxes, with reference intervals of U/L, U/L, U/L, mmol/l and mmol/l respectively. The phosphorus and urea concentrations were grouped between south and north wild foxes, with reference intervals of mmol/l, mmol/l respectively. The protein concentration was grouped between north wild and captive foxes, with a reference interval of 25.7 to 78 g/l. In conclusion, the analytes with statistically significant differences (p < 0.05) between groups were ALT, AST, GGT, cholesterol, calcium, phosphorus, urea and total proteins. The north wild foxes were the group that showed a higher number of different parameters. Furthermore, it was possible to group an adequate number of animals to calculate reference intervals of blood chemistry in grey foxes. Key words: Chilla fox, Pseudalopex griseus, reference intervals, blood biochemistry.

6 3 3. INTRODUCCIÓN 3.1. BIOQUÍMICA SANGUÍNEA La bioquímica clínica es la disciplina dentro de la patología clínica que estudia los componentes químicos de los tejidos y fluidos del organismo de los animales con el propósito de conocer su fisiología y a través de ello ser de utilidad en la práctica clínica veterinaria. La bioquímica clínica tiene como objetivo apoyar el procedimiento clínico veterinario mediante la determinación de la presencia o la cantidad de ciertos componentes del organismo, denominados metabolitos, en muestras de tejidos o fluidos de un animal o de grupos de animales (Wittwer 2012) Indicadores del metabolismo proteico Las proteínas son el componente más abundante en el plasma, conformadas por albumina y globulinas. La albumina es sintetizada en el hígado y tiene como funciones el transporte de sustancias como bilirrubina, ácidos grasos, cortisol, cationes y drogas; además determinan la presión oncótica de la sangre y son una reserva de aminoácidos (Wittwer 2012). Las globulinas son un grupo de proteínas que de acuerdo a su movilidad en el campo eléctrico se clasifican en: alfa, beta y gamma globulinas, sintetizadas en su mayoría en el hígado, con excepción de las gamma globulinas que son sintetizadas por plasmocitos y linfocitos B, siendo estas las más abundantes (Thrall y col 2012). Las hiperproteinemias pueden darse en respuesta a una infección (aumento de globulinas) o secundaria a deshidratación (concentración de albumina y globulinas), la hipoproteinemia se puede dar en estados de desnutrición y en casos de pérdidas de sangre por hemorragias o plasma en quemaduras o bien por parasitismos (Wittwer 2012). La hiperalbuminemia solo es observada en deshidratación (Thrall y col 2012) y la hipoalbúminemia se produce por menor síntesis en desnutrición o alteración hepática crónica o por pérdidas en casos de parasitismo gastrointestinal o alteraciones renales (Wittwer 2012). Hiperglobulinemia puede ser ocasionada por aumentos en uno o varios tipos de globulinas, en respuesta a un antígeno o por una enfermedad inmunomediada. La hipoglobulinemia puede ser transitoria o adquirida por inmunodeficiencia (Wittwer 2012) Indicadores de funcionalidad renal La urea es una pequeña molécula hidrosoluble sintetizada en el hígado a partir del amonio y también en el ciclo de Krebs-Henseleit. La urea es la principal forma en que el nitrógeno se elimina en los mamíferos (Thrall y col 2012). La creatinina es un metabolito generado a partir de la fosfocreatina como fuente de energía. Su producción en cada individuo es constante y es eliminada por el riñón mediante filtración glomerular sin reabsorción tubular (Wittwer 2012). Una de las principales funciones del sistema urinario es excretar la urea y creatinina. Cuando se pierde esta función, las concentraciones plasmáticas de estos metabolitos aumenta, condición denominan azotemia, esta puede ser causada por causas pre-renales, renales o post-renales. Azotemia prerrenal se debe a hipovolemia (por ejemplo, deshidratación, shock). Azotemia renal es causada por lesiones en uno de cinco lugares: glomérulos, túbulos, intersticio, pelvis renal, o vasos sanguíneos, y la azotemia posrenal se debe a una obstrucción en cualquier lugar después del nefrón o ruptura en el sistema urinario (Thrall y col 2012).

7 Indicadores de metabolismo energético El colesterol se puede obtener de la dieta si contiene productos de origen animal, o puede ser sintetizado, siendo el principal órgano de síntesis y catabolismo de colesterol el hígado. Órganos endocrinos esteroidogénicos (corteza suprarrenal, testículos, ovarios, placenta) pueden sintetizar pequeñas cantidades de colesterol; sin embargo, estos órganos utilizan el colesterol sintetizado en el hígado como fuente principal para sus diversas funciones (Wittwer 2012). La hipercolesterolemia puede tener un origen fisiológico postprandial o puede ser patológica como en colestasis, síndrome nefrótico, diabetes mellitus hipotiroidismo hiperadrenocortisismo. La hipocolesterolemia puede ser una característica de las enfermedades que resultan en disminución en la producción, mala absorción, mala digestión o aumento del catabolismo del colesterol (Wittwer 2012). La síntesis de triglicéridos se da en las células de la mucosa intestinal, adipocitos, hepatocitos, células epiteliales mamarias y en los riñones. Dentro de la célula de la mucosa intestinal, ácidos grasos de la dieta y monoglicéridos son re-esterificados para formar triglicéridos. El control de la síntesis de triglicéridos por los enterocitos depende en gran medida de la disponibilidad en la dieta de ácidos grasos. Una vez formados, los triglicéridos no se almacenan totalmente en los enterocitos, pero se empaquetan en los quilomicrones y se liberan en los lactíferos (Thrall y col 2012). La hipertrigliceridemia puede tener un origen fisiológico, posterior a la administración de corticoides o postprandial, y entre las causas patológicas se encuentran: hipotiroidismo, hiperadrenocortisismo, diabetes mellitus, lipidosis hepática, pancreatitis, endotoxemia, colestasis, síndrome nefrótico. La hipotrigliceridemia se reporta sin importancia clínica a menos que sea acompañada de hipocolesterolemia lo que es reflejo de una nutrición inadecuada, tales como inanición o desnutrición secundaria a malabsorción y/o mala digestión (Trall y col 2012) Indicadores de daño hepático Las enzimas son proteínas que catalizan reacciones químicas y en general se encuentran cumpliendo su rol en la mitocondria, membrana o citoplasma de células sin tener una función definida en el plasma, su presencia en la sangre es producto de la liberación desde la célula, la que en animales sanos se asume fisiológica. Enzimas hepáticas como Alanino Aminotransferasa (ALT) y Aspartato Aminotransferasa (AST) son utilizadas para detectar daño hepatocelular, siendo ALT mas especifica que AST para detectar este daño ya que AST es una enzima que se encuentra en los hepatocitos y también en los músculos esquelético y cardiaco, sólo los aumentos son considerados patológicos siendo indicativos de lesiones hepáticas o musculares (Thrall y col 2012). Gamma Glutamil Transpeptidasa (GGT) se encuentra principalmente en las células con altas tasas de secreción o absorción donde su actividad es significativa en el hígado, riñón, páncreas, e intestino y se considera un marcador para las enfermedades del sistema hepatobiliar asociada con colestasis. En general es utilizada para el diagnóstico de enfermedades hepáticas de animales, siendo más relevante en felinos que cánidos (Thrall y col 2012) Minerales El calcio, fósforo y magnesio son necesarios para funciones extra e intracelulares vitales. Las concentraciones intracelulares de estos minerales son más altas que las concentraciones extracelulares. Al igual que con los otros electrolitos, su consumo es por ingestión y la regulación de su concentración en la sangre involucra los riñones y el tracto gastrointestinal. El

8 5 hueso es otro actor fundamental en la regulación, como la mayoría de calcio corporal total, fósforo y magnesio se almacena en los huesos. El mantenimiento de concentraciones circulantes adecuadas de estos electrolitos es dependiente en gran medida de control hormonal. Hormonas reguladoras son compartidas por estos electrolitos, con la regulación de magnesio que se entiende menos. Las principales hormonas que funcionan para mantener las concentraciones de calcio y fósforo normales son calcitonina, hormona paratiroidea (PTH), y 1,25 dihidroxivitamina D (calcitriol o vitamina D) (Thrall y col 2012). Entre las causas patológicas que producen hipocalcemia se encuentran: eclampsia, raquitismo, hipoparatiroidismo, pancreatitis, insuficiencia renal crónica, hipoalbuminemia, osteomalasia y osteodistrofia. Las causas de hipercalcemia son: hiperparatiroidismo primario, calcinosis y neoplasias. Entre las causas patológicas que producen hipofosfatemia se encuentran: hiperparatiroidismo primario, raquitismo, osteomalacia, osteodistrofia, hipovitaminosis D, hipercalcemia neoplásica y alcalosis respiratoria (Wittwer 2012). Las causas de hiperfosfatemia son: hipoparatiroidismo primario, secundario y nutricional, insuficiencia renal severa, calcinosis. Causas de hipomagnesemia pueden ser consecuencia de: escasa ingesta, tetania hipomagnesemica, enteropatías, hipoparatiroidismo, secundaria a uso de diuréticos. Las causas de hipermagnesemia están dadas por: ingesta elevada e hipoadrenocortisismo BIOQUÍMICA SANGUÍNEA COMO HERRAMIENTA EN FAUNA SILVESTRE La bioquímica sanguínea representa un importante apoyo para el diagnóstico en medicina veterinaria, esta es usada para evaluar la salud de los animales (Wittwer 2012), de las poblaciones naturales y puede servir indirectamente como valioso indicador de la condición del hábitat y el cambio de su calidad (Franzmann 1972, Smith y Rongstad 1980). Sin embargo, esta tiene un uso limitado en los animales silvestres, debido a la falta de intervalos de referencia (Courtenay y col 2001), ya que un pre-requisito para evaluar la sensibilidad a una enfermedad de cualquier especie de fauna silvestre es necesario caracterizar los valores normales de los distintos analitos (Karesh y col 1995). Los estudios para estos parámetros en cánidos silvestres son escasos, para el género Pseudalopex que presenta seis especies, sólo existen datos para el zorro culpeo (Pseudalopex culpaeus) (Rubio y col 2014). Para establecer intervalos de referencia se deben obtener muestras representativas de una población homogénea aparentemente sana o clínicamente normal (Friedrichs y col 2012). Se considera una población clínicamente normal a un grupo de individuos que pertenecen a un lugar determinado y que no están enfermos. Por las dificultades que implica trabajar con animales silvestres, la Sociedad Americana de Patología Clínica Veterinaria (ASVCP), indica que, como mínimo para establecer intervalos de referencia, se requieren entre 20 a 40 individuos que pueden tener una distribución no normal, donde aplicando un método estadístico robusto se pueden obtener los intervalos de referencia con un 90% de confianza (Friedrichs y col 2012). En la actualidad no existen estudios que comparen parámetros bioquímicos sanguíneos de zorros chilla silvestres y de cautiverio, tampoco existen intervalos de referencia de bioquímica sérica para la especie. Por esta razón, se utilizan frecuentemente intervalos de referencia de especies cercanas al zorro chilla, como el zorro rojo (Vulpes vulpes) o el perro doméstico para la interpretación de exámenes bioquímicos en esta especie.

9 BIOLOGÍA, CARACTERÍSTICAS Y DISTRIBUCIÓN DEL ZORRO CHILLA En Chile habitan tres especies de canidos autóctonos: el zorro culpeo, el zorro chilote (P. fulvipes) y el zorro chilla. Además existe una especie exótica introducida: el perro doméstico (Muñoz y Yáñez 2009). El zorro chilla, descrito por primera vez por Gray en 1837, taxonómicamente pertenece a: Clase: Mammalia, Orden: Carnivora, Suborden: Caniformia, Familia: Canidae, Género: Pseudalopex, Especie: Pseudalopex griseus. El zorro chilla es una especie para la cual se han descrito tres subespecies en Chile, P. griseus domeykoanus, P. griseus maullinicus y P. griseus griseus (Muñoz y Yáñez 2009). Es un zorro de pequeño tamaño, cuyo peso fluctúa entre los 2,5 y los 3,6 kg. En Chile, su tamaño, es decir, peso y longitud, aumenta hacia el sur de su distribución. En la barbilla presenta una marca negra bien marcada, tiene el dorso de color gris y los muslos son cruzados por un parche negro. Las manos y patas son amarillentas, mientras que las partes inferiores son de color gris pálido. La cola alcanza una longitud de 30 a 36 cm y presenta una línea dorsal con una mancha negra en su base y en su ápice (Sillero-Zubiri y col 2004) (Figura 1). Figura 1. Ejemplar de Zorro Chilla (Sillero-Zubiri y col 2004). En Chile su distribución comprende desde la Región de Atacama en el norte del país hasta el estrecho de Magallanes y la isla de Tierra del Fuego (Sillero-Zubiri y col 2004), donde fue introducido en el año 1951 en un intento infructuoso por controlar la plaga de conejos europeos (Oryctolagus cuniculus) (Jaksic y col 2002) ESTADO DE CONSERVACIÓN Respecto a su estado de conservación, la chilla se encuentra en categoría de bajo riesgo de extinción de acuerdo a la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) y en el Apéndice II de CITES (Convención sobre el Comercio Internacional de especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres). En Chile se encuentra protegida por la Ley Nº y su reglamento en todo el territorio nacional, con la excepción de Tierra del Fuego,

10 7 donde su extracción se encuentra limitada a cuotas (Chile 2012). Las principales problemáticas que han afectado a esta especie son la caza con fines peleteros (Sillero-Zubiri y col 2004) y la persecución por daño a ganado y aves domésticas (Silva y col 2010). No obstante, considerando la creciente ocupación humana alrededor de áreas naturales, es común observar estos animales en zonas rurales, donde se pueden convertir en reservorios naturales de diferentes enfermedades y eventualmente enfermarse (Alarcón 2005, Sag 2005) ZORROS SILVESTRES Y ZORROS DE CAUTIVERIO Existen muchas variables que pueden alterar de manera significativa las condiciones de vida de un animal en cautiverio y que pueden verse reflejadas en los parámetros bioquímicos sanguíneos. Son de gran importancia la alimentación, ya que la mayor fuente de alimentación de los animales en cautiverio viene de alimentos comerciales y no de presas vivas como pequeños mamíferos, insectos o lagartijas como lo es en estado silvestre (Muñoz y Yáñez 2009). El nivel de actividad de ambos grupos también es de considerar donde las condiciones del cautiverio limitan el ejercicio y actividades normales de los animales. Los animales de cautiverio además son sometidos a manejos sanitarios (desparasitación y vacunación) y por el mismo aislamiento del cautiverio, los hace poco susceptibles a algunas enfermedades con respecto a animales silvestres. Otras variaciones corresponden a sexo, edad, estación del año, estado reproductivo, hábitat, estrés ambiental, captura e inmovilización (Constable y col 1998) HIPÓTESIS Y OBJETIVOS Hipótesis Existen diferencias entre la bioquímica sanguínea de zorros chilla de la zona norte, sur y de cautiverio de Chile Objetivo general Comparar la bioquímica sanguínea de zorros chilla silvestres y de cautividad en Chile Objetivos específicos Determinar parámetros bioquímicos de función renal, hepática, mineral y metabólica en zorros chilla silvestres del norte y sur de Chile, y en cautividad. Comparar los valores bioquímicos entre zorros chilla silvestres y en cautividad. Agrupar los parámetros bioquímicos sanguíneos de zorros chilla que no presenten diferencias significativas para determinación de intervalos de referencia.

11 8 4. MATERIAL Y MÉTODOS 4.1. MATERIAL BIOLÓGICO Se obtuvieron muestras de sangre de 15 zorros adultos en cautiverio, de los cuales siete pertenecían al centro de rehabilitación de fauna silvestre Senda Romahue en Puerto Varas, cinco al Zoológico del parque metropolitano de Santiago y tres al Zoológico de Quilpué. Además se obtuvieron muestras de sangre de 34 zorros silvestres de los cuales 14 provinieron del Parque Nacional Conguillío, en región de la Araucanía, tomadas en meses de verano y 20 provenientes del área entre Coquimbo y Ovalle en dirección al Parque Nacional Bosque de Fray Jorge ubicado en la región de Coquimbo (Figura 2), tomadas en los meses de otoño e invierno. Los animales de cautiverio y silvestres eran todos adultos. Al momento de la toma de muestras no se observó signología clínica en los animales muestreados por lo que fueron considerados clínicamente sanos. Figura 2. Ubicación geográfica del Parque Nacional Conguillío y del área entre Ovalle y Coquimbo, de donde provinieron los zorros silvestres.

12 MÉTODO DE CAPTURA Y OBTENCIÓN DE MUESTRAS Para la captura de los animales de cautiverio se utilizó un chinguillo y posteriormente se tomaron las muestras mediante sujeción física. Para los animales silvestres se hizo uso de trampas-jaulas y cepos acolchados 1 y mediante una sujeción química con un protocolo anestésico combinado de ketamina 2 (2,5 mg/kg,) más medetomidina 3 (50 μg/kg), se procedió a la toma de muestras. Para ambos grupos, silvestres y de cautiverio, se realizó por venopunción cefálica con jeringas de 5 ml y agujas de 21 G, obteniéndose la sangre que fue depositada en tubos de heparina, y refrigerada en una nevera, para ser llevada al Laboratorio de Patología Clínica del Instituto de Ciencias Clínicas Veterinarias de la Universidad Austral de Chile, dentro de 24 horas después de obtenidas para ser analizadas PONDERACIÓN DE CONDICIÓN CORPORAL Se determinó la condición corporal por medio de la palpación presión en la zona dorso lumbar. Para la clasificación se utilizó una escala de 1-5, donde 1 sería emaciado y 5 sería obeso ANÁLISIS DE LABORATORIO En el laboratorio se utilizó una centrífuga clínica, DYNAC para la separación de la sangre y la obtención del plasma, para la determinación de minerales (Calcio, Fósforo y Magnesio) se utilizó un espectrofotómetro de absorción atómica, Thermo, Solaar, y para el resto de los analitos (ALT, AST, GGT, Colesterol, Trigliceridos, Proteínas totales, Albumina, Urea, Creatinina) se utilizó un autoanalizador metrolab 2300, Wiener Lab. La metodología para cada determinación fue la siguiente: Alanino aminotransferasa (ALT) y Aspartato aminotrasferasa (AST) mediante método cinético estándar de la IFCC (International Federation Clinical Chemistry), UV, filtro de 340 nm. Gamma-glutamil-transpeptidasa (GGT) método cinético estándar de la IFCC, colorimetrico, filtro de 405 nm. Colesterol método CHOD-PAP, enzimático, colorimétrico, filtro 546 nm. Triglicéridos método GPO-PAP, enzimático, colorimétrico, filtro 500 nm. Proteínas totales método de Biuret, fotocolorimétrico, filtro de 550 nm. Albúmina método de BCG (verde de bromocresol), prueba fotocolorimétrica, filtro de 550 nm. Urea método GLDH (glutamato deshidrogenasa) enzimático, colorimétrico y UV. Filtro de 340 nm. Creatinina método Jaffé, cinético, colorimétrico, filtro de 500 nm. Calcio y magnesio método de espectrofotometría de absorción atómica. Fósforo método molibdato, fotométrico, UV, filtro de 340 nm. 1 Victor Soft Catch No. 1.5, Chagnons Trapping Supply, Manistique, Michigan,USA. 2 Ketostop, Drag-pharma Invetec S.A, Santiago, Chile. 3 Domitor, Pfizer, Madrid

13 ANÁLISIS ESTADÍSTICO Para realizar el análisis estadístico, los animales se dividieron en tres grupos diferentes: zorros de cautiverio, zorros silvestres del sur y zorros silvestres del norte. Se utilizó el programa STATA 11.1 (StataCorp, College Station, Texas), con el cual se realizó el test de Shapiro-Wilks para evaluar la normalidad de los datos, donde los resultados arrojados como normales fueron testeados por un análisis de varianza (ANDEVA) y un análisis a posteriori de Scheffé y los no normales por el test de Kruskal-Wallis y análisis a posteriori con el test de Dunn. Los analitos que no mostraron diferencias significativas entre los grupos para estas pruebas se pudieron agrupar para calcular intervalos de referencia. En todos los análisis estadísticos se consideró un valor p <0,05 como estadísticamente significativo. Se realizó un análisis estadístico descriptivo con el programa Reference Valué Advisor, calculándose la media aritmética, desviación estándar, mínimo, máximo, mediana, además de una transformación de tipo Box-Cox para calcular los intervalos de referencia de los parámetros evaluados con un intervalo de confianza de 90%. Los valores atípicos fueron detectados por las pruebas de Tukey y Dixon-Reed, siendo excluidos dos valores de triglicéridos del grupo de zorros silvestres del sur, y un valor de urea del grupo de zorros silvestres del norte, ya que al ser detectados como valores no normales por estas pruebas, estos valores desviarían considerablemente los resultados (Geffre y col 2012). Debido al bajo volumen de plasma de algunas muestras, no se pudieron realizar determinaciones de algunos analitos en todos los grupos de zorros (Anexos 1, 2 y 3).

14 11 5. RESULTADOS 5.1. BIOQUÍMICA Los analitos que mostraron diferencias estadísticamente significativas (p < 0,05) entre los grupos cautiverio, silvestres del sur y silvestres del norte fueron: ALT, GGT, AST, Colesterol, Calcio, Fósforo, Urea y Proteínas totales. Para los parámetros: AST, GGT, ALT, Ca y Colesterol el grupo que mostró diferencias estadísticamente significativas fue el de los zorros silvestres del norte, para el Fósforo y la Urea fueron los zorros en cautiverio y para las Proteínas totales fueron los zorros silvestres del sur (Cuadro 1). Los analitos que no presentaron diferencias significativas entre grupos fueron: Magnesio, Albúmina, Creatinina y Triglicéridos (Cuadro 2) Resultados de las diferentes pruebas estadísticas para los tres grupos de Zorros Chilla. Cuadro 1. Número de animales, mediana y valor p para parámetros bioquímicos sanguíneos de Zorros Chilla de Cautiverio, Silvestres del Norte y Sur de Chile. Lugar Analito Norte Sur Cautiverio N Mediana N Mediana N Mediana Valor p H 0 ALT (U/L) b 5 70 a a <0,05 27,9 AST (U/L) b a a <0,05 24,14 GGT (U/L) 16 1 b 5 4 a 7 7 a <0,05 16,74 Colesterol (mmol/l) 19 0,7 b 14 2,79 a 15 3,88 a <0,05 32,18 Triglicéridos (mmol/l) 20 0,54 a 14 0,6 a 15 0,65 a 0,08 5,1 Calcio (mmol/l) 16 2,02 b 8 2,4 a 15 2,29 a 0,03 11,76 Fósforo (mmol/l) 18 1,91 a 14 1,67 a 8 1,47 b 0,04 6,14 Magnesio(mmol/L) 15 0,84 a 8 0,94 a 15 0,88 a 0,16 3,6 Creatinina (μmol/l) a 14 88,5 a 8 83,8 a 0,17 3,58 Urea (mmol/l) 19 10,3 a 14 10,2 a 11 5,8 b <0,05 18 Albúmina (g/l) a a 8 33,5 a 0,84 0,35 Proteínas totales (g/l) a 14 66,5 b 9 60 a 0,03 6,92 En negrita los resultados estadísticamente significativos. a,b Sub índices que indican diferencia o igualdad entre grupos. (-) valores no determinados.

15 Resultados bioquímicos agrupados para zorros chilla tanto silvestres como de cautiverio. Debido a que las concentraciones plasmáticas de magnesio, albúmina, creatinina y triglicéridos no mostraron diferencias significativas entre los tres grupos de zorros chilla, estos se combinaron para determinar intervalos de referencia (Cuadro 2). Cuadro 2. Media, mediana, desviación estándar, mínimo, máximo e intervalos de referencia de parámetros bioquímicos sanguíneos para zorros chilla silvestres (norte y sur) y de cautiverio. Analito N Media Mediana DE Mínimo Máximo Intervalo de referencia Magnesio 38 0,9 0,9 0,1 0,6 1,1 0,7-1,1 mmol/l Albúmina 41 33,4 34 5, ,1-42 g/l Creatinina 41 96,1 90,2 23, ,5-174 μmol/l Triglicéridos mmol/l 47 0,7 0,6 0,5 0,2 2,7 0,2-2,7 Las concentraciones plasmáticas de ALT, AST, GGT, colesterol y calcio fueron semejantes para los grupos de zorros silvestres del sur y de cautiverio, estos se combinaron para determinar intervalos de referencia (Cuadro 3). Cuadro 3. Media, mediana, desviación estándar, mínimo, máximo e intervalos de referencia de parámetros bioquímicos sanguíneos para zorros chilla silvestres del sur y cautiverio. Analito N Media Mediana DE Mínimo Máximo Intervalo de referencia ALT 20 64, , U/L AST 20 92,6 80,5 48, ,4-238,9 U/L GGT 12 5,9 6 2,2 3, U/L Colesterol 29 3,5 3,8 1,1 0,6 5,2 1,1-5,3 mmol/l Calcio mmol/l 23 2,3 2,3 0,2 1,9 2,9 1,9-2,8 (-)Valores no determinados. Las concentraciones plasmáticas de fósforo y urea fueron semejantes para los grupos de zorros silvestres del norte y del sur, estos se combinaron para determinar intervalos de referencia (Cuadro 4).

16 13 Cuadro 4. Media, mediana, desviación estándar, mínimo, máximo e intervalos de referencia para de parámetros bioquímicos sanguíneos para zorros chilla silvestres del sur y del norte. Analito N Media Mediana DE Mínimo Máximo Intervalo de referencia Fósforo 32 1,9 1,8 0,4 1,1 2,9 1,0-2,8 mmol/l Urea mmol/l 32 10,9 10,5 2,9 5,0 17,9 5,7-17,4 La concentración plasmática de proteínas totales fue semejante para los grupos de zorros silvestres del norte y de cautiverio, estos se combinaron para determinar intervalos de referencia (Cuadro 5). Cuadro 5. Media, mediana, desviación estándar, mínimo, máximo e intervalos de referencia de parámetros bioquímicos sanguíneos para zorros chilla silvestres del norte y cautiverio. Analito N Media Mediana DE Mínimo Máximo Intervalo de referencia Proteínas g/l 29 57, , , CONDICIÓN CORPORAL Los promedios de las condiciones corporales para los grupos de zorros de cautiverio, silvestres del sur y silvestres del norte fueron: 3,5, 2,5 y 2 respectivamente.

17 14 6. DISCUSIÓN Los resultados obtenidos mostraron diferencias en los parámetros de bioquímica sanguínea entre los grupos de zorros de la zona norte, sur y de cautiverio, por lo que se acepta la hipótesis INDICADORES DE METABOLISMO PROTEICO Los zorros silvestres del sur presentaron mayores concentraciones de proteínas plasmáticas totales. La mediana calculada para el conjunto de zorros silvestres del norte y cautiverio (60 g/l) se encontró dentro de los intervalos de referencia calculados para perros (55-75 g/l) (Wittwer 2012), zorro culpeo (57-78 g/l) (Rubio y col 2014), zorro rojo (53-77 g/l) (Benn y col 1986), zorro kit (Vulpes macrotis mutica) (46-70 g/l) (McCue y O Farrell 1992), zorro isleño (Urocyon littoralis) (55-78 g/l) (Inoue y col 2012) y zorro cangrejero (Cerdocyon thous) (46-94 g/l) (Mattoso y col 2012). Considerando que no se observaron diferencias en las concentraciones de albúmina entre los tres grupos de zorros, mayores concentraciones de proteínas plasmáticas en el grupo del sur pueden haber sido consecuencia de mayores concentraciones de globulinas en algunos animales en respuesta a un cuadro infeccioso, o por un aumento de fibrinógeno debido a una respuesta inflamatoria, sin embargo es una leve alza ya que la mediana de estos zorros (66,5 g/l) se encontró dentro de los intervalos de los estudios antes citados. No hubo diferencias entre las concentraciones de albúmina en los tres grupos, la mediana de los tres grupos (34 g/l) se encontró dentro de los intervalos de referencia calculados para perros (26-35 g/l) (Wittwer 2012), zorro culpeo (20-41 g/l) (Rubio y col 2014), zorro rojo (20-38 g/l) (Benn y col 1986), zorro kit (23-37 g/l) (McCue y O Farrell 1992), zorro isleño (24-36 g/l) (Inoue y col 2012) y zorro cangrejero (20-62 g/l) (Mattoso y col 2012) INDICADORES DE FUNCIONALIDAD RENAL El grupo que presentó las menores concentraciones de urea fue el de los zorros de cautiverio (mediana 5,8 mmol/l). La mediana de este analito para el grupo de zorros silvestres del norte y sur (10,5 mmol/l) se encontró por sobre el intervalo de referencia calculado para perros (2,6-6,6 mmol/l) (Wittwer 2012) y para el zorro isleño (3,5-9,6 mmol/l) (Inoue y col 2012), pero dentro de los intervalos de referencia calculados para zorro culpeo (2,9-26,3 mmol/l) (Rubio y col 2014), zorro cangrejero (3,6-14,5 mmol/l) (Mattoso y col 2012) y el zorro rojo (5,1-14,8 mmol/l) (Benn y col 1986). Las concentraciones de urea se ven influenciadas por la ingesta de proteína en la dieta (McKenzie y col 2007) por lo que una baja ingesta de proteína pudo haber generado menores concentraciones de urea en los zorros de cautiverio, donde las fuentes de proteínas de los alimentos comerciales no siempre son las óptimas y en su formulación el porcentaje de proteínas sería bajo con respecto a la alimentación de zorros silvestres, los que obtienen la mayoría de sus fuentes proteicas de origen animal, esta observación también fue reportada para lobos (Constable y col 1998). Otro factor a considerar es el nivel actividad física donde se ha visto que alta actividad física aumenta las concentraciones de urea sérica (McKenzie y col 2007) y se han calculado ámbitos de hogar

18 15 para zorros chilla de 2,0 km 2 promedio con variaciones de 1,7 a 3,2 km 2 según estación (Johnson 1994), comparado con los animales de cautiverio los que se caracterizan por ser sedentarios. Estos dos factores sumando a que las concentraciones de creatinina no mostraron diferencias entre los tres grupos, descartarían una insuficiencia renal en los animales silvestres como causa de mayores concentraciones de urea. La creatinina fue uno de los analitos que no presentó diferencias significativas entre grupos, encontrándose la mediana calculada para los tres grupos (90,2 μmol/l), dentro de los intervalos de referencias calculados para perros ( μmol/l) (Wittwer 2012), zorro culpeo (17,7-178,8 μmol) (Rubio y col 2014), zorro cangrejero (44,2-132,6 μmol) (Mattoso y col 2012), zorro isleño (35,4-97,2 μmol) (Inoue y col 2012) y zorro kit (8,8-106 μmol) (McCue y O Farrell 1992) INDICADORES DE METABOLISMO ENERGÉTICO Las menores concentraciones de colesterol en los zorros silvestres del norte (mediana 0,69 mmol/l) pudieron haber sido consecuencia de escasez de alimentos ya que estos fueron capturados entre los meses de otoño e invierno, los que coinciden con los periodos de mayor escases de alimentos, donde para suplir esta escases los zorros consumen principalmente lagartijas (Muñoz y Yáñez 2009), la alta densidad poblacional observada y el ayuno prolongado son condiciones que pudieron favorecer esta baja concentración. Al comparan los resultados de la condición corporal entre los tres grupos, los animales del norte presentaron la menor condición corporal, pudiendo esto también explicar las menores concentraciones de colesterol. La mediana calculada para los grupos silvestres del sur y cautiverio (3,6 mmol/l) se encontró dentro de los intervalos de referencia de perros (2,8-7 mmol/l) (Wittwer 2012), zorro culpeo (2,5-6,3 mmol/l) (Rubio y col 2014), zorro kit (1,5-6 mmol/l) (McCue y O Farrell 1992), zorro rojo (3,3-6,1 mmol/l) (Benn y col 1986) y zorro isleño (2,8-5,1 mmol/l) (Inoue y col 2012). La mediana de los zorros silvestres del norte se encontró por debajo de todos los intervalos de referencia calculados para las especies antes comparadas. Hipocolesterolemias sin acompañamiento de hipotrigliceridemia son reportadas como de limitada importancia clínica y pueden ser el reflejo de un estado de ayuno. Otras causas pueden ser síndrome de mala absorción, hipoadrenocortisismo, insuficiencia hepática, neoplasia hematopoyética e hipertiroidismo (Thrall y col 2012). Los triglicéridos fueron uno de los analitos sin diferencias significativas entre los grupos, la mediana calculada para los tres grupos (0,6 mmol/l) se encontró dentro de los intervalos de referencia calculados para perros (0,2-1,3 mmol/l) (Wittwer 2012) y coyotes (Canis latrans) (0,48-1,54 mmol/l) (Miller y col 2009) INDICADORES DE DAÑO HEPÁTICO La actividad sérica de ALT de los zorros silvestres del norte fue la menor de los grupos (mediana 13 U/L), pero bajas actividades de esta enzima no se consideran importantes en animales sin signos de insuficiencia hepática (Thrall y col 2012), por lo que este hallazgo no sería de relevancia clínica. La mediana de ALT para los grupos silvestres del Sur y de Cautiverio (62 U/L) se encontró dentro de los intervalos de referencia de zorro rojo (5-157 U/L) (Benn y col 1986), zorro kit (0-443 U/L) (McCue 1992), zorro isleño ( U/L) (Inoue y col 2012), zorro cangrejero (2,6-231,5 U/L) (Mattoso y col 2012), zorro culpeo (27,9

19 16-116,9 U/L) (Rubio y col 2014) y perros (25-85 U/L) (Wittwer 2012) aunque el intervalo de referencia calculado en el presente estudio fue ligeramente superior al de estos últimos, esta observación también fue descrita para zorros culpeo (Rubio y col 2014). La baja actividad sérica de AST en los zorros silvestres del norte (mediana 19 U/L) cuando comparada con los grupos silvestres del sur y cautiverio, no fue de relevancia clínica ya que bajas actividades de esta enzima no se consideran patológicas (Thrall y col 2012). La mediana de las actividades plasmáticas de AST para zorros de cautiverio y del sur (80,5 U/L) se encontró por sobre los intervalos de referencia de zorros rojos (19-76 U/L) (Benn y col 1986), pero dentro de los intervalos calculados para perros (30-90 U/L) (Wittwer 2012), zorros culpeos (38,6-207 U/L) (Rubio y col 2014), el zorro kit (1-317 U/L) (McCue y O Farrell 1992) y zorro isleño ( U/L) (Inoue y col 2012). El promedio de la actividad plasmática de AST de los zorros del norte se encontró dentro de los intervalos calculados para zorros rojos, pero por debajo de los obtenidos para los estudios antes mencionados. Se observaron menores actividades séricas de GGT en los zorros silvestres del norte (mediana 1 U/L), con diferencias significativas con respecto a los otros grupos, sin embargo bajas actividades de esta enzima no son indicativas de alteraciones clínicas (Wittwer 2012). La mediana para los grupos de zorros silvestres del sur y de cautiverio (6 U/L) se encontró dentro de los intervalos de referencia para perros (2-10 U/L) (Wittwer 2012) pero por sobre el calculado para el zorro cangrejero (0,6-5,7 U/L) (Mattoso y col 2012). Las bajas concentraciones de las enzimas hepáticas en los zorros silvestres del norte pueden estar explicadas por un fenómeno de plasticidad fenotípica, ya que al ser tomadas las muestras en las estaciones de menor disponibilidad de alimentos (otoño e invierno), se describe que el hígado puede sufrir modificaciones frente a cambios en la oferta y/o demanda energética de un individuo (Muñoz y Yáñez 2009). Por lo que al tener poca oferta de alimentos, el hígado principal órgano encargado de la mantención del metabolismo, mantendría concentraciones basales más bajas de estas enzimas MINERALES Los zorros silvestres del norte fueron los que mostraron las menores concentraciones de calcio sérico, donde la mediana calculada para este grupo (2,02 mmol/l) fue inferior a los intervalos de referencia calculados para perros (2,2-2,8 mmol/l) (Wittwer 2012) y zorro rojo (2,13-2,74 mmol/l) (Benn y col 1986), pero se encontraban dentro de los intervalos de referencia calculados para zorro culpeo (1,8-3,1 mmol/l) (Rubio y col 2014), zorro isleño (1,7-2,5 mmol/l) (Inoue y col 2012) y zorro kit (1,6-2,5 mmol/l) (McCue y O Farrell 1992). La baja ingesta de calcio podría haber contribuido a que este mineral se encuentre en menores concentraciones en el grupo del norte, sin embargo, en condiciones fisiológicas, la reducción o el aumento en la ingesta se auto regula, generando la normo calcemia (Thrall y col 2012). Los zorros de cautiverio presentaron las menores concentraciones séricas de fósforo (mediana 1,47 mmol/l). La mediana calculada para los zorros silvestres del sur y norte (1,8 mmol/l) se encontró dentro de los intervalos de referencia calculados para zorro rojo (0,85-2,4 mmol/l) (Benn y col 1986), zorro kit (0,65-2,9 mmol/l) (McCue y O Farrell 1992), zorro isleño (0,74-2,2 mmol/l) (Inoue y col 2012) y zorro culpeo (1-3,5 mmol/l) (Rubio y col 2014) pero sobre los calculados para perros (0,9-1,6 mmol/l) (Wittwer 2012). A pesar de que un

20 desequilibrio nutricional puede provocar una baja en el fósforo sérico, antes de esto se produce un hiperparatiroidismo fisiológico que normaliza las concentraciones séricas tanto de calcio como de fósforo a expensas de la disminución de la masa ósea (Thrall y col 2012), por lo que las bajas concentraciones de fósforo en los animales de cautiverio no son de relevancia clínica, y las mayores concentraciones de fósforo en los animales silvestres se deberían a dietas ricas en alimentos de origen animal, lo que explicaría también la diferencia cuando se compara la media de los zorros silvestres con el intervalo calculado para perros. No hubo diferencias significativas para las concentraciones de magnesio entre los grupos. La mediana calculada para todos los grupos de zorros (0,9 mmol/l) del presente estudio se encontró dentro de los intervalos de referencia calculados para perros (0,7-1 mmol/l) (Wittwer 2012) OBSERVACIONES GENERALES El grupo con mayor frecuencia de parámetros bioquímicos estadisticamente distintos, fue el de los zorros silvestres del norte. Estas diferencias son importantes de analizar porque pueden ser reflejo de la condición del hábitat en que se encuentran (Franzmann 1972). Aunque los animales pertenezcan a la misma especie, sus diferentes hábitos de vida, condición corporal, acceso a alimentos y agua pueden reflejar diferencias en la bioquímica sanguínea, tal como lo han reportado otros autores (Smith y Rongstad 1980, Constable y col 1998, Miller y col 2009). Las concentraciones plasmáticas de los analitos en las cuales se observó mayor diferencia al comparar con otras especies de zorros y perros, fueron las actividades de enzimas hepáticas AST, GGT y las concentraciones de urea y fósforo. Las diferencias entre parámetros bioquímicos de animales de especies distintas apuntan a la necesidad de determinar intervalos de referencia especie específicos (Friedrichs y col 2012) para así llegar a diagnósticos más precisos. Se debería considerar este factor a la hora de hacer diagnósticos clínicos a través de exámenes bioquímicos (Wittwer, 2012), también es de considerar la procedencia de los animales y la estación del año en la que se tomaron las muestras, para así poder considerar variaciones provocadas por el hábitat. A pesar de que existen estudios para diversas especies de animales silvestres, donde se comparan valores bioquímicos de una misma especie en cautiverio y en estado silvestre, estos son escasos (Smith y Rongstad 1980, Constable y col 1998). Fue posible agrupar un número adecuado de animales para establecer intervalos de referencia para bioquímica sanguínea de zorros chilla. A excepción de los parámetros GGT (N=12) y ALT (N=19) cuyo número está bajo lo indicado por la Sociedad Americana de Patología Clínica Veterinaria (Friedrichs y col 2012). En la mayoría de los estudios de bioquímica sanguínea en animales silvestres y específicamente en zorros, se usa pocos ejemplares debido a las dificultades de captura o bajo número de animales de la especie disponible (Mainka 1988) CONCLUSIONES ALT, AST, GGT, Colesterol, Calcio, Fósforo, Urea y Proteínas totales fueron los analitos con diferencias estadísticamente significativas entre los grupos cautiverio, silvestres del sur y silvestres del norte.

21 18 El grupo que mostró mayor número de parámetros estadísticamente distintos, fue el de los zorros silvestres del norte, con menores actividades de AST, ALT y GGT y menores concentraciones de colesterol y calcio. Fue posible agrupar un numéro adecuado de animales para obtener intervalos de referencia de bioquímica sanguínea de zorros chilla.

22 19 7. REFERENCIAS Alarcón U (2005) Estudio taxonómico de la fauna parasitaria del tracto gastrointestinal de zorro gris (Pseudalopex griseus, Gray 1837), en la XII Región de Magallanes y Antártica Chilena. Memoria de Título, Escuela de Medicina Veterinaria, Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile. Benn D, D McKeow, J Lumsden Hematology and Biochemistry Reference Values for Ranch Fox. Can J Vet Res 50, Chile Reglamento de la Ley de Caza. Decreto Supremo Nº 5 de enero de Ministerio de Agricultura, Santiago, Chile. Constable P, K Hinchcliff, N Demma, M Callahan, B Dale, K Fox, L Adamas, R Wack, L Kramer Serum biochemistry of captive and free-ranging gray wolves (Canis lupus). J Zoo Wildl Med 29, Courtenay O, R Quinnell, W Chalmers Contact rates between wild and domestic canids: no evidence of parvovirus or canine distemper virus in crab-eating foxes. Vet Microbiol 81, Franzmann A Environmental sources of variation of bighorn sheep physiologic values. J Wildl Manage 36, Friedrichs K, K Harr, K Freeman, R Szladovits, B Walton, K Barnhart, J Blanco-Chavez ASVCP reference interval guidelines: determination of de novo reference intervals in veterinary species and other related topics. Vet Clin Pathol 41, Geffre A, D Concordet, J Braun, C Trumel Reference Value Advisor: a new freeware set of macroinstructions to calculate reference intervals with Microsoft Excel. Vet Clin Pathol 40, Inoue H, D Clifford, T Winston, T Coonan, D Garcelon, D Borjesson Biochemical and hematologic reference intervals for the endangered island fox (Urocyon Littoralis). J Wildl Dis 48, Jaksic F, J Iriarte, J Jiménez, D Martínez Invaders without frontiers: crossborder invasions of exotic mammals. Biol Invasions 4, Johnson W, W Franklin Spatial resource partitioning by sympatric grey fox (Dusicyon griseus) and culpeo fox (Dusicyon culpaeus) in southern Chile. Can J Zool 72, Karesh W, J Hart, T Hart, C House, A Torres, E Dierenfeld, W Braselton, H Puche, R Cook Health evaluation of five sympatric duiker species (cephalophus spp.). J Zoo Wildl Med 26,

23 20 Mainka S Hematology and serum biochemistry of captive swift foxes (Vulpes velox). J Wildl Dis 24, Mattoso C, L Catenacci, S Beier, R Lopez, R Takahira Hematologic, serum biochemistry and urinary values for captive Crab-eating Fox (Cerdocyon thous) in São Paulo state, Brazil. Pesq Vet Bras 32, McCue P, T O Farrell Serum chemistry values of the endangered San Joaquin Kit Fox, (Vulpes macrotis mutica). J Wildl Dis, 28, McKenzie E, E Cunilleras, K Hinchcliff, T Holbrook, C Royer, M Payton, K Williamson, S Nelson, M Willard, M Davis, Serum chemistry alterations in Alaskan sled dogs during five successive days of prolonged endurance exercise. J Am Vet Med Assoc 230, Miller D, J Schrecengost, J Kilgo Hematology, parasitology, and serology of free-ranging coyotes (Canis latrans) from South Carolina. J Wildl Dis. 45, Muñoz A y J Yáñez, Mamíferos de Chile. Segunda Edición. Santiago, Chile, Rubio A, E Hidalgo-Hermoso, C Bonacic Hematology and serum biochemistry values of culpeo foxes (lycalopex culpaeus) from central Chile J Zoo Wildl Med 45, Sag, Servicio Agrícola y Ganadero, Chile Estudio de la Mortalidad de Zorros en la IV Región. BVO N 3 marzo abril, Silva E, G Ortega, J Jimenez Conservation and ecological implications of the use of space by chilla foxes and free-ranging dogs in a human-dominated landscape in southern Chile. Austral Ecol 35, Sillero-Zubiri C, M Hoffmann y D Macdonald Canids: Foxes, Wolves, Jackals and Dogs. Status Survey and Conservation Action Plan. IUCN/SSC Canid Specialist Group. Gland, Switzerland and Cambridge, UK, Smith G, O Rongstad Serologic and hematologic values of wild coyotes in Wisconsin. J Wildl Dis 16, Thrall M, G Weiser, R Allison, T Campbell Veterinary Hematology and Clinical Chemistry. Wittwer F Manual de Patología Clínica Veterinaria. Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile.

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