Las abejas sin aguijón (Apidae: Meliponini) de la región sur del Ecuador. The stingless bees (Apidae: Meliponini) of the southern region of Ecuador

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1 Revista 81 Las abejas sin aguijón (Apidae: Meliponini) de la región sur del Ecuador The stingless bees (Apidae: Meliponini) of the southern region of Ecuador José A. Ramírez 1 *, José V. Ureña 2 y Edmigio Valdivieso 3 1 Docente-Investigador, Universidad Nacional de Loja, Ciudadela Guillermo Falconí. Loja, Ecuador. ramirezrja@yahoo.es 2 Docente-Investigador, Universidad Nacional de Loja, Ciudadela Guillermo Falconí. Loja, Ecuador. agrcater@impsat.net.ec 3 Docente-Investigador, Universidad Nacional de Loja, Ciudadela Guillermo Falconí. Loja, Ecuador. edmigiov@yahoo.es *Autor para correspondencia Resumen. En la Región Sur del Ecuador es una práctica común la recolección de miel de nidos naturales de abejas sin aguijón, aunque también se conserva la tradición de explotar abejas sin aguijón de forma empírica para la producción de miel y polen. Sin embargo estas prácticas extractivistas y el incremento de la frontera agrícola están amenazando la supervivencia de estas especies. Con estos antecedentes se desarrolló un estudio para conocer la diversidad de abejas sin aguijón, se realizaron viajes de recolección a diferentes sectores de la Región Sur y se capturaron especímenes de abejas con una red entomológica los cuales fueron sacrificados en cámaras letales. Las especies fueron identificadas utilizando claves taxonómicas y la asesoría de expertos en taxonomía, se identificaron 89 especies, de las cuales el 88,76 % del total de especies se encuentran en forma natural en los remanentes de bosques y 9 especies son explotadas para la producción de miel y pollen, por los pobladores rurales con una tecnología tradicional. El mayor número de especies correspondió al género Trigona. Palabras clave: abejas sin aguijón, diversidad, Meliponini, miel, polen. Abstract In the Southern Region of Ecuador it is a common practice the gathering of honey of natural nests of stingless bees, although the tradition is also conserved of exploiting stingless bees in an empiric way for the production of honey and pollen. However these practical extractives and the increment of the agricultural frontier are threatening the survival of these species. This research was carried out to know the diversity of stingless bees species, for this we realized traveling of recollection to different sectors of the Southern Region, we proceeded to capture of bees with an entomological net and they were died in lethal cameras. The species were identified using taxonomic keys and the expert s advice in taxonomy. We identified 89 species of stingless bees, to group together in 17 genus, of the wich the 88,76 % of the whole of species in feral form in the forest remanents and 9 species are exploteited for the

2 82 Revista rural people with a traditional technology for the production honey and pollen. The greater number of species corresponded to Trigona genus. Keywords: stingless bees, diversity, Meliponini, honey, pollen. Introducción Las abejas sin aguijón o meliponinos junto con las abejas melíferas pertenecen a la familia Apidae. Estas abejas se distribuyen en las zonas tropicales del mundo, son insectos sociales que viven en colonias perennes y construyen sus nidos principalmente en cavidades de árboles o expuestos sobre las ramas de los árboles, aunque algunas especies presentan nidos subterráneos (Roubik, 1989; Roubik, 2006). La cría de las abejas sin aguijón (meliponicultura) fue practicada desde tiempos prehispánicos por los mayas y otros pueblos indígenas de América, desafortunadamente está en proceso de desaparición debido a cambios de factores: económicos, culturales y ecológicos de la región (Cortopassi-Laurino, 2006; Quezada- Euán et al., 2001, Villanueva et al., 2005). Es importante señalar que en el Ecuador y particularmente en la Región Sur, existen pocos estudios referentes a las abejas sin aguijón como los de Coloma (1986) que reporta para el Ecuador 73 especies, especificando que en esta región se encontraron Melipona ebúrnea en Palanda, Melipona mimetica (gr. fasciata) en Sabanilla, Melipona indecisa en Olmedo y San Roque, Trigonafulviventris en Machala y Chaguarpamba; Callebaut (2001) realizó un estudio de las abejas sin aguijón y sus prácticas de manejo por la población local en el sur occidente de Loja; Rasmussen (2004) reportó 16 especies de abejas sin aguijón para la Región Sur. Por otro lado estos recursos están amenazados por las prácticas extractivistas (extracción de miel de nidos silvestres) que por lo general son destructivas y se desconocen aspectos como la diversidad, la biología de este grupo de insectos y tecnologías de manejo; de igual manera su uso como polinizadores aun no ha sido aprovechado, ya que existen reportes de que algunas especies presentan características especiales como: vibración de los músculos indirectos del vuelo para la liberación del polen (buzz pollination), necesario para la polinización de especies con anteras poricidales; constancia floral, relacionada con la efectividad del polinizador que implica la remoción y deposición de polen (Slaa et al., 2006; Free 1993, Heard 1994,Torchio, 1995). Asi mismo las prácticas agropecuarias y forestales tradicionales, han provocado destrucción y fragmentación del hábitat, ejerciendo presión en las poblaciones naturales de estas especies y probablemente erosión genética en algunas especies, especialmente del género Melipona. Por lo que ante esta problemática se desarrolló una investigación orientada al conocimiento de la diversidad de las abejas sin aguijón, para proponer alternativas de manejo y conservación, para lo cual se realizaron viajes de recolección de especímenes a varios sectores de las provincias de Loja, Zamora y El Oro, identificándose 89 especies de abejas sin aguijón agrupadas en 17 géneros y se determinó que el mayor número de especies correspondió al género Trigona.

3 Revista 83 Metodologia Área de estudio El trabajo se desarrolló en las provincias de Loja, El Oro y Zamora Chinchipe que corresponden a la denominada Región Sur del Ecuador, localizada entre los paralelos 03º 4 a 05º 01 de latitud sur y los meridianos 78º 12 y 80º 45 de longitud oeste. Las precipitaciones, temperaturas y las zonas de vida de los sectores en los que se realizaron recolecciones de muestras de abejas se indican en el Cuadro 1. Cuadro 1. Características de los sectores muestreados en las provincias de Loja, Zamora y El Oro para la recolección de abejas sin aguijón. Sector Altitud (msnm) PMA* TMA** Provincia de: Loja Zona de vida Arenal ,0 24,0 bs-t Cabuyo ,0 24,0 bms-t Alamor ,0 21,0 bh-pm Alamor (San Agustín) ,0 24,0 bh-pm Balsa Real ,0 24,0 be-t Sabanilla ,0 24,0 bms-t Zapotillo (Limones) ,0 24,0 be-t Hoya de Loja (Tres puentes ) ,0 16,0 bs-mb Gonzanamá (Changaimina) ,0 18,0 bs-mb Sozoranga ,0 20,0 bs-mb Sozoranga (El Tundo) ,0 19,0 bs-mb Sabiango ,0 24,0 bms-t Calvas (Shilupa) ,0 20,0 bs-pm Gonzanamá (Vega del Carmen) , bms-t Algarrobillo ,0 23,0 bms-t Catacocha (San Antonio) ,0 19,0 bs-pm Ciano, El Tundo ,0 24,0 bh-pm Cerro Verde ,0 20,0 bh-pm Orianga ,0 24,0 bh-m

4 84 Revista Buenavista ,0 22,0 bs-pm Olmedo ,0 22,0 bs-pm San Pedro de Vilcabamba ,0 20,0 bs-mb Zapotepamba ,0 24,1 bms-t Zapotillo ,0 24,0 be-t El Jardín ,0 23,0 bs-pm Guadúas ,0 23,0 bs-pm Olmedo (Guacanuma) ,0 20,0 bs-mb Almendral (Reserva Militar) ,0 24,1 Bms-T El Prado ,0 24,0 bs-t El Rosario ,0 24,0 bs-t Provincia de: El Oro Arenillas ,3 24,9 bs-t Marcabelí ,3 20,0 bhpm Balsas ,3 21,0 bhpm Urdeza Alto ,3 20,0 bh-pm Provincia de: Zamora Chinchipe Sabanilla ,0 22,5 bh-t Panguintza Alto ,0 23,0 bh-t El Padmi ,0 23,0 bh-t San Roque ,0 23,5 bh-t La Cima de El Pangui ,0 24,0 bh-t * Precipitación media anual ** Temperatura media anual

5 Revista 85 Diversidad de las abejas sin aguijón. Para conocer la diversidad de abejas sin aguijón se realizaron viajes de recolección a diferentes sectores de la Región Sur con una frecuencia aproximada de 15 días. Se contactó con personas del medio rural que mantienen estas especies (meliponicultores aficionados) y se capturaron especimenes de colonias tradicionales, de nidos naturales; así como, también se realizó la captura de abejas que se observaron recolectando néctar y/o polen de especies vegetales en floración. Además se capturaron abejas que se encontraron recolectando resinas vegetales y en un caso heces de mamíferos. En varios sectores también se capturaron especimenes utilizando como atrayente para las abejas una mezcla de agua y miel de abejas (Apis) en una proporción 1:1, esta mezcla se dispersó sobre el follaje de arbustos en cuatro puntos a una distancia aproximada de 4 m. (Roubik et al., 1999, Liow et al., 2001). Las abejas fueron capturadas con una red entomológica de 13,5 pulgadas de diámetro y mango expandible Roubik (1989) y Rincón (1997). Los especimenes capturados fueron sacrificados en cámaras letales con cianuro de potasio y en el laboratorio se realizó el montaje utilizando alfileres entomológicos números 0, 1 y 2. Los especimenes preparados fueron colocados en cajas entomológicas para el establecimiento de una colección de abejas. Para la identificación de las abejas se utilizaron claves taxonómicas como las de Ayala (1999) y Michener (2000) y la colaboración del Dr. Roubik, del Smithsonian Tropical Research Institute. Las muestras fueron ordenadas alfabéticamente considerando el género y la especie. Resultados En los sectores muestreados de la Región Sur y en parte de la provincia de Morona Santiago se encontraron 89 especies de abejas sin aguijón (Cuadro 2). De estas 40 fueron identificadas a nivel de género y especie y en 49 se describió el género. Todas las especies están agrupadas en 17 géneros y conforman la colección de abejas de la Universidad Nacional de Loja. Los géneros con el mayor número de especies están representados por: Trigona con 20 especies, Nannotrigona y Partamona con 9 especies cada uno, Melipona con 8, Plebeia con 7, Scaptotrigona con 6 especies; Paratrigonay Tetragona con 5 especies cada uno; Lestrimelitta y Tetragonisca con 4 especies cada uno.

6 86 Revista Cuadro 2. Listado de especies de abejas sin aguijón encontradas en la Región Sur ( ) del Ecuador N o Nombre científico Nombre común Localización 1 Cephalotrigona capitata Smith, 1854 Pulado Loja, El Oro 2 Cephalotrigona sp. Pulado El Prado, El Rosario 3 Geotrigona fulvohirta Friese, 1900 Miel de tierra Zamora 4 Geotrigona fumipennis, Camargo & Moure 1996 Miel de tierra Loja, El Oro 5 Geotrigona sp. Miel de tierra Loja 6 Lestrimelitta limao Smith 1863 Limoncillo Loja 7 Lestrimelitta sp. 1 Zamora 8 Lestrimelitta sp. 2 Loja (Olmedo) 9 Lestrimelitta sp. 3 Zamora 10 Melipona eburnea Friese 1900 Ergón Zamora 11 Melipona indecisa Cockerell 1929 Cananambo Loja 12 Melipona cf. Indecisa Cananambo El Arenal 13 Melipona mimetica Cockerell 1919 Bermejo Loja 14 Melipona rufiventris Lepeletier 1836 Zamora 15 Melipona sp. 1 Morona Santiago 16 Melipona sp. 2 Zamora 17 Nannotrigona mellaria Smith 1862 Pitón Loja (Algarrobillo) 18 Nannotrigona sp. 1 Pitón blanco Loja (Sabanilla) 19 Nannotrigona sp. 2 Loja 20 Nannotrigona sp. 3 Morona Santiago (Oriente) 21 Nannotrigona sp. 4 Loja (Puyango) 22 Nannotrigona sp. 5 Zamora 23 Nannotrigona sp. 6 Olmedo 24 Nannotrigona sp. 7 El Prado 25 Nannotrigona sp. 8 Zamora 26 Nogueirapis sp. Zamora 27 Oxytrigona mellicolor Packard, 1869 Mea fuego Puyango, Olmedo, El Oro) 28 Oxytrigona sp. Loja (El Prado) 29 Parapartamona sp. 1 Loja (Tres puentes) 30 Parapartamona sp. 2 Zamora

7 Revista Paratrigona eutaeniata Camargo & Moure 1994 Pirunga Olmedo, Celica, Puyango 32 Paratrigona cf. Eutaeniata Pirunga Olmedo 33 Paratrigona cf. Eutaeniata Pirunga El Prado, El Rosario 34 Paratrigona sp. 1 El Arenal 35 Paratrigona sp. 2 Zamora 36 Partamona defenali Zamora 37 Partamona peckolti Friese 1900 Moroja de pared Loja 38 Partamona subtilis Pedro & Camargo, 2003 Morona Santiago (Oriente) 39 Partamona sp. 1 Buenavista 40 Partamona sp. 2 Zamora 41 Partamona sp. 3 Gonzanamá 42 Partamona sp. 4 Moroja Morona Santiago 43 Partamona sp. 5 Puyango (El Arenal) 44 Partamona sp. 6 El Prado 45 Plebeia sp. 1 Loja (Vilcabamba) 46 Plebeia sp. 2 Abejita Loja (Las Orquídeas) 47 Plebeia sp. 3 Loja (Puyango) 48 Plebeia sp. 4 Zamora. 49 Plebeia sp. 5 Vega del Carmen 50 Plebeia sp. 6 El Prado 51 Plebeia sp. 7 Loginuma 52 Scaptotrigona postica Latreille, 1807 Catana Loja, El Oro (Marcabelí). 53 Scaptotrigona n. sp. cf postiça Catana t. largo Loja (Puyango), El Oro 54 Scaptotrigona cf. affinis (n.n.) Loja (Puyango), Zamora 55 Scaptotrigona polysticta Moure,1950 Catana Morona Santiago (Oriente) 56 Scaptotrigona sp. 1 Catana Loja (Puyango), El Oro 57 Scaptotrigona sp. 2 Catana Veja del Carmen 58 Tetragona cf. truncata Moure 1971 Morona Santiago 59 Tetragona sp. 1 Zamora 60 Tetragona sp. 2 Zamora 61 Tetragona sp. 3 Morona Santiago. 62 Tetragona sp. 4 Loginuma

8 88 Revista 63 Tetragonisca angustula Latrielle, 1825 Zamora (Pangui) 64 Tetragonisca sp. 1 Morona Santiago (Oriente) 65 Tetragonisca sp. 2 Morona Santiago (Oriente) 66 Tetragonisca sp. 3 Zamora 67 Tirotrigona sp. Zamora 68 Trigona amalthea Vachal, 1908 Zamora, Morona Santiago 69 Trigona amazonensis Ducke, 1916 Zamora (El Pangui) 70 Trigona branneri Cockerell, 1912 Morona Santiago (Oriente) 71 Trigona crassipes Fabricius, 1804 Zamora 72 Trigona dallatorreana Friese, 1900 Yanzatza, El Pangui 73 Trigona fulviventris guianae Cockerell, 1910 Loja, El Oro 74 Trigona fulviventris guyane Zamora 75 Trigona fulviventris Guerin, 1835 Pulao Olmedo, Puyango 76 Trigona fulviventris sbsp.1 Loja (Zapotepamba) 77 Trigona fulviventris sbsp. 2 Loja (Puyango) 78 Trigona fulviventris sbsp. 3 Loja (Olmedo) 79 Trigona guianensis Zamora 80 Trigona maltera El Oro 81 Trigona permodica Almeida 1992 Zamora 82 Trigona silvestriana Vachal 1908 Zamora, 83 Trigona setentrionalis Pichilingue Zapotillo, Marcabelí 84 Trigona setentrionalis sbsp. 1 Loja (Olmedo) 85 Trigona sp. 1 Zamora 86 Trigona sp. 2 Zamora 87 Trigona sp. 3 El Arenal 88 Trigonisca sp. 1 El Oro (Arenillas) 89 Trigonisca sp. 2 Loja, El Oro

9 Revista 89 Discusion Es probable que el número de especies determinado en este estudio esté subestimado debido a la diversidad de micro hábitat existentes en la región. También es importante señalar que en los géneros Scaptotrigona, Nannotrigona y Partamona se presentan especies crípticas, es decir similares en su apariencia externa (morfología). Esto dificulta la separación entre especies, por lo que es importante emprender en estudios de caracterización genética para su identificación definitiva. Sin embargo es de resaltar que estos resultados indican una alta diversidad de especies si se comparan con otros como los de Coloma (1986), quien reporta que en el Ecuador hay 73 especies de abejas sin aguijón; Rasmussen (2004) reporta 16 especies de abejas para la Región Sur; Ayala (1999) indica que en México hay 46 especies, Nates-Parra (2005) reporta para Colombia 120 especies, Cortopassi- Laurino et al., (2006) reportan 600 especies que están representadas en 56 géneros, distribuidas en las áreas tropicales y subtropicales del mundo. Actualmente la mayoría de las especies registradas (88,76 %) en estas provincias se encuentran en estado silvestre, aunque en varios sectores rurales aun se conserva como una tradición cultural la explotación de abejas sin aguijón. Los agricultores en esta región explotan nueve especies de abejas, colonias que se encuentran alojadas en troncos de árboles o en cajas rústicas de madera, las cuales generalmente están ubicadas bajo los aleros de las casas y en otros casos en estructuras construidas específicamente con esta finalidad. Las especies más comúnmente explotadas para la producción de mieles son: Melipona mimetica (bermejo), Melipona indecisa (cananambo), Melipona eburnea (ergón), Scaptotrigona postica (catana), Nannotrigona sp. (pitón), Nannotrigona sp. (alpargate), Tetragonisca sp., Plebeia sp. y Paratrigona eutaeniata (pirunga). La abeja Geotrigona fumipennis, es una especie de anidación subterránea y por lo general los campesinos se limitan a la recolección de la miel (miel de tierra) de estos nidos que se encuentran en condiciones naturales. Un aspecto que merece especial atención es que las abejas sin aguijón son especies que evolucionaron en el neotrópico de ahí la importancia para la flora nativa y para las plantas cultivadas con fines agrícolas, ya que estas especies estarían mejor adaptadas a sus requerimientos de polinización; por lo que, es necesario el desarrollo de tecnologías de manejo utilizando colmenas tecnificadas para mejorar la producción y la calidad de las mieles. Así mismo esto facilitará su empleo en servicios para polinización de cultivos comerciales. Finalmente hay que señalar que constituye una prioridad profundizar en el conocimiento de los aspectos biológicos, variabilidad genética y distribución de las poblaciones de meliponinos con pel objeto de definir estrategias de conservación y manejo, que garanticen estos recursos como componentes de la biodiversidad y de los sistemas productivos en la región y país.

10 90 Revista Conclusiones De acuerdo al número de especies registradas la diversidad de abejas sin aguijón es alta, sin embargo la deforestación y prácticas agrícolas en la región ponen en riesgo a este componente de la biodiversidad, así como una tradición cultural de producción de miel y polen, así como de cera negra (cerumen) en diferentes sectores rurales de la Región Sur, en la que actualmente se explotan tres especies de Melipona y siete de Trigona, observándose que estas especies no abandonan los nidos cuando existe una escasez marcada de recursos alimenticios al contrario de lo que se presenta con las abejas africanizadas (A. mellifera), que se caracterizan por abandonar sus colmenas hacia lugares con mejores fuentes de alimento, cuando estos escasean especialmente en el bosque seco. Estos recursos constituyen una alternativa para el aprovechamiento sostenible de la biodiversidad, diversificación de la producción y mejoramiento de la calidad de vida de los productores y consumidores de productos de las abejas. Agradecimiento Agradecemos a la Universidad Nacional de Loja por el aporte financiero recibido para el desarrollo de este trabajo y a los meliponicultores aficionados de la región que nos permitieron tomar muestras de sus colonias de abejas sin aguijón.

11 Revista 91 Literatura citada Ayala R. Revisión de las abejas sin aguijón de México (Hymenoptera: Apidae: Meliponini), Folia Entomológica Mexicana, 106, (1999). Cortopassi-Laurino M., V.L. Imperatriz- Fonseca, D.W. Roubik et al Global meliponiculture: challenges and opportunities, Apidologie 37: Callebaut J Estudio de las abejas sin aguijón y sus prácticas de manejo por la población local en el sur occidente de Loja. 50 p. Free J. B. Insect pollination crops (Academic Press, London, UK, 1993). HeardT Behaviour and pollinator efficiency of stingless bees and honey bees on macadamia flowers, Journal of Apicultural Research, 33 (4), Liow, L. H., N. S. Sodhi y T. Elmqvist, Bee diversity along a disturbance gradient in tropical lowland forests of Southeast Asia. Journal of Applied Ecology, 38: Michener C. D. The bees of the world, (The Johns Hopkins University Press, Baltimore and London, 2000). Michener C. D. The social behavior of the bees; a comparative study (Cambridge. Mass. Harvard University Press, 1974) Nates-Parra G. Abejas corbiculadas de Colombia, Hymenoptera: Apidae, (Publicaciones Universidad Nacional de Colombia, 2005) Quezada-Euán J. J. G., W. May-Itzá, J.A. González-Acereto Meliponiculture in Mexico: problems and perspective for development. Bee World, 82 (4), Rasmussen C Abejas en el sur del Ecuador, Lyona: a journal of ecology and application, 7 (2): Rincón R. M Riqueza y composición de especies de abejas (Hymenoptera: Apoidea) de sotobosque y de los recursos florales que utilizan, de un bosque neotropical manejado para producción de madera. Tesis de M. Sc. Turrialba, Costa Rica. CATIE. 73 p. Roubik D.W Stingless bee nesting biology, Apidologie, 37: Roubik, D. W., T. Inoue, A. Hamid & R. Harrison, Height communication by Bornean Honey Bees (Apiformes: Apidae; Apini). Journal of the Kansas Entomological Society, 72 (3): Roubik D. W. Ed. Pollination of cultivated plants in the tropics (FAO, Rome, 1995). Roubik D.W. Ecology and natural history of the tropical bees (Cambridge Univ. Press, Cambridge, UK, 1989). Slaa E.J., L.A. Sánchez Chavez, K.S. Malagodi-Braga y F.L. Hofstede Stingless bees in applied pollination: practice and perspectives, Apidologie, 37:

12 92 Revista Sommeijer M Beekeeping with stingless bees: a new type of hive, Bee World, 80 (2),70-79 Torchio P. F. En: Pollination of cultivated plants in the tropics, Roubik W.D., Ed. (FAO, Rome, 1995), Diversification of pollination strategies for U. S. crops, 118, pp Villanueva G. R., D. W. Roubiky W.Colli- Ucán Extinction of Melipona beecheii and traditional beekeeping in the Yucatan peninsula. Bee World, 86 (2): 35 41