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1 CAMBIOS ESTACIONALES EN TASA FOTOSINTÉTICA Y EFICIENCIA DE USO DE AGUA EN ESPECIES XERÓFITAS DE VENEZUELA SEASONAL CHANGES IN PHOTOSYNTHETIC RATE AND WATER USE EFFICIENCY OF XEROPHYTES PLANTS IN SEMIARID ECOSYSTEMS FROM VENEZUELA Tezara W., Urich R., Coronel I., Marín O., Herrera A. Instituto de Biología Experimental, Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela Apartado Caracas 1041A, Venezuela. wilmer.tezara@ciens.ucv.ve RESUMEN Con el objetivo de conocer cómo plantas de diferentes formas de vida y metabolismo fotosintético cambian su fisiología durante la sequía en ecosistemas semiáridos de Venezuela, se evaluaron: el potencial hídrico ( ), la tasa fotosintética (A), la conductancia estomática (g s ), la eficiencia de uso de agua (EUA), la eficiencia cuántica máxima potencial (F v /F m ) y la eficiencia cuántica relativa ( PSII ) del PSII en hojas de arbustos siempreverdes (Calotropis procera y C. gigantea), arbustos caducifolios (Ipomoea carnea, Jatropha gossypifolia y Lycium nodosum), árboles siempreverdes esclerófilos (Capparis odoratissima, Capparis linearis, Jacquinia aristata, Cassia senna), árboles semi-caducifolios (Casearia tremula), árboles caducifolios (Senna atomaria, Piscidia piscipula, Tecoma stans), hierbas caducifolias (Alternanthera crucis, Talinum triangulare) y una trepadora caducifolia (Cissus trifoliata). El estudio fue realizado en cuatro localidades costeras del norte de Venezuela. Los valores de de todas las especies se encontraron en un intervalo de -0.3 a -4.8 MPa. Los mayores valores de A (22 mol m -2 s -1 ) y g s (400 mmol m -2 s -1 ) fueron observados en Calotropis procera durante la época de lluvia y los menores (1 mol m -2 s -1 de A y 35 mmol m -2 s -1 de g s ) en Cissus trifoliata en sequía. No se observaron cambios en F v /F m indicando que no hubo fotoinhibición crónica en las especies estudiadas; sin embargo, la sequía causó un descenso en PSII, lo cual sugiere una regulación descendente del aparato fotoquímico. Las diferentes formas de vida mostraron variabilidad en la respuesta fisiológica a la sequía. Déficit hídrico: factor limitante en la distribución de las plantas en zonas áridas Uno de los posibles escenarios del cambio climático del planeta es que el incremento en la concentración de CO 2 y la temperatura podrían afectar los patrones de precipitación del planeta, aumentando la aridez de las 11

2 zonas semiáridas. Además de limitar la productividad vegetal en muchos ecosistemas terrestres, el déficit hídrico (DH) podría influenciar la distribución y abundancia de muchas especies vegetales, aun cuando las plantas se encuentren bien adaptadas a condiciones áridas (Schulze et al., 1987). La información sobre las limitaciones fisiológicas de la fotosíntesis (A) y su recuperación en respuesta a diferentes intensidades de DH es insuficiente; la respuesta de las plantas a la sequía podría tener un papel importante en la protección de la vegetación natural en áreas donde la disponibilidad hídrica es limitante. Las plantas que crecen y se desarrollan en ambientes semiáridos tropicales tienen mecanismos que les permitan sobrevivir en tales condiciones. Muchas especies xerófitas están sometidas a periodos prolongados de sequía, por lo que deben presentar algunas respuestas fisiológicas que podrían ser consideradas adaptaciones a estas condiciones. Entre las principales adaptaciones tenemos: pérdida de hojas, baja relación área/volumen de las hojas (algunas veces modificadas en espinas), presencia de tallos fotosintéticos, alta densidad de tricomas, suculencia, altas eficiencias de uso de agua (EUA), bajos potenciales osmóticos, presencia de metabolismo ácido de crasuláceas (CAM) y desarrollo de un sistema radical profundo. Además, pueden existir mecanismos de fotoprotección asociados a ajustes fisiológicos, bioquímicos y morfoanatómicos foliares. Por ejemplo, la presencia de pubescencia foliar ha sido reportada como una adaptación a ambientes áridos, ya que reduce la cantidad de energía radiante absorbida por la hoja, afectando así el balance energético, reduciendo la transpiración y manteniendo temperaturas foliares favorables (Galmés et al., 2007). Efecto del déficit hídrico sobre la fotosíntesis El DH causa una reducción de la g s (Cornic, 2000), y la conductancia mesofilar (Flexas et al., 2008), afecta el metabolismo: síntesis de ATP, regeneración de RuBP, actividad y/o cantidad de Rubisco (Tezara et al., 1999; Lawlor & Tezara, 2009) y reduce la actividad fotoquímica del fotosistema II (Tezara et al., 2003, 2005, 2008a), ocasionando la disminución de A. La sequía causa cierre estomático, con lo que se restringe la disponibilidad de CO 2 para el proceso fotosintético y además ocasiona cambios metabólicos y cambios en la actividad fotoquímica del PSII; el exceso de energía es disipado aumentando el coeficiente de extinción no fotoquímica (gran proporción de energía es disipada térmicamente) y el PSII se regula de una manera descendente (Tezara et al., 2008 a). Es probable que en condiciones naturales, en muchas especies exista co-limitación de la fotosíntesis por factores estomáticos y no estomáticos en respuesta al DH, es decir, que los factores difusivos y mesofilares cambian de manera coordinada y así se optimiza la EUA en condiciones de estrés. Diferencias interespecíficas en la respuesta fisiológica al déficit hídrico En especies de un mismo género hay variabilidad en las respuestas fisiológicas ante un determinado evento, incluso cuando esas especies coexistan. Por ejemplo, en C. procera y C. gigantea han sido reportados cambios en parámetros fotosintéticos con la sequía (Colombo et al. 2007) al igual que en dos especies de Capparis (Villalobos 2007; ). En dos variedades de Digitalis minor var. minor (pubescente) y var. palaui (glabra) también se han reportado diferencias ecofisiológicas en la morfología foliar y A en respuesta al DH (Galmés et al., 2007). En el Lab. de Ecofisiología de Xerófitas estudiamos la respuesta fotosintética al DH de plantas perennes de ambientes áridos y semiáridos con el objeto de identificar mecanismos fisiológicos que le permitan a estas especies tolerar el DH. En este trabajo presentamos información de variaciones estacionales del estado hídrico, intercambio gaseoso y actividad fotoquímica de especies xerófitas de diferentes formas de vida. En la tabla 1 se muestran las 16 especies de xerófitas de las que reportaremos información ecofisiológica, con sus respectivas formas de vida y ruta de fijación de carbono. Los árboles presentaron los menores valores de en el periodo de lluvia (-1.2 MPa) en comparación con los arbustos y hierbas (-0.30 MPa). La reducción de con la sequía fue de 2, 6 y 5 veces en árboles, arbustos y hierbas, respectivamente, observándose los menores valores de en L. nodosum y A. crucis (-4.1 y -4.7 MPa respectivamente). Se encontró una relación lineal entre A y g s, en las diferentes formas de vida estudiadas; las variaciones en la A pueden ser explicadas en un 70% por los cambios de g s (Fig. 1). Los mayores valores de A y g s fueron medidos en la temporada de lluvia y se observó una respuesta diferencial a la 12

3 sequía dependiendo de la forma de vida, siendo los arbustos caducifolios los más afectados (disminución de 59 % en A y 76% en g s ). Tabla 1. Especies, formas de vidas y tipo de metabolismo fotosintético de 16 especies de xerófitas Especies Formas de vida Metabolismo fotosintético Referencias Jacquinia aristata 1 Capparis linearis 1 Capparis odoratissima 1 árbol siempreverde C 3 Villalobos 2007 Cassia senna 1 Casearia tremula 1 Casearia tremula 2 árbol semi-caducifolio C 3 Urich et al., 2008 Senna atomaria 2 Piscidia piscipula 2 árbol caducifolio C 3 Urich et al., 2008 Tecoma stans 2 Calotropis procera 3 Calotropis gigantea 3 arbusto siempreverde C 3 Colombo et al., 2007 Ipomoea carnea 1 Jatropha gossypifolia 1 arbusto caducifolio C 3 Tezara et al., 2005 Lycium nodosum 1, 3 Tezara et al., 2003 Talinum triangulare 1,3,4 hierba perenne caducifolia C 3 -CAM Irazabal 2005 Cissus trifoliata 1 trepadora caducifolia C 3 -CAM Tezara et al., 2008 Alternanthera crucis 1 hierba perenne caducifolia C 4 Marín &Tezara 2006 Areas de estudios: 1 la peninsula de Paraguana, 2 Isla Margarita, 3 Litoral central, 4 Chichiriviche A ( mol m -2 s -1 ) g s (mol m -2 s -1 ) Figura 1. Relación entre la fotosíntesis y la conductancia estomática de las 16 especies estudiadas. Símbolos distintos corresponden a cada una de las formas de vidas: árboles siempreverdes (, ), árboles semi-caducifolios (, ), árboles caducifolios (, ), arbustos siempreverdes (, ), arbustos caducifolios (, ) y hierbas perenne caducifolias (, ). Símbolos llenos, lluvia; símbolos blancos sequía. 13

4 No hubo diferencias significativas en A entre formas de vida y C. procera mostró el valor más alto (22 mol m - 2 s -1 ) mientras que J. gossypifolia mostró la A más baja (6 mol m -2 s -1 ) en la temporada lluviosa. La conductancia estomática osciló entre 0.14 y 0.3 mol m -2 s -1 en lluvia y entre 0.05 y 0.15 mol m -2 s -1 en sequía (Fig. 1). La EUA varió de 2.3 a 4.7 mmol mol -1 en la temporada lluviosa, observándose una disminución de la EUA con la sequía en la mayoría de las formas de vida, excepto en los arbustos siempreverdes y en las hierbas perennes, en las que la EUA permaneció constante e incrementó, respectivamente. En lluvia la composición isotópica de carbono foliar ( 13 C) osciló entre (hierbas perennes), (arbustos siempreverdes) y (promedio de las otras formas de vida), sugiriendo una mayor EUA integrada en las hierbas perennes seguidas de los arbustos siempreverdes y del resto de las formas de vida. En sequía el 13 C fue mayor que en lluvia, indicando una mayor EUA integrada durante esta temporada en todas las formas de vida con la excepción de los arbustos caducifolios. Tabla 2. Eficiencia de uso de agua y composición isotópica de carbono foliar promedio por forma de vida en temporada de lluvia (LL) y de sequía (S). Formas de vida EUA (mmol mol -1 ) 13 C ( ) LL S LL S Árboles siempreverdes ± ± ± 1.2 Árboles semi-caducifolios ± ± ± 0.2 Árboles caducifolios 4.0 ± ± ± ± 0.4 Arbustos siempreverdes 4.7 ± ± ± Arbustos caducifolios 3.2 ± ± ± ± 0.1 Hierbas perennes 2.3 ± ± ± ± 5.4 No se observaron diferencias en F v /F m entre temporadas en los distintos géneros estudiados. En la mayoría de las especies se obtuvieron valores mayores de 0.80, lo cual indica ausencia de fotoinhibición. Además, hubo una reducción de PSII durante la sequía, indicando una regulación descendente de la actividad fotoquímica. En conclusión, no se observaron grandes diferencias en las tasas de fotosíntesis y conductancias estomáticas entre las especies estudiadas; las mayores A y EUA fueron medidas en los arbustos siempreverdes del género Calotropis, y las menores en los arbustos caducifolios I. carnea, J. gossypifolia y L. nodosum. Las mayores EUA integradas, estimadas con la composición isotópica de carbono, fueron encontradas en las hierbas perennes T. triangulare, C. trifoliata y A. crucis, con rutas de fijación de carbono CAM-inducible y C4, respectivamente, seguidas por las especies de Calotropis y los árboles siempreverdes. Las menores EUA correspondieron a los arbustos caducifolios. Agradecimientos CDCH PI ; CDCH PI ; Coordinación de Investigación y Postgrado de Botánica de la UCV Bibliografia 1. Cornic G, Trends Plant Sci. 5: Colombo R, Marín O, Irazábal S, Tezara W Interciencia 32(11): Flexas J, Ribas-Carbó M, Diaz-Espejo A, Galmés J, Medrano H Plant Cell Environ. 31: Galmés J, Medrano H, Flexas J, Environ. Exp. Bot. 60: Irazabal S Trabajo Especial de Grado, UCV. 64 pp. 6. Lawlor DW, Tezara W Ann. Bot. 103:

5 7. Marín O, Tezara W IX Congreso Latinoamericano de Botánica. Santo Domingo, Republica Dominicana pp. 8. Schulze E, Robichaux R, Grace J, Rundel P, Ehleringer J BioScience 37: Tezara W, Driscoll S, Lawlor DW. 2008a. Photosynthetica 46 (1): Tezara W, Pereyra G, Marín O, Villalobos V, Irazábal S, González A, Colombo R, Urich R, Coronel I, Herrera A. 2008b. MIBE. (5): Tezara W, Marín O, Rengifo E, Martínez D, Herrera A Photosynthetica 43: Tezara W, Martínez D, Rengifo E, Herrera A Ann. Bot. 92: Tezara W, Mitchell VJ, Driscoll SD, Lawlor DW, Nature 401: Urich R, Coronel I, Cáceres A, Tezara W, Kalinhoff C, Carrillo V, Quillice A, Zamora E MIBE. (5): Villalobos V Trabajo Especial de Grado, UCV. 53 pp 15

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