NUEVOS REGISTROS DE MOLÓSIDOS (CHIROPTERA: MOLOSSIDAE) PARA EL ESTADO DE GUERRERO, MÉXICO.

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1 NUEVOS REGISTROS DE MOLÓSIDOS (CHIROPTERA: MOLOSSIDAE) PARA EL ESTADO DE GUERRERO, MÉXICO. Fernando Ruiz-Gutiérrez 1*, Leonardo J. López-Damián 2, Joaquín Arroyo-Cabrales 3, Yetzha E. Chávez Catalán 2 y Luís A. Flores Sánchez 2 1. Laboratorio de Conservación Biológica, Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Ciudad Universitaria, Carretera Pachuca-Tulancingo km 4.5, Col. Carboneras. Mineral de la Reforma, Hidalgo, México. CP Laboratorio Integral de Fauna Silvestre, Unidad Académica de Ciencias Químico Biológicas, Universidad Autónoma de Guerrero, Av. Lázaro Cárdenas s/n. Ciudad Universitaria Chilpancingo, Guerrero México C.P Laboratorio de Arqueozoología, Instituto Nacional de Antropología e Historia, Moneda #16, Col. Centro, México, D. F. * Corresponding author. yagouaroundy@hotmail.com Abstract New Molossid Records (Chiroptera: Molossidae) for the State of Guerrero, Mexico. New records for 13 bat species (Mammalia, Chiroptera) from the Municipality of Chilpancingo de los Bravo, State of Guerrero, México are provided, six of which are simpatric molossid bats. Three species are new for the state (Eumops ferox, E. underwoodi and Nyctinomops aurispinosus), increasing the state known bats to 73, and the overall terrestrial mammal to 151 species. Also Cynomops mexicanus and Nyctinomops laticaudatus are recorded for the second time for the state. External and cranial measurements, reproductive condition, and habitat characteristics of the collect sites are reported. Keywords: Guerrero, Chiroptera, range, new records. Resumen Se registra la presencia de 13 especies de murciélagos (Mammalia, Chiroptera) en el municipio de Chilpancingo de los Bravo, seis de los cuales son murciélagos molósidos que ocurren en simpatría. Tres corresponden a nuevos registros para la entidad (Eumops ferox, E. underwoodi y Nyctinomops aurispinosus) aumentando la lista estatal de murciélagos a 73 especies y la de mamíferos a 151. Se obtiene el segundo registro estatal para las especies Cynomps mexicanus y Nyctinomops laticaudatus. Se indican medidas externas y craneales, la condición reproductiva y las características del hábitat donde fueron capturados. Palabras clave: Guerrero, Chiroptera, distribución, nuevos registros. Introduccíon de Guerrero están representados por 149 especies El estado de Guerrero, México, cuenta con una (Almazán-Catalán et al., 2005; Ávila, 2006), de variedad de ecosistemas y hábitats que las que en general se carece de información sobre contribuyen al sustento de un importante número el estado actual de sus poblaciones e, incluso, de de especies de plantas y animales; por lo que es la historia natural de algunas de estas. El registro considerado como uno de los cinco más diversos de especies nuevas para el Estado y los sitios en México (Flores y Gerez, 1994). En la entidad donde se distribuyen resulta de gran importancia se han desarrollado un gran número de para el conocimiento científico e, imprescindible investigaciones sobre la vida silvestre; pero los para la toma de decisiones de manejo y terrenos explorados se concentran principalmente conservación; por lo que con el presente reporte se alrededor de las principales vías de comunicación pretende contribuir aportando observaciones sobre (Bojórquez-Tapia et al., 1995); por lo que aún hay la presencia y algunos aspectos de la actividad extensas zonas sin explorar; prospecciones en reproductiva de seis especies de molósidos estos sitios contribuirían al incremento del capturados en un sitio de colecta en las conocimiento de diversidad de mamíferos en la proximidades de San Cristóbal, Municipio de entidad. En la actualidad los mamíferos terrestres Chilpancingo de los Bravo, Guerrero. 1022

2 Materiales y Métodos El trabajo de campo se desarrolló durante los días 26 y 27 del mes de febrero de 2008, como parte de los esfuerzos de elaboración del inventario mastofaunistico del Ejido San Cristóbal. El sitio de estudio se encuentra localizado a 1.5 km al NO de San Cristóbal, 17º17 N y 99º56 O, a 913 msnm que corresponde a las estribaciones de la Sierra Madre del Sur (Figura 1). El tipo de clima registrado en la localidad es (A)C(w2) que corresponde al semicálido subhúmedo con lluvias en verano, con una temperatura media de 25.3 ºC y una precipitación de a mm anuales (Almazán, 2006). El sitio presenta un pequeño cañón formado por el cauce del Río Grande, tributario del Río Papagayo, el cual cuenta con un estanque natural cuya profundidad llega aproximadamente hasta los 6 m en un tramo con una longitud aproximada de 20 m de largo por 17 m de ancho; en esta sección del río, el caudal no fue medido, sin embargo el escurrimiento del agua es muy lento sin que se formen turbulencias en la superficie. La vegetación circundante corresponde a bosque de encino-pino y las áreas más cercanas al río presentan vegetación en galería con una considerable fragmentación, debido al establecimiento de potreros. Figura 1. Localización del área de estudio. Se instalaron 4 redes de 12 m sobre el cauce del río a partir de las 18:00 y hasta las 00:00 hrs, con un esfuerzo de 48 horas-red. Un primer par de redes fue instalado colocando ambas redes alineadas de manera continua, perpendiculares al escurrimiento del agua cubriendo el ancho del estanque. Las otras dos redes fueron instaladas separadas 20 m río abajo donde el cauce es de aproximadamente 19 m de ancho y el flujo es más rápido y turbulento. Los organismos fueron capturados y preparados en piel, cráneo y/o esqueleto por métodos convencionales (Hall, 1981) y determinados mediante la utilización de claves (Álvarez et al., 1994; Medellín et al., 1997) y, por comparación con especímenes de la Colección Osteológica de Comparación, Laboratorio de Arqueozoología, Subdirección de Laboratorios y Apoyo Académico del Instituto Nacional de Antropología e Historia. Los especímenes recolectados se encuentran depositados en la colección de mamíferos del Museo de Zoología Alfonso L. Herrera, 1023 Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México (MZFC). Para cada individuo en fresco fue registrado: la edad relativa (juvenil o adulto), el sexo (longitud y ancho del testículo izquierdo en los machos), las medidas somáticas convencionales para ejemplares de colección (Hall, 1981) usando un vernier con una precisión de 0.1 mm; la masa corporal fue medida con una pesola marca Ohaus M (Ohaus Scale Corp) reportada en gramos redondeada al 0.5 g más próximo y, una vez procesados los ejemplares se tomaron las medidas craneales usando un vernier Ultra-Cal III con una precisión de 0.01 mm. Resultados Se capturaron 13 especies de murciélagos, en la Tabla 1 se registran las medidas de las seis especies de molósidos (Cynomops mexicanus, Eumops ferox, Eumops underwoodi, Nyctinomops aurispinosus, Nyctinomops laticaudatus, Nyctinomops macrotis). Las capturas ocurrieron

3 mientras volaban sobre el río en el primer par de redes y asociados a ellos se colectó a un vespertiliónido (Lasiurus intermedius) y cuatro especies de filostómidos (2 Artibeus lituratus, 3 Carollia subrufa, 1 Dermanura phaeotis y 3 Sturnira lilium); mientras que en el otro par de redes solamente se colectaron cuatro especies de murciélagos filostómidos (2 Artibeus lituratus, 3 Desmodus rotundus, 1 Glossophaga sp. y 3 Sturnira lilium). Los murciélagos molósidos quedaron atrapados desde la primera línea de la red que se forma con los dos tensores inferiores, hasta la tercera, a un poco más de un metro de altura sobre la superficie del agua. No se capturaron especímenes en la zona de la red cercana a la ribera, la mayoría quedaron atrapados cerca o sobre la parte más profunda del estanque. Cynomops mexicanus (Jones y Genoways, 1967) Se capturó un macho adulto con testículos inguinales (3 2 mm) el 27 de febrero a las 19:31 hrs. (número de catálogo MZFC11077). Corresponde al segundo registro para el estado de Guerrero, a una distancia aproximada de 30 km al oeste de su localidad conocida más próxima 3 Km N Agua de Obispo, 3180 ft (Jones y Genoways, 1967). El sitio y el horario de captura parece consistente con la afirmación de que la actividad de ésta especie es crepuscular y que la mayoría de sus registros son de individuos capturados sobre arroyos o estanques, dentro del bosque tropical caducifolio, bosque tropical perennifolio, bosque de galería, pastizales, bosques de pino-encino y bosques mesófilos desde el nivel del mar hasta msnm (Reid, 1997; Iñiguez, 2005a). Eumops ferox (Gundlach, 1862) Se examinó un macho adulto con testículos escrotados (7 4 mm) capturado el 26 de febrero a las 20:30 hrs. (MZFC11073). Corresponde al primer reporte de esta especie para el estado de Guerrero y cubre la falta de registros en su distribución en la vertiente del Pacífico, entre Michoacán, Morelos y Chiapas donde ya ha sido registrado (Ortega-R, 2005). El registro más cercano es referido solamente como Morelos y ha sido ubicado muy cerca del centro geométrico del territorio de ese estado (Hall, 1981; Álvarez- Castañeda, 1996), con lo que el presente registro estaría a una distancia aproximada de 185 km. Esta especie ha sido registrada en bosques de pino, en Cuba y Florida, aunque al oeste de México se le conoce de hábitats tropicales (Best et al., 1997). Es un murciélago poliestro, en México se han encontrado machos con testículos escrotados de abril a junio y los partos son sincronizados en la segunda mitad de este mes (Best et al., 1997). Eumops underwoodi Goodwin, 1940 Un macho adulto con testículos escrotados (9 4 mm) fue capturado el 26 de febrero a las 19:30 hrs. (MZFC11072). Eumops underwoodi se encuentra distribuido desde el extremo suroeste de Estados Unidos y el Oeste de México hasta Nicaragua (Simmons, 2005) y, ha sido registrado recientemente en Costa Rica (Pineda et al., 2008). Representa el primer reporte para el estado de Guerrero y cubre el vacío de registros entre Michoacán, Oaxaca y la localidad más cercana es reportada en Morelos (Hall, 1981), aproximadamente a 174 km NE. Habita en bosque tropical caducifolio, bosque de pinoencino y bosque tropical perennifolio (Iñiguez, 2005b). De ocho especímenes capturados el 21 de octubre en Jalisco, cuatro correspondían a hembras no grávidas, tres hembras juveniles y, un macho adulto con testículos de 11 mm de largo (Watkins et al., 1972); aparentemente los partos se dan a finales de junio o julio (Kiser, 1995). Nyctinomops aurispinosus (Peale, 1848) Se examinaron dos especímenes, un macho adulto (MZFC11068) con testículos inguinales (3 2 mm) y una hembra inactiva (MZFC11076) capturados el 26 de febrero entre las 19:31 y 23:15 hrs. Se registra por primera ocasión para el estado de Guerrero, su presencia ya ha sido documentada en Michoacán y Oaxaca (Arita, 2005a). Las localidades más cercanas en Oaxaca y Michoacán (Hall, 1981) se encuentran aproximadamente a 321 km y 48 Km, respectivamente. Su reproducción en México es prácticamente desconocida (Arita, 2005a), excepto por un macho con testículos escrotados en marzo, otro con testículos abdominales y tres hembras no preñadas en abril para Jalisco y, por una hembra lactando en julio para Zacatecas (Jones y Arroyo-Cabrales, 1990). Nyctinomops laticaudatus (E. Geoffroy, 1805) Se colectaron dos especímenes machos adultos (MZFC11067; MZFC11071) con testículos inguinales (2 1 y 4 2 mm) y una hembra inactiva que fue liberada inmediatamente, el 26 de febrero entre las 19:30 y las 23:15 hrs. La captura de estos especímenes representa el segundo registro para la entidad (Álvarez y Ramírez-Pulido, 1972), ampliando su distribución estatal 215 km hacia el Sureste. En México ha sido registrado en bosque tropical caducifolio y bosque tropical subcaducifolio (Arita, 2005b). En Durango, fueron registrados en febrero dos hembras y dos machos, inactivos todos (Muñiz et al., 2003). 1024

4 Tabla 1. Tabla de medidas somáticas de los especímenes. longitud total (LT), longitud de la cola (CV), pata trasera (PT), oreja (O), antebrazo (AB), longitud mayor del cráneo (LM), longitud condilo-canino (LCC), longitud condilo-basal (LCB), anchura mastoidea (AM), anchura cigomática (AC), constricción postorbital (CPO), anchura a través de los caninos (AC-C), anchura a través de los molares (AC-M), hilera maxilar de dientes (HMD), hilera molariforme superior (UMt), hilera mandibular (hmd), hilera molariforme inferior (LMt), longitud del 3er Metacarpo (Met). Especie Catálogo MZFC Edad Sexo LT CV LP LO AB Peso LM LCC LCB AM AC CPO AC-C AC-M HMD UMt hmd LMt Met Cynomops mexicanus A Eumops ferox A Eumops underwoodi A Nyctinomops aurispinosus A Nyctinomops aurispinosus A Nyctinomops laticaudatus A Nyctinomops laticaudatus A Nyctinomops macrotis A Nyctinomops macrotis A

5 Nyctinomops macrotis (Gray, 1840) Dos especímenes machos adultos (MZFC11075) con testículos inguinales (2 1 y 4 2 mm) uno de los cuales fue liberado y una hembra inactiva (MZFC11074) fueron capturados el 26 de febrero entre las 19:31 y las 23:15 hrs. A diferencia de las demás especies de molósidos N. macrotis cuenta con una distribución conocida más amplia, ya que se ha capturado en otras seis localidades del estado de Guerrero (Villa-Ramírez, 1967; Hall, 1981; León y Romo, 1991; León y Romo, 1993; Almazán-Catalán et al., 2005). En México, esta especie ha sido colectada sobre ríos en un área rodeada de bosque tropical caducifolio mixto con bosque espinoso (Baker y Christianson, 1966), en bosque tropical y bosque de encino (Sánchez, 1978) y en bosque tropical semideciduo (Muñiz et al., 2003). Aparentemente forma colonias de maternidad con segregación de los sexos durante el verano mientras los juveniles son criados (Milner et al., 1990). Para México se han registrado un macho con testículos abdominales en mayo para Jalisco (Núñez et al., 1981), un macho con testículos de 5 mm en enero para Tamaulipas (Schmidly y Hendricks, 1984); un macho en febrero y otro en mayo, ambos con testículos escrotados para Durango (Muñiz et al., 2003) y, un macho inactivo en marzo para Guerrero (Almazán-Catalán et al., 2005), ocho hembras preñadas en junio para Durango (Gardner, 1965) y una hembra preñada en junio para Chihuahua (Bradley y Mauer, 1965). Discusión Con el presente reporte se incrementa a 13 el número de murciélagos molósidos presentes en la entidad; incrementando también la lista estatal de murciélagos a 73 especies y la de mamíferos a 151, colocando al estado de Guerrero solo por debajo de Chiapas (Naranjo, et al., 2005), Oaxaca (Briones y Sánchez, 2004), Veracruz (Arita, 1993; Ramírez-Pulido, et al. 1986; Sosa, et al 2008) y Jalisco (Iñiguez y Santana, 2005), entre las entidades más ricas en especies de mamíferos de México. El ensamble de molósidos descrito en este estudio registra múltiples especies en una misma localidad durante un corto periodo de tiempo. De manera interesante, un ensamble de siete especies en San Juan Camarones, Durango, México (Muñíz-Martínez et al., 2003) y otro con seis especies de murciélagos molósidos en Río Enmedio en el Refugio Nacional de Vida Silvestre Bosque Nacional Diría, Costa Rica (Pineda et al., 2008), presentan estas características. El presente ensamble para Guerrero comparte 3 especies con el registrado en Durango y 3 especies con el ensamble registrado en Costa Rica, en los cuales solamente Cynomops mexicanus es común a los tres ensambles. Estos ensambles pudieran 1026 corresponder con la propuesta de Freeman (1981) acerca de los mecanismos de coexistencia para los molósidos en simpatría sobre la base de tres atributos: diferencias en tamaño, preferencias alimentarias y forma de las alas, sin embargo, la información disponible es insuficiente para discernir si la combinación de especies en una misma localidad sigue las reglas de ensamble mencionadas, permitiendo la presencia permanente de varias especies neotropicales en una misma localidad o, si existe un recambio permitiendo tener una composición equilibrada de especies en cada ensamble, resaltando la necesidad de una mayor atención a este tópico de investigación. Debido a su elusividad, la mayoría de los molósidos son pobremente conocidos en México (Muñiz-Martínez et al., 2003). De manera que la escasez de registros o su ausencia en la mayoría de los estudios realizados con redes de niebla pueden deberse a un sesgo de su muestreo, aún cuando estos organismos puedan ocupar estos hábitats; muestra de ello es que después de los presentes registros se han seguido capturando murciélagos molósidos en otras localidades con condiciones ambientales similares a las aquí reportadas (Ruiz- Gutiérrez, datos no publicados). Aún falta registrar en el estado algunas especies de murciélagos que por la amplitud de sus distribuciones deberían estar presentes; sin embargo con el presente reporte nos acercamos cada vez más al número total de estos. Con el presente trabajo se registra por segunda vez en México la captura y coexistencia de varias especies de molósidos en una misma localidad. Tres de las seis especies de molósidos capturadas corresponden a nuevos registros para Guerrero, incrementando a 13 el número de especies de Molossidae presentes en el estado, por lo que después de la Phyllostomidae y Vespertilionidae, es la tercer familia de murciélagos mejor representada en la entidad. Agradecimientos Los autores desean agradecer ampliamente a las autoridades ejidales y municipales, así como a los habitantes de San Cristóbal, por las facilidades brindadas durante el desarrollo del trabajo de campo, de manera especial a las familias Almazán Castro y Mosso Vázquez, por la amistad y hospitalidad brindada. A los alumnos de la carrera de biología, de manera particular a Enrique Vázquez, por su apoyo en el trabajo de campo. A la Dra. Livia León Paniagua, encargada de la colección de mamíferos del Museo de Zoología de la Facultad de Ciencias de la UNAM, por la recepción del material, y a la organización Vertebrados Terrestres de Guerrero < ro/> por el apoyo logístico y acceso a información.

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