Distribución de pigmentos fotosintéticos y grupos de fitoplancton durante octubre de 2003
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- Vicente Cano Castro
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1 Distribución de pigmentos fotosintéticos y grupos de fitoplancton durante octubre de 2003 A Almazán-Becerril 1, E García-Mendoza 2, D Rivas 3 Resumen Se describe la distribución de grupos de fitoplancton en la costa occidental de Baja California durante octubre de 2003 con base en el análisis quimiotaxonómico de pigmentos fotosintéticos. El estudio detectó la presencia de 7 grupos taxonómicos cuyos promedios porcentuales de contribución a la clorofila total fueron: Prochlorococcus 28.9%, haptofitas 21.0%, cianobacterias 20.4%, pelagofitas 16.3%, diatomeas 8.3%, prasinofitas 3.3% y criptofitas 1.8%. La composición relativa de los grupos en las muestras y la reducción factorial de las correlaciones entre los grupos permitieron identificar la existencia de cuatro comunidades diferentes. La primera comunidad se ubicó en la zona dominada por procariotas, pelagofitas y haptofitas, con baja concentración de clorofila. La segunda comunidad se detectó por debajo de la capa de mezcla, con una mayor contribución de todos los grupos y un aumento en la diversidad de los eucariotas. A 100 m de profundidad se detectó una 1 Centro de Investigación Científica de Yucatán, AC. Unidad de Ciencias del Agua. Calle 8, No. 39, Mz. 29, S.M. 64. Cancún 77500, Quintana Roo. almazan@cicy.mx. 2 Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada. Departamento de Oceanografía Biológica. Carretera Ensenada-Tijuana No Fracc. Zona Playitas. Ensenada 22860, Baja California. ergarcia@cicese.mx. 3 Centro de Investigación en Ciencia Aplicada y Tecnología Avanzada (CICATA-IPN), Unidad Altamira. km 14.5 Carr. Tampico-Puerto de Altamira, C.P , Altamira, Tamaulipas, Mexico. drivasc@ipn.mx. 263
2 tercer comunidad semejante en composición a la de la capa superficial pero con presencia de divinil clorofila b. Finalmente, la comunidad costera se caracterizó por concentraciones altas de clorofila, la disminución de Prochlorococcus y la presencia de prasinofitas y criptofitas. Palabras clave: Baja California, comunidades de fitoplancton, pigmentos fotosintéticos. Abstract The distribution of phytoplankton groups off the western coast of Baja California during October 2003 is described based on the chemotaxonomic analysis of photosynthetic pigments. Seven taxonomic groups were detected. The mean percent contribution to total chlorophyll was: Prochlorococcus 28.9%, haptophytes 21.0%, cyanobacteria 20.4%, pelagophytes 16.3%, diatoms 8.3%, prasinophytes 3.3%, and cryptophytes 1.8%. The relative contribution of the groups in samples and the factorial reduction of correlation among groups suggested the existence of four phytoplankton communities. The first community was located in the surface oceanic layer, dominated by prokaryotes, pelagophytes, and haptophyes, with low chlorophyll concentrations. The second community was present below the mixed layer and showed an increase in the contribution of all groups and more eukaryote diversity. At 100 m below the surface another community was detected whose composition resembled that observed at the surface but with divinyl chlorophyll b also present. Finally, a coastal community was characterized by high chlorophyll concentration, a decrease in the Prochlorococcus contribution, and the presence of prasinophytes and cryptophytes. Keywords: Baja California, phytoplankton communities, photosynthetic pigments. Introducción La estructura de la comunidad fitoplanctónica frente a la costa de la Península de Baja California está determinada por distintos factores que operan estacionalmente regidos por las variaciones hidrográficas de la Corriente de California (Venrick 2002, Espinosa-Carreón et al. 2004), o en escala interanual con los fenómenos de El Niño y La Niña (Kahru y Mitchell 2000). Debido a la magnitud y periodicidad de es- 264 Aspectos biológicos
3 tos procesos y a su impacto en el ecosistema pelágico, en la región se han realizado estudios detallados sobre aspectos florísticos y taxonómicos del fitoplancton (Hernández-Becerril 2007), la distribución de la clorofila a, y la tasa de producción primaria medida in situ (Aguirre-Hernández et al. 2004) o mediante imágenes de satélite (Barocio-León et al. 2007). Otros estudios han relacionado la abundancia de los grupos con características oceanográficas o climáticas (Estrada y Blasco 1979, Hernández-Becerril et al. 2007, Millán-Núñez et al. 2004) en épocas determinadas; pero a pesar de estos esfuerzos, aún no se conocen los patrones de distribución estacional de los diferentes grupos de fitoplancton en la zona. Este trabajo constituye una aportación al conocimiento de la distribución de los grupos de fitoplancton durante octubre de 2003 cuantificados mediante el análisis taxonómico de pigmentos fotosintéticos en los primeros 100 m de la columna de agua. Métodos Durante la campaña de octubre de 2003 del programa Investigaciones Mexicanas de la Corriente de California (IMECOCAL) a bordo del B/O Francisco de Ulloa se recolectaron muestras de agua de superficie, 10, 20, 50 y 100 metros de profundidad en 66 estaciones, para cuantificar la concentración de pigmentos fotosintéticos por medio de cromatografía líquida de alto desempeño (HPLC). Se utilizó el método de van Heukelem y Thomas (2001), que consiste en un sistema binario de solventes (solvente A: 70% metanol/30% TBAA 28 mm; solvente B: metanol al 100%) con un protocolo de elusión en gradiente de la siguiente manera: 0 a 5 min con 5% de solvente A, de 5 a 22 min con de 5% a 95% de solvente A, 95% de solvente A al min 27, y 5% de solvente al min 30. Se utilizó una columna Zorbax Eclipse XDB C 8 de 150 mm 4.6 mm de diámetro interno y 3.5 µm de tamaño de partícula. Por cada muestra se filtró 1 l de agua a través de filtros GF/F de 25 mm de diámetro que fueron congelados de inmediato en nitrógeno líquido y mantenidos así hasta su análisis. Los protocolos de extracción y cuantificación de pigmentos han sido descritos por Almazán-Becerril y García-Mendoza (2008). La contribución relativa de los diferentes grupos de fitoplancton a la clorofila a total (ChlaT) fue estimada con el programa CHEMTAX (Mackey et al., 1996). La contribución relativa de Prochlorococcus se calculó mediante la razón (DVChl a)/chlat, y fue restada de la matriz inicial de razones pigmentarias al igual que la zeaxantina (Zea) asociada a este grupo, para evitar la sobreestimación de la contribución de otras cianobacterias. Distribución de pigmentos fotosintéticos y grupos de fitoplancton 265
4 Resultados Pigmentos fotosintéticos La tabla 1 muestra las concentraciones de los pigmentos fotosintéticos detectados en este estudio. La fucoxantina (Fuc), la 19 -butanoiloxifucoxantina (BF) y la 19 -hexanoiloxifucoxantina (HF) estuvieron presentes en todas las muestras. La divinil clorofila a (DVChl a) y la zeaxantina (Zea) se detectaron en todas las estaciones y a todas las profundidades excepto en la estación a 100 m. Los pigmentos más importantes en cuanto a su concentración y presencia fueron Fuc y Zea. La Fuc alcanzó un valor máximo de 0.95 mg m -3 en la estación a 30 Tabla 1. Valores máximos y promedios de la concentración de pigmentos fotosintéticos ordenados por nivel de profundidad. Concentración en mg m -3 ( 10 3 ). Pigmento Superficie 10 m 20 m 50 m 100 m Max Prom Max Prom Max Prom Max Prom Max Prom Peridinina 1 <<1 1 <<1 4 <<1 1 <<1 0 0 Butanoiloxifucoxantina Fucoxantina Neoxantina Prasinoxantina Violaxantina <<1 Hexanoiloxifucoxantina Aloxantina <<1 Zeaxantina Clorofila b Divinil clorofila a Clorofila a Clorofila total PER = peridinina, BF = 19 -butanoiloxifucoxantina, FUC = fucoxantina, NEO = neoxantina, HF = 19 -hexanoiloxifucoxantina, PRA = prasinoxantina, VIO = violaxantina, ALO = aloxantiona, ZEA = zeaxantina, Chl b = clorofila b, DVChl a = divinil clorofila a, Chl a = clorofila clorofila a, CT = clorofila total. 266 Aspectos biológicos
5 m y éste estuvo relacionado con la mayor concentración de clorofila detectada en la zona (1.77 mg m -3 ). La Zea llegó a 0.29 mg m -3 en la estación a 10 m de profundidad y fue el único pigmento que presentó valores altos en la superficie que disminuyeron con la profundidad. En las estaciones de la capa superficial (0 a 20 m) se detectaron bajas concentraciones de los pigmentos principales (Fuc, BF, HF) y la ausencia de otros como la prasinoxantina (Pra), aloxantina (Alo), neoxantina (Neo) y violaxantina (Vio), mientras que la Zea fue el pigmento accesorio de mayor concentración. A 50 m no se detectó un aumento en la concentración de todos los pigmentos excepto Zea. La clorofila b (Chla b + DVChl b) aumentó su concentración de la superficie a 50 m de profundidad y fue uno de los pigmentos más importantes a 100 m. Distribución de la clorofila total y grupos de fitoplancton La composición de la ChlaT se distribuyó en 7 grupos taxonómicos cuyos promedios porcentuales fueron: Prochlorococcus 28.9%, haptofitas 21.0%, cianobacterias 20.4%, pelagofitas 16.3%, diatomeas 8.3%, prasinofitas 3.3% y criptofitas 1.8%. La contribución de los grupos procariotas en conjunto fue de 49.3%. La ChlaT presentó fuertes gradientes costa-océano en los primeros 20 m de profundidad, con mayor concentración en la franja costera ubicada al norte de San Quintín, en Bahía Vizcaíno y al sur de Punta Eugenia (fig. 1a). A 50 m se observó la presencia de tres zonas con concentraciones de clorofila >1 mg m -3 localizadas en 25.5 N, 27.3 N y 28.1 N (fig. 1b). A 100 m la ChlaT disminuyó en toda la región y sus mayores valores fueron de 0.2 mg m -3 (fig. 1c). Todos los grupos taxonómicos de eucariotas siguieron el patrón de distribución descrito para la ChlaT (figs. 1d l, 2a f), al cual contribuyeron de manera significativa las haptofitas y las pelagofitas en la zona oceánica, y estos dos grupos en conjunto con las criptofitas, prasinofitas y diatomeas en la zona costera y a 50 m de profundidad. Las cianobacterias presentaron una mayor concentración en la zona costera de la región central, en la superficie, disminuyeron ligeramente a 50 m, y a 100 m su presencia fue mínima (fig. 2g i). Por su parte Prochlorococcus no presentó un patrón definido de distribución en superficie, aunque a 50 m aumentó su concentración y a 100 m fue uno de los grupos mejor representados (fig. 2j l). Distribución de pigmentos fotosintéticos y grupos de fitoplancton 267
6 Figura 1. Distribución de la clorofila total (a c), diatomeas (d f), prasinofitas (g i) y criptofitas (j l) en superficie, 50 m, y 100 m. Concentración en mg m Aspectos biológicos
7 Figura 2. Distribución de la clorofila asociada a haptofitas (a c), pelagofitas (d f), Prochlorococcus (g i) y cianobacterias (j l) en superficie, 50 m, y 100 m. Concentración en mg m -3. Distribución de pigmentos fotosintéticos y grupos de fitoplancton 269
8 Asociaciones entre grupos y comunidades de fitoplancton La estructura de la comunidad de fitoplancton se puede inferir a partir de las correlaciones entre los grupos en las muestras como lo sugieren los mapas de las figuras 1 y 2, donde las distribuciones siguen patrones semejantes. Por tanto, deben existir tendencias de asociación entre los grupos. Para conocer este grado de asociación se realizó un análisis de correlación de Pearson (r) entre todos los pares de grupos a todas las profundidades. En la tabla 2 se presentan los resultados de este análisis, los cuales muestran que la mayoría de los valores representan correlaciones positivas significativas (P < 0.01). Esto sugiere la existencia de ciertos factores de correlación entre dos o más grupos, por lo que se realizó un análisis factorial que consistió en identificar los factores en común que determinan la estructura de los datos. En todos los casos se obtuvieron dos factores que en conjunto explicaron entre 70 y 80% de la varianza total. En la superficie el factor 1 estuvo asociado a las diatomeas, prasinofitas, haptofitas y Prochlorococcus, mientras que el factor 2 se asoció a las cianobacterias (fig. 3a). La estructura parece estar conformada por los eucariotas, y por la correlación negativa entre estos grupos con Prochlorococcus. Los gráficos de 10, 20 y 50 m (fig. 3b d) muestran una clara asociación del factor 1 con los eucariotas y del factor 2 con Prochlorococcus. El cambio de las cianobacterias por Prochlorococcus en la asociación del factor 2 es la diferencia más evidente entre los 10 y 20 m con la de superficie. A 50 m de profundidad el factor 1 representó a los grupos eucariotas y el factor 2 a los procariotas (fig. 3d). A 100 m los factores no siguieron el mismo patrón que en las capas superiores. Un factor se asoció a Prochlorococcus, haptofitas y pelagofitas, y el otro con las diatomeas (fig. 3e). Los resultados mostrados en la figura 3f, que representa el total de datos, son congruentes en asociar a los grupos procariotas y los eucariotas con un factor cada uno. Estos resultados describen la presencia de tres estructuras de acuerdo a la asociación de los grupos a cada factor. La primera se ubica en la capa superficial, donde se observó que Prochlorococcus se correlacionó negativamente con los eucariotas; la segunda comprende las profundidades de 10, 20 y 50 m, donde se separan los procariotas de los eucariotas; y la tercera se presenta a 100 m constituida por la asociación entre haptofitas, pelagofitas y Prochlorococcus. Los patrones de distribución espacial de grupos de fitoplancton, al igual que las correlaciones entre grupos y el análisis factorial, son evidencia de la presencia de al menos tres comunidades presentes durante octubre de 2003 frente a la costa occidental de Baja California. Las criptofitas y las prasinofitas no contribuyeron de manera 270 Aspectos biológicos
9 Tabla 2. Coeficientes de correlación de Pearson para todos los pares de grupos taxonómicos considerando los niveles de profundidad y todo el conjunto de datos. Los datos en negritas y en itálicas son significativos con r > 0.8 y P < 0.01, respectivamente. Pares de Sup 10 m 20 m 50 m 100 m Todo grupos PRO-PRAS PRO-CRIP PRO-HAP PRO-PEL PRO-CIAN PRO-DIAT PRAS-CRIP PRAS-HAP PRAS-PEL PRAS-CIAN PRAS-DIAT CRIP-HAP CRIP-PEL CRIP-CIAN CRIP-DIAT HAP-PEL HAP-CIAN HAP-DIAT PEL-CIAN PEL-DIAT CIAN-DIAT PRO = Prochlorococcus, PRA = Prasinofitas, CRIP = Criptofitas, HAP = Haptofitas, PEL = Pelagofitas, CIAN = Cianobacterias, DIAT = Diatomeas. importante más allá de la zona costera donde se detectaron algunos puntos donde constituyeron una fracción alta de la ChlaT, pero en general su contribución en los primeros 20 m fue baja y en promedio constituyeron 4% y 6% respectivamente en toda la capa superficial. Estos dos grupos, además de las diatomeas, presentaron correlaciones altas entre sí y cada uno por separado con las haptofitas (tabla 2). Sin embargo, los valores altos de estas correlaciones representan sus contribuciones en la costa y no reflejan su ausencia en la capa superficial oceánica. En consecuencia, Distribución de pigmentos fotosintéticos y grupos de fitoplancton 271
10 Figura 3. Gráficos de los factores resultantes del análisis de reducción factorial para los datos de contribución absoluta de los grupos de fitoplancton a la CT en superficie (a), 10 m (b), 20 m (c), 50 m (d), 100 m (e), y para todos los datos (f). Se utilizó el método de componentes principales para la extracción de factores. Los datos se presentan rotados por el método Varimax. 272 Aspectos biológicos
11 parece haber una separación entre la estructura de la superficie con la de 10 y 20 m, y al mismo tiempo una mayor similitud entre éstas y la de 50 m. De esta forma, quedarían diferenciadas cuatro comunidades: (a) la oceánica superficial, (b) la costera, (c) la ubicada a 50 m de profundidad (por debajo de la capa de mezcla), y (d) la comunidad a 100 m de profundidad. Discusión La contribución de los grupos de fitoplancton a la ChlaT mostró el dominio del picoplancton (70%) en la estructura taxonómica de las comunidades. Los análisis de distribución de los grupos y sus correlaciones indicaron que Prochlorococcus, cianobacterias, haptofitas y pelagofitas conformaron una organización primaria en la región oceánica, mientras que las comunidades restantes son producto de estos cuatro grupos más criptofitas, prasinofitas y diatomeas. La estructura básica fue semejante en su composición a la del centro del Pacífico Norte (CPN), para la cual Letelier et al. (1993) reportaron las siguientes contribuciones: Prochlorococcus 39%, cianobacterias 24%, primnesiofitas 22% y 13% crisófitas (pelagofitas). La principal diferencia de este trabajo con el de Letelier et al. (1993) fue la mayor contribución de los procariotas en el CPN. Millán-Núñez et al. (2004) reportaron los siguientes porcentajes de contribución por grupo para muestras obtenidas a 10 m de profundidad durante enero y febrero de 2000 en la misma zona: cianobacterias 17%, picoeucariotas 45%, Prochlorococcus 3%, nanofitoplancton 31% y microfitoplancton 3%. La contribución de los procariotas según estos últimos autores fue del 20% mientras que a la misma profundidad este trabajo muestra una contribución de 50% (cianobacterias + Prochlorococcus). Dado que la abundancia de Prochlorococcus tiende a disminuir hacia latitudes templadas, la diferencia entre la contribución de este taxón reportada por Millán-Núñez et al. (2004) y la del presente estudio puede ser efecto de la temperatura ya que octubre es una época cálida mientras que enero y febrero son meses representativos del invierno en la zona. Las comunidades reportadas en este trabajo pueden representar estructuras de transición entre las comunidades netamente costeras y las más oligotróficas reportadas en el CPN. Venrick (2002) reportó la existencia de dos grupos de fitoplancton en el Sur de California: el primero, muy variable estacionalmente, estuvo constituido exclusivamente por diatomeas; mientras que el segundo, compuesto por cocolitofóridos y algunos dinoflagelados, presentó una variación estacional mínima y una tendencia a aumentar su abundancia hacia aguas Distribución de pigmentos fotosintéticos y grupos de fitoplancton 273
12 oceánicas. Hernández-Becerril et al. (2007) también identificaron dos patrones florísticos en dos épocas de estudio en 1998: durante marzo y abril, que es la época de surgencias, se presentó el fenómeno El Niño y la comunidad de fitoplancton tuvo un carácter oligotrófico, con baja riqueza de especies y dominada por cocolitofóridos y algunas diatomeas nanoplanctónicas; mientras que en diciembre la comunidad fue más diversa en especies y estuvo dominada por diatomeas formadoras de cadenas. Aunque estos trabajos se basaron en patrones florísticos del microplancton, la conclusión puede ser válida para los resultados encontrados en esta investigación y los patrones florísticos podrían asociarse a las comunidades oceánicas y costeras respectivamente. La composición de las comunidades costeras se ha asociado con la dominancia de diatomeas y dinoflagelados; sin embargo, fuera de la época de surgencias las haptofitas son el grupo eucariota más importante. Los resultados de este trabajo muestran diferencias entre estaciones superficiales oceánicas y las de 50 m y 100 m, y también resaltan la similitud entre estas últimas con las costeras. Se ha señalado que la principal diferencia es la concentración de la Chl b, que debe ser atribuida a Prochlorococcus dada la ausencia de otras clorofitas a esta profundidad. El ecotipo de Prochlorococcus, adaptado a baja luz (presencia de Chl b), es común en el Pacífico Nororiental Tropical y en el Mar Arábigo (Goericke et al. 2000, Almazán-Becerril y García-Mendoza 2008) donde puede llegar a constituir más de 90% de la ChlaT en los denominados máximos subsuperficiales de Prochlorococcus (Goericke et al. 2000). Otra diferencia entre la comunidad superficial y la de 100 m es la ausencia de cianobacterias en este último nivel. Las pelagofitas fueron el otro componente importante de la comunidad a 100 m aunque no hay reportes sobre la importancia de este grupo a esta profundidad en regiones templadas. La contribución de Prochlorococcus y otras cianobacterias ha sido pobremente registrada en la zona (Millán-Núñez et al. 2004) y no hay datos sobre su contribución y variabilidad estacional. La falta de correlación o las correlaciones negativas bajas o no significativas entre Prochlorococcus y los eucariotas en superficie sugiere que son factores ambientales diferentes los que determinan la abundancia de ambos grupos en la capa superficial (valores negativos de r), ya que a 50 m y 100 m la correlación entre Prochlorococcus y los eucariotas es positiva. Esta diferencia puede estar asociada a las diferencias ecotípicas de Prochlorococcus. Respecto a las cianobacterias, éstas no tienen correlaciones positivas o negativas importantes con ningún grupo. Las principales características de este taxón es que está presente 274 Aspectos biológicos
13 en toda la zona y su contribución disminuye en los niveles más profundos. Un porcentaje importante de cianobacterias debe corresponder a Synechococcus, que es un taxón genética y ecológicamente muy diverso (Toledo et al. 1999), y es posible que tal diversidad se refleje en las bajas correlaciones con los otros grupos de fitoplancton. Las cuatro comunidades descritas con base en la información de las concentraciones de pigmentos, la distribución geográfica de cada grupo y las asociaciones entre ellos, muestran que durante octubre de 2003 la estructura de la comunidad de fitoplancton fue muy variable y que, aunque a nivel general el sistema tuvo características oligotróficas, la dominancia de comunidades distintas en diferentes regiones de la zona ofrece un escenario más dinámico y diverso. Agradecimientos Los autores agradecen al programa IMECOCAL las facilidades otorgadas para la realización de este trabajo; y a la tripulacipon del B/O Francisco de Ulloa su apoyo y colaboración. DR agradece a la National Science Foundation (NSF, award ) por el financiamiento durante la preparacion de este manuscrito. Referencias Aguirre-Hernández E, Gaxiola-Castro G, Nájera-Martínez S, Baumgartner T, Kahru M, Mitchell BG Phytoplankton absorption, photosynthetic parameters, and primary production off Baja California: summer and autumn Deep-Sea Res. II 51: Almazán-Becerril A, García-Mendoza E Photosystem II maximum efficiency of charge separation of the phytoplankton community in the Eastern Tropical North Pacific (ENTP) off Mexico: A nutrient stress diagnostic tool? Cienc. Mar. 34: Barocio-León OA, Millán-Núñez R, Santamaría-del-Ángel E, González-Silvera A Productividad primaria del fitoplancton en la zona eufótica del Sistema de la Corriente de California estimada mediante imágenes del CZCS. Cienc. Mar. 33: Espinosa-Carreón TL, Strub PT, Beier E, Ocampo-Torres F, Gaxiola-Castro G Seasonal variability of satellite-derived chlorophyll pigment, surface height, and temperature off Baja California. J. Geophys. Res. 109: Estrada M, Blasco D Two phases of the phytoplankton community in the Baja California upwelling. Limnol. Oceanogr. 24: Distribución de pigmentos fotosintéticos y grupos de fitoplancton 275
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