UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS CARRERA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AMBIENTALES

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1 UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS CARRERA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AMBIENTALES DIVERSIDAD TAXONÓMICA, FUNCIONAL Y FILOGENÉTICA DE LAS COMUNIDADES DE PRIMATES DEL ECUADOR Autor: Orellana-Vásquez Hernán Antonio Tutor: PhD. María Mercedes Gavilánez Endara Quito, abril, 2018

2 UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS CARRERA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AMBIENTALES DIVERSIDAD TAXONÓMICA, FUNCIONAL Y FILOGENÉTICA DE LAS COMUNIDADES DE PRIMATES DEL ECUADOR Informe Final de Investigación presentado como requisito para optar por el Título de: Licenciado en Ciencias Biológicas y Ambientales Autor: Orellana-Vásquez Hernán Antonio Tutor: PhD. María Mercedes Gavilánez Endara Quito, abril, 2018

3 DERECHOS DE AUTOR Yo, Hernán Antonio Orellana Vásquez, en calidad de autor y titular de los derechos morales y patrimoniales del trabajo de titulación Diversidad Taxonómica, Funcional y Filogenética de las Comunidades de Primates del Ecuador, modalidad Proyecto de Investigación, de conformidad con el Art. 114 del CÓDIGO ORGÁNICO DE LA ECONOMÍA SOCIAL DE LOS CONOCIMIENTOS, CREATIVIDAD E INNOVACIÓN, concedo a favor de la Universidad Central del Ecuador una licencia gratuita, intransferible y no exclusiva para el uso no comercial de la obra, con fines estrictamente académicos. Conservamos a mi/nuestro favor todos los derechos de autor sobre la obra, establecidos en la normativa citada. Así mismo, autorizo/autorizamos a la Universidad Central del Ecuador para que realice la digitalización y publicación de este trabajo de titulación en el repositorio virtual, de conformidad a lo dispuesto en el Art. 144 de la Ley Orgánica de Educación Superior. El (los) autor (es) declara (n) que la obra objeto de la presente autorización es original en su forma de expresión y no infringe el derecho de autor de terceros, asumiendo la responsabilidad por cualquier reclamación que pudiera presentarse por esta causa y liberando a la Universidad de toda responsabilidad. Firma: Hernán Antonio Orellana-Vásquez C.C: Dirección electrónica: hernanorellanavasquez@gmail.com

4 APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN POR PARTE DEL (LOS) TUTOR(ES) Yo, MARIA MERCEDES GAVILANEZ, en calidad de tutor del trabajo de titulación DIVERSIDAD TAXONÓMICA, FUNCIONAL Y FILOGENÉTICA DE LAS COMUNIDADES DE PRIMATES DEL ECUADOR, elaborado por el(los) estudiante(s) HERNÁN ANTONIO ORELLANA VÁSQUEZ., estudiantes de la Carrera de CIENCIAS BIOLOGICAS Y AMBIENTALES, Facultad de CIENCIAS BIOLOGICAS de la Universidad Central del Ecuador, considero (mos) que el mismo reúne los requisitos y méritos necesarios en el campo metodológico y en el campo epistemológico, para ser sometido a la evaluación por parte del jurado examinador que se designe, por lo que lo APRUEBO, a fin de que el trabajo investigativo sea habilitado para continuar con el proceso de titulación determinado por la Universidad Central del Ecuador. En la ciudad de QUITO a los 22 días del mes de ENERO del año Firma MARIA MERCEDES GAVILANEZ ENDARA c.c.n

5 APROBACIÓN DE LA PRESENTACIÓN ORAL/TRIBUNAL El Tribunal constituido por: Msc. Juan Francisco Rivadeneira, Dr. Iván Jácome, Msc. Javier Torres. Luego de receptar la presentación oral del trabajo de titulación previo a la obtención del título (o grado académico) de Licenciado en Ciencias Biológicas y Ambientales presentado por el(la) señor(a/ita) Hernán Antonio Orellana-Vásquez. Con el título: Diversidad Taxonómica, Funcional y Filogenética de las Comunidades de Primates del Ecuador. Emite el siguiente veredicto: Aprobado Fecha:17 de abril de 2018 Para constancia de lo actuado firman: Nombre Apellido Calificación Firma Vocal 1 Juan F. Rivadeneira Vocal 2 Javier Torres. Vocal 3 Iván Jácome

6 ÍNDICE GENERAL RESUMEN... ix ABSTRACT... x INTRODUCCIÓN... 1 Primates en Ecuador... 4 METODOLOGÍA... 6 Área de estudio... 6 DIVERSIDAD TAXONÓMICA... 9 DIVERSIDAD FUNCIONAL... 9 Amplitud trófica Porcentaje de fruta consumida (%) Gremios tróficos DIVERSIDAD FILOGÉNETICA VARIABLES PREDICTORAS Variables ambientales Estructura (estrato dosel) Datos Espaciales ANALISIS ESTADISTICOS RESULTADOS DIVERSIDAD TAXONÓMICA DIVERSIDAD FUNCIONAL DIVERSIDAD FILOGENÉTICA ANÁLISIS DE PARTICIÓN DE VARIANZA DISCUSIÓN CONCLUSIONES RECOMENDACIONES LITERATURA CITADA ANEXOS... 48

7 LISTA DE TABLAS TABLA pág. 1. Índices de diversidad funcional elegidos tras elaboración de PCA Índices de diversidad filogenética elegidos tras elaboración de PCA Variables ambientales consideradas después de ejecutar el PCA Altura global de la cubierta forestal en las comunidades identificadas Datos geoespaciales de las comunidades de primates Datos de incidencias para las comunidades de primates del Ecuador junto con la composición taxonómica, espacial y ecosistemas Gremios tróficos determinados para las comunidades de primates del Ecuador Amplitud trófica por comunidad y el número de especies Porcentaje de fruta consumido por comunidad Matriz de respuesta funcional por especie utilizada para la determinación de índices de diversidad funcional Índices de diversidad funcional de 14 comunidades de primates en función a 10 características funcionales evaluadas Índices de diversidad filogenética para 14 comunidades de primates en el Ecuador, elaborado en base a la filogenia propuesta por Kuhn et al., (2011)... 24

8 LISTA DE FIGURAS FIGURA pág. Figura 1. Porcentaje de estudios correspondientes a Macroecología encontrados en la base de datos Scopus, Figura 2. Mapa del Ecuador con las 14 comunidades de primates consideradas en el presente estudio Figura 3. Análisis de anidamiento de diversidad funcional (clúster funcional) y filogenética (filogenia) contrastados con las especies registradas en el presente estudio Figura 4. Representación del análisis de partición de varianza en un diagrama de Venn para las tres dimensiones de la biodiversidad en el presente estudio, X1=bioclim, X2=espacial, X3=estratos LISTA DE ANEXOS ANEXO pág. Anexo A. Datos para determinación de características funcionales de las especies registradas en las 14 comunidades de primates analizadas en el presente estudio.. 48 Anexo B. Biplots resultantes de los análisis de componentes principales efectuados para seleccionar las variables a utilizarse en los análisis de partición de varianza... 49

9 DIVERSIDAD TAXONÓMICA, FUNCIONAL Y FILOGENÉTICA DE LAS COMUNIDADES DE PRIMATES DEL ECUADOR RESUMEN El estudio de la importancia relativa de los procesos ecológicos, evolutivos y biogeográficos en la determinación de la estructura de las comunidades locales es un objetivo fundamental de la ecología. Muchos de los estudios se han centrado en la diversidad taxonómica, y prestan relativamente poca atención a otras dimensiones de la diversidad biológica, tales como la filogenética y la funcional, por lo que se conoce poco sobre cómo se relacionan estas tres dimensiones entre sí y sobre cuales procesos ecológicos influyen en esta variación. En el presente trabajo se caracterizan las dimensiones de la diversidad de 14 comunidades de primates en diferentes ecosistemas del Ecuador tomando en cuenta los posibles mecanismos responsables de su ensamblaje. Los resultados muestran que las comunidades de la costa son taxonómicamente menos diversas que las de la Amazonia, pero presentan grupos funcionales similares. Por otro lado, la diversidad filogenética es mayor en las comunidades amazónicas, mostrando una tendencia a la sobre dispersión (altos valores de MPD y MNTD y bajo PSC), lo que indica la posible influencia de factores biológicos, y particularmente la competencia como un posible determinante del ensamblaje de comunidades. Para las tres dimensiones, el factor climático influencia la estructura de las comunidades de primates, mientras que para la dimensión filogenética la estructura vertical del bosque aporta en gran parte a su variación. La gran diversidad funcional reportada en este estudio pone en evidencia la importancia y vulnerabilidad de este grupo y los ecosistemas que habitan. Los estudios de esta categoría permiten entender de mejor manera la composición de las comunidades y proveen información importante para el desarrollo de estrategias de conservación. PALABRAS CLAVE: Primates, riqueza, funcionalidad, filogenia, ensamblaje, comunidades

10 TAXONOMIC, FUNCTIONAL AND PHYLOGENETIC DIVERSITY OF PRIMATE COMMUNITIES IN ECUADOR ABSTRACT The study of the relative importance of ecological, evolutionary and biogeographic processes in the determination of the structure of local communities is a fundamental objective of ecology. Many of the studies have focused on taxonomic diversity, and pay relatively little attention to other dimensions of biological diversity, such as phylogenetics and functional diversity. So little is known about how these three dimensions relate to each other and about which ecological processes influence this variation. In the present work the dimensions of the diversity of 14 communities of primates in different ecosystems of Ecuador are characterized considering the possible mechanisms responsible for their assembly. The results show that the communities of the coast are taxonomically less diverse than those of the Amazon, but they present similar functional groups. On the other hand, the phylogenetic diversity is greater in the Amazonian communities, showing a tendency to over dispersion (high values of MPD and MNTD and low PSC), which indicates the possible influence of biological factors, and particularly competition as a possible determinant of the assembly of communities. For all three dimensions, the climatic factor influences the structure of primate communities, while for the phylogenetic dimension the vertical structure of the forest contributes largely to its variation. The great functional diversity reported in this study highlights the importance and vulnerability of this group and the ecosystems they inhabit. Studies in this category allow a better understanding of the composition of the communities and provide important information for the development of conservation strategies. KEYWORDS: Primates, wealth, functionality, phylogeny, assembly, communities I CERTIFY that the above and foregoing is a true and correct translation of the original document in Spanish Name

11 INTRODUCCIÓN La macroecología es una rama importante de la ecología y biogeografía que permite establecer la relación existente entre organismos y su ambiente, esta considera abundancia, distribución y diversidad de las especies, accede así elucidar los mecanismos responsables de la variación en la estructura de las comunidades naturales (Brown, 1995; Keith et al., 2012; Oliveira, 2016). Con una perspectiva ecológica más amplia, la macroecología busca entender las relaciones interespecíficas de carácter fundamental que se dan a escalas espaciales y temporales más amplias que la ecología tradicional (Segurado et al., 2004; Diniz-Filho et al., 2009; Fontura, 2016). Los estudios macroecológicos toman en cuenta el solapamiento de áreas de distribución de las comunidades en análisis reforzado por el uso de distintas bases de datos consideradas para las investigaciones en localidades de interés (Koleff et al., 2008). La diversidad biológica es una de las manifestaciones de mayor importancia para los estudios científicos debido a que los ecosistemas proporcionan servicios ambientales esenciales para la vida. Esta diversidad se encuentra distribuida de manera diferencial en la Tierra, y alcanza un pico importante en los trópicos, a razón de algunas características locales como factores ambientales (precipitación, estacionalidad, temperatura, humedad), históricos, evolutivos y ubicación (Eguiarte et al., 1999; PNUD, 2010; MAE, 2015; Gavilanez & Stevens, 2013; Stevens & Gavilanez, 2015). Inicialmente los estudios sobre biodiversidad, enfocados únicamente en una de las dimensiones de la diversidad, denominada taxonómica (i.e. número de especies), generaron importantes aportes al conocimiento de la diversidad en distintos espacios geográficos de interés (Arita & Rodríguez, 2001; Koleff et al., 2008, Torres-Romero & Olalla-Tárraga, 1

12 2014). Sin embargo, más recientemente, se ha considerado que para tener una mejor comprensión sobre los mecanismos responsables del ensamblaje de comunidades a escalas locales, así como de patrones de distribución y diversidad a escalas espaciales y temporales más amplias, es necesario analizar también otras dimensiones de la biodiversidad, por lo que se desarrollaron conceptos y estudios relacionados con la diversidad filogenética y funcional (NSF, 2011; Stevens & Gavilanez, 2015). Su uso e importancia radica en identificar las relaciones evolutivas que posee un grupo determinado de especies, así como, las funciones que cumplen distintos individuos en los diferentes hábitats que ocupan, para poder identificar mecanismos que influyan en la generación y mantenimiento de la biodiversidad (Cadotte et al., 2009; Flynn et al., 2011). En este contexto, se han realizado varios estudios con respecto a la mastofauna y las diferentes dimensiones de la biodiversidad para tratar de comprender los procesos en los que participan estos vertebrados dentro de los ecosistemas. Varios de estos estudios toman en cuenta características como el tamaño corporal relacionándolo con las funciones que estos brindan a sus medios naturales (Smith & Lyons, 2011), además, la inclusión de distintas variables ambientales pueden influenciar en los patrones analizados dentro de las dimensiones de la biodiversidad. Safi et al., (2011) sugieren que la diversidad filogenética aumenta en relación con la riqueza de especies tomando en cuenta la temperatura media anual, mientras que la diversidad funcional disminuye con la estacionalidad, esto indica que los trópicos poseen un déficit de diversidad funcional. González-Maya et al. (2009) reportan susceptibilidad hacia la pérdida de diversidad funcional en mamíferos en distintas áreas de influencia dentro del neotrópico con respecto a la degradación de los ecosistemas junto con la pérdida de especies amenazadas. Por otro lado, Oliveira et al. (2016) encontraron que la riqueza de especies y la diversidad funcional están desacopladas en múltiples regiones del mundo, conociendo actualmente que la riqueza de especies se correlaciona estrechamente con las condiciones ambientales, mientras que, la diversidad funcional depende principalmente de factores 2

13 que no son de equilibrio, entre ellos están el tiempo evolutivo para superar el nicho conservado. De acuerdo con este análisis, es posible que en regiones ricas en especies (especialmente en el neotrópico) existen muchas especies que aparentemente son funcionalmente redundantes. El estudio de estas dimensiones (taxonómica, funcional, filogenética) permiten a los científicos determinar las relaciones entre sí y, con ello predecir inminentes cambios en estas relaciones para tomar acciones de conservación que mitiguen posibles impactos negativos. Entre los mamíferos neotropicales, uno de los taxones de mayor interés son los primates, ya que representan un grupo muy importante en los ecosistemas que estos habitan y cumplen funciones ecológicas relevantes como dispersores, polinizadores, depredadores y presas, además que, representan un remanente de alimentación para varias culturas y pueblos nativos (Cueva, 2005; de la Torre, 2010; de la Montaña, 2013). De acuerdo con estudios dedicados a recuperar evidencia fósil, los primeros ancestros de los primates se registran desde finales del Cretácico hace alrededor de 65 millones de años (Williams et al., 2010); el más antiguo que se conoce es Plesiadapis del Paleoceno Superior, entre 55 a 58 millones de años (Soligo; Wu et al., 2017). Estudios basados en reloj molecular sugieren que la divergencia de los primates pudo ser anterior, originándose a mediados del Cretácico hace aproximadamente 85 millones de años (Lee, 1999). Para el nuevo mundo se establecen los platirrinos, como resultado de un proceso de radiación adaptativa relativamente reciente que caracteriza a la biota sudamericana, en donde los registros fósiles más antiguos provienen del Oligoceno tardío hace 26 millones de años en lo que hoy se conoce como Bolivia (Tejedor, 2013). Esta región biogeográfica (Neotrópico) alberga la mayor riqueza de primates en el planeta con 174 especies según Martin, (2012) y la APC (2015), de las 394 especies registradas (IUCN, 2016). Esta combinación de características, como una elevada diversidad, funciones ecológicas importantes y la monofila del grupo en el Neotrópico, hacen de este un grupo ideal para estudios macroecológicos. 3

14 PRIMATES EN ECUADOR Ecuador se encuentra sobre la línea ecuatorial terrestre por lo cual su territorio se localiza tanto en el hemisferio Norte, como en el Sur, siendo así uno de los países con mayor diversidad a nivel mundial por sus características geográficas, latitudinales, condición climática y orográfica, razón por la cuál ha sido denominado como el país con más especies animales de la región, y uno de los 10 países con mayor endemismo a nivel mundial (Soberón et al., 2004). La diversidad de primates en el Ecuador posee una gran importancia ecológica para el país (de la Torre, 2010), y su riqueza ha ido variando con el avance de las investigaciones en los últimos años (Moscoso et al., 2011; Tirira, 2017). Actualmente existen 21 especies de primates reportadas para el país, representando el 4.9% del total de mamíferos registrados (Tirira, 2017). Para las estribaciones orientales y Amazonía baja, se han registrado 17 especies, todas agrupadas en 5 familias y 12 géneros (Moscoso et al., 2011; Tirira, 2017), mientras para la región costera y las estribaciones occidentales se han reportado 4 especies (Moscoso et al., 2011). Los estudios realizados para comprender la diversidad biológica de primates en el Ecuador se enfocan principalmente en la evaluación del estado de conservación, las poblaciones, la diversidad, dieta, distribución, adaptación en remanentes de bosques con presión antrópica, entre otros (Tapia & Tapia Arboleda, 2014; Lizcano et al., 2016; Álvarez-Solas et al., 2016; Tirira, 2017). Según un análisis de tendencias de publicación, realizado en base a los artículos reportados en la base de datos de SCOPUS apoyada en revistas de la casa de publicación Elsevier (2016),los estudios de macroecología para el país son escasos (Figura1). Por tal razón, es necesario comprender, además de la diversidad taxonómica, las relaciones filogenéticas y funcionales que presentan las comunidades de primates en los ecosistemas donde se desenvuelven, ya que éstos representan aspectos fundamentales que influyen en los procesos ecológicos y aportan al mantenimiento de la diversidad junto con los 4

15 servicios que esta nos provee (Ramírez & Gutiérrez-Fonseca, 2016; Bergamin et al., 2017). Mamíferos; 10,28 Primates; 2,67 Ecuador; 0,21 Otros ; 86,84 Figura 1. Porcentaje de estudios correspondientes a Macroecología encontrados en la base de datos Scopus, Como se ha mencionado anteriormente, aún existen vacíos de información sobre las comunidades de primates del país, por lo que el conocimiento que se puede adquirir mediante los estudios macroecológicos en ese grupo de vertebrados puede servir como base para dirigir acciones de conservación de especies y comunidades. Los estudios macroecológicos pueden ayudar a entender la relación de los individuos con el medio y se basan en la relación que tienen los individuos evolutivamente (diversidad filogenética) y a su vez relacionarla con el papel que cumplen en el hábitat donde se desempeñan (diversidad funcional) (Winter et al., 2013). En este contexto, el presente estudio tiene como objetivo caracterizar las dimensiones de la diversidad de comunidades de primates en diferentes ecosistemas del Ecuador, y la determinación de la influencia de diferentes mecanismos (ambientales, estructurales y espaciales) en la variabilidad reportada sobre la estructura de las comunidades de primates, en las dimensiones de la diversidad analizadas, y de esta forma aportar con información científica base para la comprensión de los procesos naturales que permiten el mantenimiento de una gran biodiversidad de primates. 5

16 METODOLOGÍA ÁREA DE ESTUDIO El área de estudio abarca el Ecuador continental (Figura 2) con una extensión de 283,560 km² (MAE, 2013). Está representado por tres regiones naturales y alrededor de 91 ecosistemas definidos por el MAE (2013). Figura 2. Mapa del Ecuador con las 14 comunidades de primates consideradas en el presente estudio La presente investigación se enmarca en un diseño de investigación descriptivo exploratorio y explicativo/correlacional. Para la selección de las comunidades que se consideraran en el presente estudio, se realizó una 6

17 revisión bibliográfica extensiva en relación con publicaciones y trabajos de tesis realizados sobre ecología, macroecología, diversidad taxonómica en Primates para el Ecuador. De los estudios encontrados, se seleccionó a aquellos que cumplieron los criterios de selección establecidos en la presente investigación para asegurar la comparabilidad de los datos. Estos criterios son citados a continuación: 1. Los datos debían estar basados en avistamientos reales. Registros de presencia basados en señales acústicas, registros indirectos o de cacería no fueron considerados en el análisis. 2. El tiempo de duración de cada estudio debió ser de al menos 21 días, ya que este tiempo de muestreo permitía el registro de especies raras o menos abundantes (Anderson et al., 1979; Buckland et al., 2010; Gavilánez- Endara, 2013). 3. La metodología de muestreo aplicada debió haber sido transectos lineales de más de 10 km, de acuerdo con los procedimientos estandarizados de muestreo de primates (Buckland et al., 2010). Sin embargo, estudios realizados por la duración requerida, a lo largo de ríos o transectos no lineales debido a limitaciones geográficas o logísticas, pero que cubrieron toda la gama de hábitats presentes en el área de la muestra también fueron incluidos. 4. Para tener en cuenta el esfuerzo de muestreo, el área muestreada debía incluir la mayoría de los tipos de hábitat presentes, y debía cubrir al menos el 5% de la superficie total del área de estudio. 5. Sitios en los que no se tengan datos demográficos poblacionales, pero que provengan de estudios a largo plazo en primates fueron también considerados. En estos casos, las comunidades fueron previamente evaluadas en base a mapas de distribución de las especies reportadas, y los datos de presencia y ausencia de las especies pueden ser considerados certeros. 7

18 6. De existir estudios que concuerden con los requisitos en comunidades cercanas, se seleccionará uno de los puntos al azar, para evitar pseudoreplicas. 7. Para ser considerados como puntos de muestreo independientes las comunidades debieron estar separadas entre ellas por lo menos por 10 km, o si están más próximas entre sí, deben estar separadas por elementos del paisaje como ríos, carreteras y montañas que se consideran importantes barreras para la distribución de especies de primates neotropicales (Ayres & Clutton-Brock, 2012; Gavilánez-Endara, 2013). También se consideraron comunidades independientes aquellas que estén más próximas que 10 km, pero que se encuentren en ecosistemas diferentes. 8. En todas las comunidades en las que estaban registrados, los monos nocturnos (Aotus spp.) fueron excluidos de los análisis debido a que sus hábitos que hacen que estas especies sean difíciles de observar, por lo que los registros de su presencia son poco comunes y poco comparables entre estudios. A partir de los estudios que cumplieron con los criterios solicitados se procedió a extraer la información necesaria para la evaluación de la biodiversidad en sus diferentes dimensiones. De cada una de las comunidades seleccionadas se extrajeron las coordenadas geográficas de las publicaciones. Para los puntos en donde no se especificaban claramente las coordenadas geográficas, se usó el programa Google Earth (Wuthrich, 2006; Gorelick, 2012), y se obtuvo los datos geográficos de las comunidades en estudio. Todas las coordenadas se obtuvieron en base a la proyección UTM que luego fueron adaptadas a la proyección WGS 84 que usaban las capas raster de características ambientales y estructurales usadas posteriormente en el estudio. Para determinar el tipo de ecosistema representado por cada comunidad, se utilizó el mapa de Ecosistemas del Ecuador continental (MAE, 2013), 8

19 este sistema de clasificación se basa en un conjunto de factores diagnósticos elaborados principalmente a partir de información temática que respecta a flora, clima, relieve e imágenes satelitales; mediante sistemas de información geográfica, representó un mapa a escala 1:100000, siendo 25 ha la unidad mínima de mapeo. Para caracterizar la diversidad en las comunidades de estudio se usaron tres dimensiones fundamentales: taxonómica, funcional y filogenética. A continuación, se describe la información y los índices que representan estas diferentes dimensiones: DIVERSIDAD TAXONÓMICA La diversidad taxonómica, se caracterizó en base a una matriz de incidencia que indica la presencia (1) o ausencia (0) de las especies registradas para cada comunidad. Esta matriz indica la variación en la composición de las comunidades seleccionadas bajo los criterios del investigador del presente estudio. DIVERSIDAD FUNCIONAL Para caracterizar la diversidad funcional se creó una matriz de características funcionales de las especies en base a información de la base de datos PanTHeria (Jones et al. 2016), que contiene información sobre características de la historia de vida, ecología y distribución de especies existentes de mamíferos a nivel global. Esta base de datos fue filtrada para representar únicamente a las especies presentes en las comunidades de estudio, y la información fue validada y de ser necesario, complementada con información de libro de Mamíferos del Ecuador (Tirira 2017) y la UICN (2017). Los datos extraídos de esta base de datos para la presente investigación fueron: ciclo de actividad, peso, tamaño, área de vida y densidad poblacional. Además, se complementó la información de esta base de datos determinando la amplitud de nicho de cada una de las especies, caracterizada como el número de ecosistemas que habita cada una de las 9

20 especies en el Ecuador. Esta información fue obtenida mediante la utilización del programa QGIS, en el cuál se solapó capas vectoriales de la distribución de cada una de las especies consideradas en el estudio y la de los ecosistemas del Ecuador continental (Ver Anexo A, Tabla A-1). Con relación a la dieta de las especies, que representa una característica funcional importante, se utilizó como base la información de la base de datos creada por Rowe & Myers (2017) (Anexo A, Tabla A-2) en la que se registran los tipos de alimento consumidos por las especies, en base a un análisis exhaustivo de la literatura. Además, se apoyó esta información con literatura específica para cada especie en el neotrópico (Anexo A, Tabla A- 3). Con esta información se determinaron tres características funcionales relacionadas con la dieta de las especies: la amplitud trófica y gremios tróficos a los que pertenecen las especies, y él % de fruta consumida en su dieta. AMPLITUD TRÓFICA Para la generación de la matriz de amplitud trófica se analizó la cantidad máxima de categorías usadas por las especies dentro de cada comunidad, siendo el 13 la mayor cantidad de categorías usadas, en base a ello se las agrupó en tres rangos: Baja: considera el número de especies que consume en su dieta categorías con valores entre 1-4 del total máximo de categorías usadas (n=13) por cada comunidad. Media: considera el número de especies que consume en su dieta categorías con valores entre 5-9 del total máximo de categorías usadas (n=13) por cada comunidad. Alta: considera el número de especies que consume en su dieta categorías con valores entre del total máximo de categorías usadas (n=13) por cada comunidad. 10

21 PORCENTAJE DE FRUTA CONSUMIDA (%) Esta matriz se elaboró al contar el total de especies que comen fruta por comunidad (nf), a continuación, se contó también el número total de especies por comunidad (nt). Para conocer el porcentaje de fruta consumido por comunidad se dividió el número de especies que consumen fruta en la comunidad con el número total de especies en la comunidad, todo esto multiplicado por 100. (%)= (nf/nt)*100. GREMIOS TRÓFICOS Los gremios tróficos utilizados en el presente estudio fueron adaptados de la propuesta de Benchimol & Peres (2014). Se determinaron cinco categorías para los primates del país: 1 = Folívoro-frugívoro facultativo: referido a las especies que consumen netamente hojas y algunos frutos según la disponibilidad como los monos del género Alouatta; 2 = Frugívoro-folívoro: primates que se alimentan principalmente de frutos incluyendo foliolos disponibles; 3 = frugívoro insectívoro: son los primates que se alimentan principalmente de frutos y algunos insectos, en ocasiones pueden consumir foliolos; 4 = Granívoro-frugívoroinsectívoro: hace referencia a las especies que tienen una gama más amplia en su alimentación, siendo las semillas su principal interés y va de la mano con la búsqueda de frutos, los insectos son aprovechados de acuerdo a su disponibilidad en el hábitat; 5 = Insectívoro-frugívorogumivoro: Su interés principal son los insectos durante la búsqueda de alimento junto con los frutos, estos primates emplean tiempo también en la búsqueda de cortezas y exudados. En base a la matriz de caracteres funcionales se utilizaron los siguientes índices para caracterizar esta dimensión de la biodiversidad: La diversidad funcional (FD) A partir de las características funcionales estimadas para cada especie (Tabla 12) se realizó una transformación a una matriz de distancia funcional usando la corrección de Gower, que es 11

22 un coeficiente de disimilitud para variables mixtas para darles igual peso a los datos. Luego de ello, se calculó ocho índices de diversidad funcional en el programa estadístico R Studio con el paquete FD (Laliberté et al, 2014). Con los índices calculados se procedió a realizar un análisis de componentes principales (PCA) (Ver Anexo B, Figura B-1) con el fin de reducir la redundancia en los datos (Ver Tabla 1). Tabla 1. Índices de diversidad funcional elegidos tras elaboración de PCA. Índice Caracteristica Referencia FD Suma de la longitud de las ramas de un dendrograma funcional elaborado a través de un análisis de conglomerados (Petchey & Gaston, 2006) FDIST Distancia promedio de cada especie al centroide de la comunidad en el espacio de los rasgos (Laliberté y Legendre 2010) MPD Calcula la distancia media por pares que separa los taxa en una comunidad (Weeb et al., 2002) MNTD Calcula la distancia media del taxón más cercano para una comunidad (Weeb et al., 2002) DIVERSIDAD FILOGÉNETICA Para caracterizar la diversidad filogenética de las comunidades estudiadas, se utilizó la filogenia propuesta por Kuhn et al., (2011) que representa una filogenia casi completa de mamíferos asociadas con los biomas tropicales y templados. Esta filogenia se escogió por tener una taxonomía conservada propuesta para disminuir la politomía en la clasificación taxonómica; por lo tanto, se acopló de mejor manera a las especies registradas en el presente trabajo. En base a esta propuesta de relaciones filogenéticas se procedió a caracterizar la diversidad filogenética calculando ocho índices usando el paquete estadístico picante (Kembel et al., 2010) en R, en base a medidas de diversidad propuestas por Webb, (2000) y Helmus (2007). Después de estimar estos índices se corrió un análisis de componentes principales (PCA) en estos datos para identificar las variables redundantes entre sí, y se seleccionaron cuatro índices (Ver Tabla 2) para caracterizar esta dimensión de la biodiversidad (Ver Anexo B, Figura B-2) Tabla 2. Índices de diversidad filogenética elegidos tras elaboración de PCA. Índice Caracteristica Referencia PD Calcula la suma de la longitud de rama filogenética total para una o múltiples muestras (Helmus et al., 2007) PSC Es una medida del agrupamiento de especies de ramas en la filogenia de una muestra. (Helmus et al., 2007) MPD Calcula la distancia media por pares que separa los taxa en una comunidad (Weeb et al., 2002) MNTD Calcula la distancia media del taxón más cercano para una comunidad (Weeb et al., 2002) 12

23 VARIABLES PREDICTORAS Para la determinación de la influencia de diferentes mecanismos (ambientales, estructurales y espaciales) en la variabilidad reportada sobre la estructura de las comunidades de primates se definieron tres grupos de variables predictores que han sido consideradas como determinantes de patrones de diversidad y composición en mamíferos (Plasencia-Vázquez et al, 2014) y primates neotropicales (Aguirre, Montaño-Centellas, Gavilanez, & Stevens, 2016; Gavilanez & Stevens, 2013). VARIABLES AMBIENTALES Los datos ambientales se extrajeron en función de las coordenadas geográficas de cada localidad. Las capas raster fueron tomadas de la base de datos BioClim (Hijmans et al., 2005) para luego asociarlas con los puntos de las comunidades usando el programa QGIS (QGIS Development Team, 2016), de esta manera se obtuvo las características climáticas específicas para cada comunidad. Las variables ambientales del BioClim son datos que se derivan de los valores mensuales de temperatura y precipitación, con ello se generan variables biológicamente significativas (Hijmans et al. 2005) Después de extraer las 19 variables bioclimáticas para cada localidad, se realizó un análisis de componentes principales (PCA) con los datos ambientales para reducir la dimensionalidad de estas variables y evitar la correlación inherente existente entre las características ambientales, eliminando la colinealidad entre las variables seleccionadas (Legendre & Legendre., 1998). De igual forma, para los análisis de PCA se utilizó el paquete estadístico vegan (Oksanen et al., 2016). Los resultados de este análisis se encuentran en el Anexo B, Figura B-3. En base a este análisis se seleccionaron seis variables ambientales (Ver Tabla 3) representativas para evaluar la influencia de procesos ambientales en la estructura de las comunidades de primates ecuatorianos para las tres dimensiones analizadas. 13

24 Tabla 3. Variables ambientales consideradas después de ejecutar el PCA. Eje Bioclim Descripción 1 BIO15 Estacionalidad de precipitación (Coeficiente de variación) BIO04 Estacionalidad de la temperatura (desviación estándar * 100) 2 BIO18 Precipitación media del cuarto más cálido 3 BIO12 Precipitación anual 4 BIO1 Temperatura media anual BIO09 Temperatura media del cuarto más seco ESTRUCTURA (ESTRATO DOSEL) La estructura de bosque, y en particular la altura del dosel puede ser considerada como una variable representativa de la disponibilidad de recursos y nichos que presenta un ambiente para las especies animales que los habitan (Gouveia et al., 2014), por lo que se consideró la estructura del dosel (altura) como una variable que podría influir en la diversidad y estructura de las comunidades de primates consideradas en este estudio. Los datos estructurales (altura del dosel) fueron tomados de las capas creadas por Simard et al., (2011) publicadas en ORL DAAC (2017). Esta capa representa información sobre los datos de detección y alcance de la luz (laser) en el espacio emitidos por un dispositivo LIDAR, con ello, se alcanza la posibilidad de mapear la estructura vertical del bosque a nivel mundial. Cuando se emite el rayo de luz hacia la superficie desde el dispositivo mencionado, éste se ve reflejado nuevamente hasta el lidar, conjuntamente se mide el tiempo de respuesta en llegar al dispositivo y con ello se tiene un dato de altura de dosel y sus distintos estratos. Tomando en cuenta cada punto geográfico correspondiente a las comunidades de primates identificadas en el presente estudio, se pudo extraer la información específica superponiendo la capa raster de altura de dosel con los puntos geográficos de las comunidades usando el programa QGIS (Ver Tabla 4). 14

25 Tabla 4. Altura global de la cubierta forestal en las comunidades identificadas Comunidad Altura (m) Comunidades Kichwa 37 Cuyabeno 34 Estribaciones Kutukú 29 Jama Coaque 19 Oglan 36 Pacoche 14 Payamino 35 Pompeya Sur 35 Reserva Colonso-Chalupas 35 Rio Cayapas 20 Río San Miguel 36 Tesoro escondido 32 Tiputini 34 Tiputini estation 34 DATOS ESPACIALES La información espacial se obtuvo de los artículos científicos revisados en donde las coordenadas geográficas y la altura fueron los datos de interés para la realización de una matriz de respuesta que posteriormente fue usada para el análisis estadístico (Ver tabla 5). Tabla 5. Datos geoespaciales de las comunidades de primates Comunidad Latitud Longitud Elevación(m) Comunidades_Kichwa Cuyabeno Estribaciones_Kutukú Jama_Coaque Oglan Pacoche Payamino Pompeya_Sur Reserva_Colonso-Chalupas Rio_Cayapas Río_San_Miguel Tesoro_escondido Tiputini Tiputini_estación

26 ANALISIS ESTADISTICOS Se realizó un anidamiento de datos, este consiste en técnicas multivariantes utilizadas para clasificar a un conjunto de individuos en grupos homogéneos. Se consideró imprescindible elaborar un clúster ya que este permitió definir una medida de similitud o bien de divergencia y con ello identificar los grupos funcionales y los filogenéticos a partir de matrices de distancia previamente elaboradas con la información considerada en el presente estudio. Se corrieron tres análisis de componentes principales de las características y datos considerados en las tres dimensiones de la biodiversidad. Con ello se evitó la colinearidad de los datos utilizados evitando así la redundancia de los mismos. Se realizó un análisis de partición de varianza, éste consiste en una serie de regresiones parciales y totales entre los datos de cada matriz de variables (Borcard et al., 1992; Legendre & Legendre, 1998), esto permitió discriminar entre el set de variables independientes (ambientales, espaciales y estructurales) y conocer si estas contribuyen de forma aislada o en conjunto a la variación observada en las dimensiones taxonómicas, funcionales y filogenéticas de las comunidades de primates en el Ecuador. Los resultados se presentaron visualizados mediante un diagrama Venn que muestra la significancia de sus componentes independientes y compartidos. 16

27 Alouatta palliata Alouatta seniculus Ateles belzebuth Ateles fusciceps Plecturocebus discolor Cheracebus lucifer Cebuella pygmaea Cebus aequatorialis Sapajus macrocephalus Cebus capucinus Lagothrix lagotricha Pithecia napensis Pithecia milleri Leontocebus lagonotus Leontocebus nigricollis Leontocebus tripartitus Saimiri cassiquiarensis RESULTADOS De 46 estudios revisados, se seleccionaron 14 comunidades (Ver Tabla 6) que cumplieron con los requisitos establecidos para la presente investigación: 4 en la región Costa y 10 en la región Amazónica (Ver Figura 2). DIVERSIDAD TAXONÓMICA El número total de especies registradas en las comunidades fue 17 (Ver Tabla 6), representando el 80% de la diversidad total de primates para el Ecuador. La comunidad de primates que más riqueza presentó fue la de los alrededores de las Comunidades Kiwcha al norte del Parque Nacional Yasuní, provincia de Orellana, con 11 especies, mientras que, las comunidades que menor riqueza mostraron fueron las de la Costa, Jama Coaque y Pacoche con 2 especies cada una. Las 14 comunidades de primates estudiadas representaron a 9 ecosistemas del Ecuador, 3 son en la región Costa y 6 en la región Amazónica. Tabla 6. Datos de incidencias para las comunidades de primates del Ecuador junto con la composición taxonómica, espacial y ecosistemas. Comunidades Ecosistema S Comunidades Kichwa Bosque siempreverde de tierras bajas del Aguarico-Putumayo-Caquetá Cuyabeno Bosque siempreverde de tierras bajas del Aguarico-Putumayo-Caquetá Estribaciones Kutukú Bosque siempreverde de tierras bajas del Abanico del Pastaza Jama Coaque Bosque siempreverde estacional piemontano de Cordillera Costera del Pacífico Ecuatorial Oglan Bosque siempreverde piemontano del Norte de la Cordillera Oriental de los Andes Pacoche Bosque deciduo de Cordillera Costera del Pacífico Ecuatorial Payamino Bosque siempreverde de tierras bajas del Napo-Curaray Pompeya Sur Bosque siempreverde de tierras bajas del Napo-Curaray Reserva Colonso-Chalupas Bosque siempreverde montano del Norte de la Cordillera Oriental de los Andes Rio Cayapas Bosque siempreverde de tierras bajas del Chocó Ecuatorial Río San Miguel Bosque siempreverde de tierras bajas del Chocó Ecuatorial Tesoro escondido Bosque siempreverde de tierras bajas del Napo-Curaray Tiputini Bosque inundado de la llanura aluvial de la Amazonía Tiputini estación Bosque inundado de la llanura aluvial de la Amazonía 17

28 DIVERSIDAD FUNCIONAL La comunidad de primates con mayor número de gremios tróficos fue la comunidad Kichwa al norte del PN Yasuní, esta comunidad posee representantes (especie) en cada categoría de gremio trófico determinada, mientras que las comunidades de la costa presentaron el menor número de gremios tróficos (Ver Tabla 7). El gremio más abundante fue el 4 (Granívoro-Fruguivoro-insectívoro) con 13 especies dentro de éste, mientras que, el menos abundante fue el 3 (Fruguivoro - insectívoro) con 2 especies (Ver Tabla 10). Tabla 7. Gremios tróficos determinados para las comunidades de primates del Ecuador Comunidad S Comunidades Kichwa Cuyabeno Estribaciones Kutukú Jama Coaque Oglan Pacoche Payamino Pompeya Sur Reserva Colonso-Chalupas Rio Cayapas Río San Miguel Tesoro escondido Tiputini Tiputini estation Total Folívoro-frugívoro facultativo 2 Frugívoro-folívoro 3 Frugívoro insectívoro 4 Granívoro-frugívoro-insectívoro 5 Insectívoro-frugívoro-gumivoro La mayoría de especies registradas en las comunidades mostraron una amplitud trófica baja, mostrando que las especies de primates en estos ecosistemas tienden a ser relativamente especialistas en su dieta (Ver 18

29 Tabla 8). La amplitud alta fue la categoría que obtuvo menos representantes (especies) y no estuvo presente en 6 comunidades. Las especies que pertenecen a cada categoría de amplitud trófica se presenta en la tabla 12. Tabla 8. Amplitud trófica por comunidad y el número de especies. Amplitud Trófica Baja Media Alta Comunidad (1-4) (5-9) (10-14) S Comunidades Kichwa Cuyabeno Estribaciones Kutukú Jama Coaque Oglan Pacoche Payamino Pompeya Sur Reserva Colonso-Chalupas Rio Cayapas Río San Miguel Tesoro escondido Tiputini Tiputini estación Total De las 14 comunidades registradas en el presente estudio, la localizada cerca de las comunidades Kichwa tienen más cantidad de especies que consumen frutas en su dieta, esto evidencia su importancia con una de las funciones ecológicas de interés como la dispersión de semillas, es necesario tomar en cuenta que las comunidades que tienen dos especies cada una (Pacoche y Jama-Coaque) consumen fruta y su importancia es clave dentro de los ecosistemas de la región costa en los que se desempeñan (Ver Tabla 9). 19

30 Tabla 9. Porcentaje de fruta consumido por comunidad. Comunidad nf nt % Comunidades Kichwa Cuyabeno Estribaciones Kutukú Jama Coaque Oglan Pacoche Payamino Pompeya Sur Reserva Colonso-Chalupas Rio Cayapas Río San Miguel Tesoro escondido Tiputini Tiputini estación nf=número de especies que comen fruta, nt=número total de alimentos consumidos Otras características funcionales evaluadas estuvieron relacionadas con la historia de vida de las especies que puede influir en la dinámica de los distintos ecosistemas en los que las especies de cada comunidad habitan. Todas las especies registradas en el presente estudio son diurnas, importante para desarrollar estrategias de depredación y al mismo tiempo implementar actividades anti depredadoras. Las especies presentan un peso promedio de ± ( ) g, en este caso las especies con mayor masa corporal poseen mayor demanda de recursos tróficos ya que su gasto energético también es mayor, su biomasa es importante para el flujo energético entre niveles tróficos. El tamaño promedio fue de 387.6±118.1 ( ) mm, las especies con mayor tamaño corporal tienen mayor demanda de recursos tróficos, por lo cual poseen también mayor gasto energético empleado, además de su importancia en el flujo de energía entre niveles tróficos, pueden obtener mayor tamaño de dominio vital (Ver Tabla 10) con respecto a los de menor tamaño. La especie más importante a nivel de ecosistemas ocupados fue 20

31 Cebus aequatorialis, esto permitió determinar que la especie se adapta mejor a distintos cambios estructurales en la composición del hábitat. La comunidad con mayor valor para el índice FD es la Comunidad Kichwa (Tabla 11), esto quiere decir que, por su gran diversidad (n=11) los valores de la longitud de las ramas del dendrograma funcional generado al sumarlos dio un valor alto (3.46) con respecto a las otras comunidades. La diversidad funcional de las comunidades es mayor mientras poseen más especies que aportan a la funcionalidad de los ecosistemas y se evidencia una gran variedad de grupos funcionales que aportan al equilibrio de los ecosistemas en donde se desempeñan. Para el índice FDIST, la comunidad que presentó una mayor distancia promedio de cada especie al centroide de la composición de las especies a su comunidad fue la del río San Miguel, esta posee especies que funcionalmente son iguales. Esto es importante a nivel funcional para los ecosistemas ya que en caso negativo de que se pierda una especie, inmediatamente otra similar con su función la puede remplazar. Según el índice fmpd se obtuvo que la distancia media entre todas las combinaciones de pares de especies también fue mayor para la comunidad del río San Miguel, evidenciando de igual forma que las especies de aquella comunidad se encuentran menos dispersas funcionalmente hablando. Por otro lado, tenemos que la comunidad de primates localizada en Pompeya Sur fue la que sus especies se encuentran más relacionadas funcionalmente por su pariente más cercano (fmntd). Esto sugiere que si se pierde una especie hermana como en el caso de los Leontocebus (chichicos) que no pueden solaparse sus rangos de acción, el ecosistema se vería afectado por la funcionalidad que daba la especie ausente, produciendo un posible desequilibrio en los ecosistemas que ocupan. Tabla 10. Matriz de respuesta funcional por especie utilizada para la determinación de índices de diversidad funcional 21

32 Especie Actividad Peso adulto (g) Tamaño adulto (mm) Amplitud Trófica Gremio Trófico % fruta Amplitud hábitat Área de vida (Km2) Densidad (n/km2) N ecosistemas Alouatta palliata diurno Granivoro.fruguivoro.insectivoro Alouatta seniculus diurno Folivoro.fruguivoro_facultativo Ateles belzebuth diurno Fruguivoro.folivoro Ateles fusciceps diurno Folivoro.fruguivoro_facultativo NA NA 16 Plecturocebus discolor diurno Fruguivoro.folivoro NA 28 Cheracebus lucifer diurno Fruguivoro.folivoro Cebuella pygmaea diurno Insectivoro.fruguivoro.gummivoro E Cebus aequatorialis diurno Granivoro.fruguivoro.insectivoro Sapajus macrocephalus diurno Frugívoro.insectívoro Cebus capucinus diurno Granivoro.fruguivoro.insectivoro Lagothrix lagotricha diurno Fruguivoro.folivoro Pithecia napensis diurno Granivoro.fruguivoro.insectivoro NA NA 10 Pithecia milleri diurno Granivoro.fruguivoro.insectivoro NA 8 16 Leontocebus lagonotus diurno Insectivoro.fruguivoro.gummivoro Leontocebus nigricollis diurno Insectivoro.fruguivoro.gummivoro Leontocebus tripartitus diurno Insectivoro.fruguivoro.gummivoro NA NA 9 Saimiri cassiquiarensis diurno Fruguivoro.folivoro Tabla 11. Índices de diversidad funcional de 14 comunidades de primates en función a 10 características funcionales evaluadas. Comunidades FD FDIS fmpd fmntd Comunidades_Kichwa Cuyabeno Estribaciones_Kutuku Jama_Coaque Oglan Pacoche Payamino Pompeya_Sur Reserva_Colonso-Chalupas Rio_Cayapas Rio_San_Miguel Tesoro_escondido Tiputini Tiputini_estación De acuerdo con el análisis de agrupamiento (Ver Figura 3) se identificaron 5 grupos relacionados funcionalmente. La familia Atelidae se identificó en dos grupos con funciones no tan emparentados entre sí: Ateles fusciceps, Alouatta palliata, A. Seniculus están más emparentados en base a los caracteres funcionales que eran similares como el peso, amplitud trófica, y la altura principalmente, mientras que, el grupo de Ateles belzebuth y 22