MENTO ACADÉMICO TESIS

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1 UNIVERSIDADD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR ÁREA DE CONOCIMIENTO DE CIENCIAS DEL MAR DEPARTAM MENTO ACADÉMICO DE BIOLOGÍA MARINA TESIS Evaluación del efecto de blanqueamiento coralino por bajas temperaturas en ensamblajes de macroinvertebrados arrecifales del sur del Golfo de California. QUE COMO REQUISITO PARA OBTENER EL TÍTULO DE Bióloga Marinaa PRESENTA: Luna Namibia López Martínez DIRECTOR: Dr. Luis Gerardo Hernández Moreno LA PAZ, BAJAA CALIFORNIA SUR, MAYO DE 2016

2 DEDICATORIA Para quienes plantaron la semilla: A la memoria de mi padre, y todo lo que significó. A la presencia de mi madre, y lo que me sigue edificando. He aquí la culminación y el cumplimiento de una promesa. Para ustedes. I

3 AGRADECIMIENTOS Este apartado debiera fluir de manera automática y concisa, sin embargo me cuesta resumir el apoyo tan variado y en ocasiones tan particular que llegué a recibir de las distintas personas que hicieron posible esta tesis. Omitiendo algún grado de importancia por orden de mención, comienzo mi lista: De manera académica agradezco a la UABCS, la cuna de mis estudios profesionales. A CONABIO que permitió el financiamiento y ampliación del proyecto CT001 (Programa de monitoreo de la restauración de arrecife coralino afectado por el Buque Lázaro Cárdenas II, y de las comunidades arrecifales de la región del Parque de Loreto, Baja California Sur) del cual fueron obtenidos los datos. De igual manera a los proyectos EP2.0 y PEP del Programa de Ecología Pesquera del CIBNOR por el apoyo en las salidas de campo, al personal de Embarcaciones y Buceo, particularmente a los Técnicos Mario Cota, Horacio Bervera, Juan José Ramírez, Enrique Calvillo y Jorge Angulo. A Dani, del laboratorio de Sistemas Arrecifales (UABCS) por ayudarme con los datos de salinidad y a Paco por la asesoría en el uso de PRIMER. Agradezco infinitamente a mi comité, a Gina y Abril quienes influenciaron con una perspectiva más integral en la revisión del documento. A Héctor; por el apoyo con la bibliografía y porque sin saberlo sus palabras me motivaron a seguir adelante y disfrutar el proceso creativo. Al Dr. Balart, por su disposición, llegando a facilitarme información a las puertas de mi casa. A ustedes que permitieron una revisión fluida y estuvieron al pendiente siempre que yo hacía acto de aparición. Pero particularmente a Luis Champ, mi director, gracias por confiar en mí desde el principio, por tu paciencia, tu apoyo, tu conocimiento, guía, revisiones, por aguantarme los mil y un imprevistos que siempre surgían de verdad, gracias. A los distintos profesores que fueron parte de mi formación biologuesca. A mis compañeros de generación (todos), en particular a Robert, Berny, Pris, Pablo, Lau, Abraham, Ilse, Vale, Fer, Iris que me enseñaron los distintos vértices de una amistad, desde las risas, compañía y apoyo, hasta tolerancia, perdón y versatilidad. A Tomás por volverte cada vez más un hermano conforme concluía la etapa de los II

4 estudios, y seguirme acompañando en la siguiente: algo así como la realidad de la vida. A quienes que aunque no tuvieron nada que ver con mis estudios, me echaron porras para seguir adelante y terminar este documento; a Orquídea, Víctor, Mariana. A Saúl por haberme apoyado e impactado en el lapso más accidentado del documento (en cuanto a redacción, inspiración y concentración se refiere). A Gaby Leong y Zama porque hasta los nortes fue a parar esta travesía y también allá me soñaban a mí y a mi tesis. A Gaby Alemán, por seguir de cerca (a pesar de estar tan lejos) mi camino, y tomar las represalias debidas y necesarias. A quienes varias veces me preguntaron Y la tesis?. A los que sin quererlo y sin querer, me fortalecieron de una manera poco ortodoxa e inversa a lo que esperaban. A quienes por falta de memoria no mencione en este apartado pero sepan que han sido parte de esto. A Aldo, por haber llegado de la manera menos esperada a llenar los vacíos de mi alma con inspiración y cariño, y que gracias a eso, la parte final y más intensa de esta etapa por fin esté culminada. Finalmente de la manera más intensa y humilde posible, le agradezco a mi familia, que ha sido siempre el pilar de todo lo que soy, y lo que logre. A Olivia por creer en mí y dejarme notitas de ánimo. A mi madre por escucharme, por darme espacio cuando más estresada he estado pero siempre estando a mi lado. Por estar para mí, en esto, y en todo. A mi padre, simplemente por ser él, por la fortaleza que siempre me demostró y que fue decisiva para no tirar la toalla en ningún momento, ni siquiera como posibilidad. A ustedes tres, por ser parte de mí y de este trabajo. Gracias. III

5 ÍNDICE GENERAL LISTA DE FIGURAS...V LISTA DE TABLAS...VI LISTA DE ANEXOS...VII I. INTRODUCCIÓN...1 II. ANTECEDENTES...4 III. JUSTIFICACIÓN...7 IV. OBJETIVOS...7 IV.I. Objetivo general...7 IV.II. Objetivos particulares...8 V. MATERIALES Y MÉTODOS...8 V.I. Área de estudio...8 V.II. Trabajo de campo...10 V.III. Análisis de los datos...12 VI. RESULTADOS...13 Descriptores ecológicos...13 Patrones en la composición de ensamblajes...17 VII. DISCUSIÓN...26 Evaluación general en las bahías...26 Descriptores ecológicos...26 Composición de ensamblajes...28 Resistencia, recuperación y resiliencia de los arrecifes...31 VIII. CONCLUSIONES...34 IX. LITERATURA CITADA...36 X. ANEXOS...45 IV

6 LISTA DE FIGURAS Figura 1. Ubicación de las localidades censadas en A) Bahía de Loreto y B) Bahía de La Paz. (Modificado de Hernández et al., 2010).. 11 Figura 2. Riqueza general por año obtenida de los censos de Bahía de Loreto y Bahía de La Paz Figura 3. Abundancia de invertebrados por año en Bahía de Loreto y Bahía de La Paz 15 Figura 4. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía de Loreto..16 Figura 5. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía de La Paz Figura 6. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes 19 Figura 7. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto durante el blanqueamiento (2008). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Destaca la ausencia de especies simbiontes Figura 8. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se ubicaron dentro del cuadrante raras..20 V

7 Figura 9. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes Figura 10. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz durante el blanqueamiento (2008). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes abundantes, dominantes, raras y frecuentes Figura 11. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se encuentran dentro del cuadrante dominantes 22 Figura 12. Escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) con base en la matriz de Bray-Curtis para los datos de ambas bahías..24 Figura 13. Agrupamiento de similitud mediante el coeficiente de Bray-Curtis de ambas bahías en las distintas condiciones del evento de blanqueamiento...25 LISTA DE TABLAS Tabla I. Porcentaje de contribución y abundancia (SIMPER) de las cinco especies de mayor relevancia por año en las bahías de Loreto y La Paz (*=Especie simbionte) Tabla II. Presencia, abundancia y condición de acuerdo al diagrama Olmstead- Tukey de especies simbiontes en ambas bahías durante las tres fechas de monitoreo. (R= Rara, A= Abundante, D= Dominante)..25 VI

8 LISTA DE ANEXOS Anexo 1. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de Loreto. Su clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*=Especie simbionte) Anexo 2. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de La Paz. Su clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*=Especie simbionte) Anexo 3. Valores de riqueza y abundancia total por Clase y Phylum en Bahía de Loreto y La Paz. Phylum Annelida conformado por Polychaeta, Arthropoda por Decapoda, Cnidaria por Anthozoa e Hydrozoa, Echinodermata por Asteroidea, Echinoidea y Holothuroidea; y Mollusca por Bivalvia, Cephalopoda y Gastropoda..47 Anexo 4. Especies omitidas en la visualización del diagrama de Olmstead-Tukey, y su coincidencia durante las tres condiciones en las bahías de Loreto y La Paz (*= Especie simbionte).48 Anexo 5. Condición por año de las especies de Bahía de Loreto respecto al diagrama de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante, D=Dominante) Anexo 6. Condición por año de las especies de Bahía de La Paz respecto al diagrama de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante, D=Dominante) Anexo 7. Gráficas de diversidad de Shannon (H ) obtenidas con log e y log10 para su comparación con otros estudios..52 VII

9 Anexo 8. Listado taxonómico de la riqueza de especies de Bahía de Loreto y Bahía de La Paz corregido desde World Register of Marine Species (WoRMS: y utilizado en PRIMER V6 para el índice + (También se utilizó la categoría de REINO, donde todos los organismos pertenecieron al grupo Animalia)..53 VIII

10 I. INTRODUCCIÓN Los arrecifes coralinos son hábitats marinos someros que albergan una gran diversidad y productividad a nivel mundial. Son reconocidos por su estructura física y por la gran variedad de organismos encontrados en ellos (Spalding et al., 2001; Enochs y Hockensmith, 2008). Entre dichos organismos se encuentran peces, gasterópodos, bivalvos, crustáceos y equinodermos como grupos predominantes. Esta variedad de especies se debe en parte a la estructura tridimensional que forman los corales, pero también a la gran cantidad de ecto y endosimbiontes presentes en ellos (Alvarado y Vargas-Castillo, 2012). En las comunidades coralinas se llevan a cabo una gran variedad de interacciones biológicas, lo que les brinda una importante complejidad ecológica. Entre las funciones que brindan los arrecifes, pueden distinguirse el proveer de refugio y alimento a peces e invertebrados (Stella et al., 2011a), además de fungir como zonas de crianza de los mismos, y estar involucrados en procesos como el reciclaje de nutrientes y la protección de la línea de costa contra huracanes y tormentas (Hernández et al., 2008). Se ha observado también que entre los espacios que forman las ramas del coral, se albergan diversos crustáceos, que llegan a formar asociaciones obligadas con el coral hospedero (Gotelli y Abele, 1983; Stella et al., 2011a; Stier et al., 2012). La presencia de invertebrados marinos es esencial en el flujo de energía dentro de las comunidades bentónicas, ya que la transfieren hacia niveles tróficos superiores (González-Medina et al., 2006). Se prestan además como buenos indicadores ecológicos de perturbaciones del hábitat (Hernández et al., 2009) debido a la variedad de funciones que desempeñan dentro del arrecife. Las cuales se ven negativamente impactadas al variar en sus números poblacionales (Hopkins, 2009). La distribución de los arrecifes coralinos dentro del Pacífico Oriental Tropical (POT) comprende desde el sur del Golfo de California en México hasta la costa norte de Perú (Cortés, 1997). Se conforman por franjas coralinas donde predomina el género Pocillopora, que es característico de latitudes menores y ambientes someros de entre uno y 7 m de profundidad (Carriquiry et al., 2001; Pinzón et al., 2012). También se observan parches coralinos de Pavona y Porites en zonas expuestas, 1

11 menores a 3 m de profundidad, y en las zonas más profundas (mayores a 10 m). Al aumentar la latitud se observa también un cambio en la distribución de géneros donde predominan Pavona y Porites (Reyes-Bonilla, 1993; Carriquiry et al., 2001; Rodríguez-Troncoso et al., 2013a). En el Golfo de California, Pocillopora es altamente abundante, y se considera a esta área como el límite térmico en su distribución al norte del Pacífico americano (Reyes-Bonilla, 1993; Reyes-Bonilla et al., 2005). La temperatura supone un factor importante en la distribución y salud del coral; sin embargo existen también otros factores determinantes en la viabilidad de la asociación pólipo-zooxantela (McGinley et al., 2012). Esta relación presenta una gran sensibilidad a variaciones ambientales como alta y baja irradiancia, baja salinidad, sedimentación, exposición a mareas bajas, infecciones y contaminación (West y Salm, 2003). Si uno o varios de estos factores se altera considerablemente, la simbiosis entre el coral y las zooxantelas se disocia y éstas salen temporal o definitivamente del coral hospedero (Carriquiry et al., 2001; Paz-García et al., 2012); el fenómeno se puede apreciar a simple vista como una pérdida de coloración (palidez) y subsecuentemente la aparición del esqueleto blanco propio del coral: este evento se denomina blanqueamiento. La condición de blanqueamiento del coral ha ocurrido en todos los mares tropicales (Baker et al., 2008), y en casos extremos puede dar lugar a la muerte del coral, lo que a su vez reduce la biomasa de la fauna asociada (Alvarado y Vargas- Castillo, 2012). El género Pocillopora se afecta seriamente debido a que es uno de los más susceptibles al efecto del blanqueamiento porque sus zooxantelas son especialmente sensibles a temperaturas mayores a 30 C (LaJeunesse et al., 2007; Rodríguez-Troncoso et al., 2013a). Es un tipo de coral que alberga a nivel mundial una gran cantidad de especies asociadas de invertebrados (Hernández et al., 2008; Herrero-Pérezrul, 2008; Stella et al., 2011a;). A pesar de que durante largo tiempo se había enfocado la problemática del blanqueamiento a la exposición a altas temperaturas, estudios recientes han reportado que de igual manera, ciertos periodos de bajas temperaturas anormales, menores a 20 C, pueden causar esta condición (Paz-García et al., 2012; Rodríguez- 2

12 Troncoso et al., 2013a). Con base en este antecedente es que fue posible identificar un blanqueamiento de las colonias coralinas del suroeste del Golfo de California de casi el 90% (Hernández et al., 2010). Ya que a principios del 2008 se distinguieron temperaturas anómalas en el POT de hasta 1.8 C promedio menos que las registradas en los últimos 25 años (19.3 ± 0.9 C). Según lo que estos autores mencionan, no existía registro previo de blanqueamiento por bajas temperaturas para México. Ya sea por altas o bajas temperaturas, el blanqueamiento coralino tiene repercusiones severas tanto en los corales como en la fauna asociada a ellos. Por esa razón, es importante la realización de monitoreos y estudios de la condición de salud de los ecosistemas coralinos para medir su capacidad de resistencia y resiliencia ante alguna perturbación. Estas últimas se definen respectivamente, como la facultad de la comunidad a permanecer impermutable ante cambios en el entorno; y como el regreso de la comunidad a las características ecológicas lo más similares a las originales después de la perturbación, en cuanto a términos de procesos ecosistémicos se refiere (Bellwood et al., 2006). En relación a los trabajos sobre resiliencia, comúnmente se enfocan a describir la cobertura coralina recuperada después de un evento de blanqueamiento, y cuando tratan de la fauna asociada, se han realizado en su mayoría en la Gran Barrera Australiana con base en ensamblajes de peces (Bellwood et al., 2006; Hughes et al., 2007; Ledlie et al., 2007). Es por esto que el presente estudio pretende evidenciar la resiliencia de las comunidades coralinas de las bahías de La Paz y Loreto en función de la composición de invertebrados asociados a los corales expuestos a una condición anómala de temperaturas frías. La elección de este grupo como indicador de salud se hizo debido a la fuerte co-dependencia existente entre los invertebrados y el coral (Stella et al., 2011a). La presencia de algunas especies de invertebrados, en particular de crustáceos simbiontes supone condiciones benéficas y saludables para ambas partes (Stella et al., 2011b). Se considera por lo tanto que las comunidades arrecifales con presencia de crustáceos simbiontes mostrarán una mayor resiliencia después del evento de blanqueamiento, respecto a las comunidades coralinas sin presencia de simbiontes. 3

13 II. ANTECEDENTES El estudio de la fauna asociada a corales, en particular al género Pocillopora, se realizó inicialmente en las comunidades coralinas de Panamá y Colombia durante los años de 1970 s y 1980 s (Abele, 1976; Prahl et al., 1978; Castro, 1982, Glynn, 1983; Gotelli y Abele, 1983; Gotelli et al., 1985; Guzmán, 1988). En los trabajos citados se describieron las especies de crustáceos simbiontes de corales y posteriormente las relaciones ecológicas existentes entre ellos. Años más tarde Enochs y Hockensmith (2008) retomaron el campo de estudio en esa zona geográfica al evaluar la dependencia de la comunidad críptica en el sustrato vivo de los arrecifes en Isla Uva en la costa del Pacífico de Panamá. Determinaron que las colonias vivas de P. damicornis albergan una mayor biomasa de organismos crípticos que las colonias muertas. Más recientemente, Alvarado y Vargas-Castillo (2012) realizaron una descripción de la fauna de invertebrados asociados al coral P. damicornis en Bahía Culebra, Costa Rica, en la costa del Pacífico; y enlistaron como especies predominantes a los crustáceos Harpiliopsis depressa, Trapezia ferruginea, Alpheus lottini, Fennera chacei, Petrolisthes haigae y al bivalvo Litophaga aristata, mismas que presentan una relación simbionte obligatoria con el coral. También encontraron que la riqueza y abundancia de especies entre temporadas tuvieron valores más altos en la época lluviosa. Los estudios descriptivos de la fauna asociada a Pocillopora en la costa mexicana iniciaron a finales de la década de los 90 s, donde se registraron las faunas de cangrejos (Pereyra-Ortega, 1998; Díaz-Ruiz, 1999) y de camarones (Hernández, 1999) asociadas al coral Pocillopora en Los Islotes, dentro del Complejo Insular Espíritu Santo, B.C.S. Sin embargo, en la literatura se mencionan registros esporádicos de algunos decápodos colectados en sustratos coralinos; Garth (1960) identificó por lo menos ocho especies de braquiuros del Golfo de California, simbiontes obligados del coral Pocillopora. Brusca y Thomson (1975) enlistaron las especies de macroinvertebrados del arrecife coralino de Cabo Pulmo, B.C.S., destacando 24 especies de gasterópodos, 11 anomuros, 9 braquiuros y 9 holotúridos, mientras que Wicksten (1983) mencionó la presencia de varias especies 4

14 de camarones carideos en sustratos coralinos de varias localidades del Golfo de California. Años más tarde Suárez-González (2002) describió la estructura de las asociaciones de moluscos a corales del género Pocillopora en Punta Arena de la Ventana, B.C.S., sin encontrar diferencias significativas para riqueza, densidad, diversidad y equidad en el tiempo de estudio. Mientras que Herrero-Pérezrul (2008) y Rojero-León (2009) describieron la estructura comunitaria de equinodermos en las islas San José, Espíritu Santo y Cerralvo, B.C.S., registrando 22 especies de equinodermos y destacando a la estrella Phataria unifascialis como la especie dominante. Hernández y colaboradores (2009) presentaron un listado solamente de crustáceos decápodos asociados a los arrecifes de las bahías de La Paz y Loreto, B.C.S., donde evaluaron la fauna entre ambas bahías y, señalaron que hubo una similitud aproximada de 70%. Mencionaron también la ampliación de distribución de nueve especies, además de 15 nuevos registros de carcinofauna para Loreto y dos en La Paz. Poco tiempo después, Cervantes-Gutiérrez (2011) analizó las comunidades de asteroideos asociadas a comunidades coralinas en la Bahía de Loreto, enfatizando la importancia de su estudio en el análisis temporal y las variaciones interanuales ocurridas del 2005 al 2009; concluyó que hubo homogeneidad en la composición de la comunidad tanto espacial como temporalmente, sin embargo, denotó valores más bajos en el 2009 en comparación con años anteriores. Posteriormente, Vázquez-Vega (2013) abordó el grupo de moluscos en Isla Cerralvo, B.C.S.; analizó la estructura de la comunidad con registros del 2005, y relacionó su abundancia y diversidad con el sedimento de la zona, denotándose a la clase Bivalvia como la más abundante, la riqueza específica y valores promedio del índice de diversidad fueron menores en comparación con otros sitios de diferente latitud del Golfo de California occidental, además de identificar que el tipo de sedimento fue el factor principal en la distribución de los moluscos. Dentro de los estudios que se enfocaron en las variaciones ambientales a las que están expuestos los arrecifes coralinos del Pacífico mexicano y POT, posiblemente lo que más se ha descrito está relacionado con el fenómeno de El Niño (Carriquiry et al., 2001; Reyes-Bonilla et al., 2002; Iglesias-Prieto et al., 2003). En los 5

15 cuales se han observado altas tasas de blanqueamiento y mortalidad coralina, como consecuencia del aumento de temperatura oceánica. Con un registro de mayor afectación en corales de la zona norte respecto a la sur, y de los someros respecto a los de zonas más profundas. En fechas relativamente recientes, se han realizado estudios que se han enfocado al efecto de blanqueamiento coralino como resultado de las bajas temperaturas. En este sentido, Hernández y colaboradores (2010) analizaron en las bahías de La Paz y Loreto, el efecto ocasionado en la fauna asociada al coral Pocillopora; ellos destacaron que los crustáceos simbiontes disminuyen considerablemente (incluso desaparecen) en colonias blanqueadas. El evento de blanqueamiento fue descrito por González-Espinosa (2012), quien determinó el umbral de blanqueamiento por frío para las comunidades coralinas de Bahía de La Paz y Bahía de Loreto, y encontró una temperatura límite para el blanqueamiento de C y C, respectivamente. Paz-García y colaboradores (2012) verificaron la susceptibilidad de blanqueamiento en las distintas morfoespecies de Pocillopora durante otro evento de bajas temperaturas ocurrido en febrero del Dichos autores registraron un mayor porcentaje de daño en las comunidades de Punta Galeras e Isla Gaviotas en comparación con Punta Arenas; y a Pocillopora damicornis como la especie más afectada comparada con P. verrucosa, P. meandrina y P. capitata. De manera específica, los estudios realizados en corales del género Pocillopora en la región del Pacífico mexicano se han centrado principalmente en la descripción de la composición de fauna asociada (Garth, 1960; Brusca y Thomson, 1975; García-Madrigal, 1999; Hernández et al., 2013), la respuesta a fenómenos oceanográficos que conllevan por lo regular un blanqueamiento (Reyes et al., 2002; Iglesias-Prieto et al., 2003; Hernández et al., 2010; Paz-García et al., 2012), y la respuesta fisiológica a cambios ambientales ya sea in situ (LaJeunesse et al., 2007) o en condiciones de laboratorio (Rodríguez-Troncoso et al., 2010; Rodríguez- Troncoso et al., 2013b). Para Baja California Sur, México se puede considerar como estudio pionero respecto a la temática de resiliencia al de Hernández y colaboradores (2008). Ellos comparan los ensamblajes de invertebrados asociados al 6

16 arrecife coralino antes y después del impacto de un huracán. Sin embargo, el análisis de la estructura comunitaria se llevó a cabo sólo con muestreos de tres meses. Tomando en cuenta que Rioja-Nieto y colaboradores (2012) mencionan un intervalo de recuperación de entre 7.5 a 18.5 años para las comunidades coralinas que son afectadas por perturbaciones de este tipo; el tiempo de seguimiento no fue el suficiente para inferir su resiliencia. III. JUSTIFICACIÓN Generalmente los casos de blanqueamiento coralino y las consecuencias del mismo, se asocian al aumento de temperatura. El evento suscitado en el 2008 fue consecuencia de bajas temperaturas, por lo que la comparación de la composición de los grupos asociados a las comunidades arrecifales en distintos momentos del blanqueamiento (antes, durante y después), permitirá identificar si existe una recuperación del hábitat años después del evento. Ya que aunque existen monitoreos sobre recuperación del ecosistema no se ahonda en la resiliencia del mismo de manera comparativa; partiendo de una fase inicial antes de la perturbación. Cabe destacar que tampoco se han realizado estudios ecológicos de resiliencia en otros arrecifes del Pacífico mexicano a manera de validación de un equilibrio estable o cambios en sus componentes y funciones ecológicas. Aunado a esto, las investigaciones de la fauna de invertebrados asociada a comunidades coralinas se han enfocado principalmente en el grupo de los crustáceos decápodos. Por ello, se decidió considerar para el presente análisis a otros grupos taxonómicos como moluscos y equinodermos para determinar alguna tendencia en la composición de especies de acuerdo con los momentos del muestreo. IV. OBJETIVOS IV.I. Objetivo general Evaluar el cambio de la fauna de macroinvertebrados asociados a las colonias coralinas del género Pocillopora, durante y después del blanqueamiento presentado por bajas temperaturas y determinar si existe una recuperación de los ensamblajes arrecifales en las bahías de La Paz y Loreto respecto a la condición inicial. 7

17 IV.II. Objetivos particulares - Determinar la composición de especies de los grupos de macroinvertebrados censados, asociados a las comunidades coralinas de las bahías de La Paz y Loreto, B.C.S. antes, durante y después del blanqueamiento coralino del Describir los ensamblajes de macroinvertebrados asociados a las comunidades coralinas, por medio de índices ecológicos. - Comparar los ensamblajes antes, durante y después del blanqueamiento, en ambas bahías. - Identificar patrones de composición de los macroinvertebrados asociados a las colonias coralinas antes, durante y después del blanqueamiento, en las bahías de La Paz y Loreto, B.C.S. - Establecer la condición de recuperación de los arrecifes respecto a su estado inicial en 2006, con base en los ensamblajes de fauna asociada. V. MATERIALES Y MÉTODOS V.I. Área de estudio Loreto: La Choya y La Biznaga El Parque Nacional Bahía de Loreto se encuentra en el Golfo de California frente a las costas del municipio de Loreto, B.C.S. Está conformado por cinco islas: Coronado, Monserrat, Danzante, Carmen y Catalana (Campos-Dávila et al., 2005). En la bahía se presentan mareas mixtas, predominantemente diurnas. Las corrientes superficiales están sujetas a la velocidad e intensidad del viento, lo que las vuelve estacionales y torna a la marea la principal fuente de corrientes (CONANP, 2000). La temperatura en superficie presenta variaciones que van desde 15 C en invierno a 33 C en verano (CONANP, 2000). Su salinidad a lo largo del año se presenta con valores de ups de abril-mayo y ups de julio-agosto. El oxígeno varía; de 7.4 mg/l a 8.5 mg/l con ligera tendencia a aumentar en las partes someras debido a la evaporación. El parque presenta un ph ligeramente alcalino entre 8.0 y 8.23 (CONANP, 2000). Las localidades monitoreadas en esta zona fueron La Choya y La Biznaga, ambas prácticamente en el límite norte de la distribución coralina (Reyes- Bonilla, 1993; Fig.1A). 8

18 La Choya, también conocida como El Faro ( N, O) se ubica cerca del extremo norte de Isla Carmen, a 14.5 km de Loreto (CONANP, 2000). La comunidad coralina muestreada se encuentra asentada sobre una base rocosa ubicada a no más de 6 m de profundidad, con colonias coralinas esparcidas alrededor de 205 m 2. La Biznaga ( N, O) se ubica en Isla Danzante también cerca de su extremo norte (CONANP, 2000). El área de muestreo en este sitio es una plataforma rocosa de unos 4 m de profundidad sobre la cual se encuentran colonias coralinas, prácticamente al borde de una planicie que termina en una pared vertical de aproximadamente 16 m, misma que continúa a gran profundidad. La Paz: Punta Diablo y El Portugués La Bahía de La Paz se encuentra ubicada en la costa sur-occidental del Golfo de California entre los y latitud Norte y y longitud Oeste (Fig. 1B). Es el cuerpo de agua más grande dentro del Golfo de California y recibe directamente su influencia sobre todo en la parte profunda, que puede llegar hasta 400 m (Obeso-Nieblas et al., 2008; Reyes-Salinas et al., 2003) manteniendo el flujo de aguas principalmente por el Canal de San Lorenzo y por el canal de San José (Romero-Ponce, 2002). Las mareas son de carácter mixto semidiurno, que además muestran un retraso tanto en pleamar como en bajamar por el tiempo en el que las zonas de almacenamiento se llenan y vuelven a vaciarse. Debido a la pleamar superior y la bajamar inferior, se genera un reflujo más intenso que ocasiona corrientes de marea de mayor intensidad a comparación de las que se observan en el flujo (CONANP, 2000). La circulación de las aguas superficiales de la zona sur de la bahía se encuentra muy ligada al patrón de vientos, que sigue en su mayoría dirección al noroeste en el invierno y sureste en verano. En la bahía al estar ubicada cercana a la transición del Océano Pacífico y, por consiguiente influenciada por éste; se observan variaciones anuales importantes en sus propiedades fisicoquímicas (Obeso-Nieblas et al., 2008; Reyes-Salinas et al., 2003). Los promedios de temperatura varían de 17 C a 30 C entre invierno y verano respectivamente. Este amplio intervalo se presenta básicamente debido a que la zona costera no es lo 9

19 suficientemente profunda para que se presente una termoclina completa (Jiménez- Illescas et al., 1997). Mismos autores reportan un perfil vertical de salinidad que va de ups en superficie a en el fondo, mientras que según registros del World Ocean Atlas (2009), el intervalo para la bahía abarca de ups a ups. Los sitios de muestreo en esta zona fueron Punta Diablo y El Portugués (Fig. 1B). Punta Diablo ( N, O) se localiza en la costa sureste de la bahía, es una caleta semiprotegida (Zayas-Álvarez, 2005) que presenta un arrecife de tipo franja; el arrecife interno inicia pegado a una pared de roca y se extiende sobre una plataforma rocosa de aproximadamente 5 m donde comienza el arrecife externo que se distribuye sobre una pendiente pronunciada (obs. pers) alcanzando los 8 m de profundidad. Esta morfología es un rasgo común del relieve submarino al margen sureste de la península; es característica la formación de plataformas y taludes continentales estrechos, tanto por ser rasgos morfológicos relativamente jóvenes como por el poco aporte de sedimento en la zona (Álvarez-Arellano et al., 1997). El Portugués ( N, O) se localiza al norte de la ciudad de La Paz. Presenta también arrecife tipo franja pero en un sustrato de arena de grano grueso y oscuro. Este tipo de suelo es característico de las zonas cercanas a la Isla San José. En la isla es común encontrar formaciones de esteros, playas de cantos rodados y arena gruesa (Beltrán-Ramírez, 1999). En El Portugués se aprecian parches rocosos donde se encuentran grandes colonias coralinas de colores vivos (Romero-Ponce, 2002) a poca profundidad (aproximadamente 3.5 m) y con pendiente muy suave (obs. pers.). V.II. Trabajo de campo Las bahías de La Paz y Loreto se monitorearon desde el año 2004 hasta el 2009 por investigadores y estudiantes del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste S. C. Con las bases de datos elaboradas de los censos submarinos realizados en los años 2006, 2008 y 2013 en ambas bahías se realizó la comparación de la composición de los grupos de macroinvertebrados observados 10

20 durante los mismos, enfatizando la anomalía ambiental ocurrida en el Estos años se consideraron respectivamente como el antes, durante y después del evento de blanqueamiento. Los censos fueron realizados por el método de transecto de banda de 25 m de largo por 1 m de ancho aplicando cuatro repeticiones por sitio. En todas las ocasiones los censos fueron realizados por la misma persona, lo que disminuye de manera importante los posibless errores de sesgo por efecto de diferentes observadores. Para este estudio se utilizaron los datos pertenecientes al mes de julio de cada año por ser los mejor representados. Figura 1. Ubicación de las localidades censadas enn A) Bahía Paz. ( Modificado de Hernández et al., 2010) de Loreto y B) Bahía de La 11

21 V.III. Análisis de los datos Los datos de los censos se ordenaron en Excel para ser procesados en el software PRIMER v6 y obtener los siguientes índices ecológicos: Riqueza específica (S): Considerada la forma más sencilla de medir la biodiversidad (Moreno, 2001), se basó únicamente en enumerar las especies presentes sin asignarles un valor de importancia. Abundancia (N): consistió en contabilizar los individuos observados. Índice de diversidad de Shannon-Wiener (H ): Este índice representa la abundancia proporcional de las especies y la riqueza de las mismas en la muestra obtenida. Mide la incertidumbre en predecir a qué especie correspondería un individuo tomado aleatoriamente al realizar un siguiente censo (Magurran, 2004). Supone que todos los individuos tienen la misma probabilidad de ser elegidos y que todas las especies se encuentran representadas en la muestra (Moreno, 2001). Se calculó con logaritmos natural y base 2 para fines comparativos con literatura. Índice de equitabilidad de Pielou (J ): Indica la homogeneidad de la distribución de la abundancia y riqueza de las especies en el área de estudio, al medir la proporción de la diversidad observada respecto a la máxima diversidad esperada. Conforme su valor se acerca más a cero; significa una distribución con mayor heterogeneidad (Moreno, 2001). Índice de distinción taxonómica ( +): Valora la distancia taxonómica promedio entre los organismos muestreados considerando los niveles de un árbol filogenético, donde cada nivel recibe un valor discreto y proporcional dentro de una escala de 1 a 100 (Clarke y Warwick, 2001). Este índice se calculó con los niveles de reino, phylum, clase, orden, familia, género y especie; en total siete categorías para todas las especies censadas. Los indicadores ecológicos se promediaron y compararon para evidenciar las posibles diferencias entre los años de estudio. El análisis se realizó con el software Statistica V. 8. La normalidad y homocedasticidad de los datos se probó con las pruebas de Shapiro-Wilk y Levene respectivamente con el fin de aplicar ANDEVA; en caso de no cumplir dichos supuestos, se utilizó un análisis no paramétrico de 12

22 Kruskall-Wallis. En todos los casos el nivel de significancia fue de 0.05 (Daniel, 1987). Se realizó un diagrama de Olmstead-Tukey, que toma en cuenta las frecuencias de ocurrencia y abundancia total con respecto a la media aritmética de las frecuencias y las abundancias (Sokal y Rohlf, 1995). El diagrama se construyó en Excel y sirvió para comparar la fauna de invertebrados antes (2006), durante (2008) el blanqueamiento y después del mismo (2013); al categorizar a las especies en dominantes, frecuentes, abundantes o raras. Con los datos de abundancia se construyó una matriz de similitud con el coeficiente de Bray-Curtis también en el software PRIMER v6, con la que se realizó un análisis SIMPER (similitud porcentual) para determinar e identificar las especies más representativas de los diferentes años (Clarke y Gorley, 2006). A partir de la matriz mencionada también se realizó un dendrograma de agrupamiento por año y un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) para tratar de determinar algún gradiente entre los ensamblajes analizados durante los diferentes años. Una perspectiva cualitativa de acuerdo a la presencia/ausencia y la ubicación de los simbiontes en el diagrama de Olmstead-Tukey en los diferentes años, se agregó a los resultados estadísticos/cuantitativos para llegar a establecer la condición de recuperación de los arrecifes y por consiguiente su resiliencia. Finalmente una comparación entre los ensamblajes de Bahía de Loreto y Bahía de La Paz se realizó con el fin de identificar si el efecto de blanqueamiento era diferencial respecto a la latitud. VI. RESULTADOS Descriptores ecológicos La riqueza total en las bahías fue de 56 especies para Loreto y 51 para La Paz (Fig. 2). En Bahía de Loreto los moluscos fueron el grupo mejor representado con 21 especies (37.5% del total; ANEXO 1), en particular los gasterópodos sobresalieron con 14 especies (25% del total, 66.67% del Phylum). Mientras que en Bahía de La Paz los artrópodos, todos ellos decápodos, fueron el grupo más común con 19 especies (37.25% del total; ANEXO 2). 13

23 Comparativamente por años, Bahía de Loreto en 2006, en condiciones antes del blanqueamiento, presentó la mayor riquezaa (41 especies; Fig. 2); misma que disminuyó a 34 durante el blanqueamiento y sin recuperación para 2013 (33 especies). En Bahía de La Paz la mayor riquezaa también se registró en 2006 con 36 especies, disminuyendo a 33 durante el blanqueamiento, y decreciendo aún más en 2013 a 29 especies (Fig. 2) ). Especies Total Loreto La Paz Figura. 2. Riqueza general por año obtenida de los censos en Bahía de Loreto y Bahía de La Paz. En cuanto a la abundancia total de especies censadas entre bahías, fue casi la misma; 2537 organismos en Bahía de Loreto y 2531 en Bahía de La Paz. En Bahíaa de Loreto se observó una disminución de organismos durante el blanqueamiento (2008) y subsecuentee recuperación para 2013 (Fig. 3). Mientras que en Bahía de La Paz la abundancia aumentó durante el blanqueamiento en 2008 y recayó para Respecto a los grupos más abundantes, Bahía de Loreto estuvo mejor representada por los equinodermos con 1,120 organismos (los cuales representan el 44.15% del total de organismos enumerados; ANEXO 3), de los cuales los equinoideos fueron los más abundantes con una aportación de 896 individuos (35.32% del total; 80% del Phylum), en tanto la especie más numerosa fue Echinometra vanbrunti con 431 organismos. Enn Bahía de La Paz, los organismos 14

24 más numerosos fueron los anélidos con 947 organismos (37.42% del total), de los cuales Serpula sp. se presentó como la especie con mayor número de individuos (674) Organismos Total Loreto La Paz Figura. 3. Abundanciaa de invertebrados por año en Bahía de Loreto y Bahía de La Paz. Para identificar si existieron diferenciass significativas entree los años de muestreo se analizaron los valores promedio de los censoss por localidad. De acuerdo a los resultadoss obtenidos de las pruebas de normalidadd y homocedasticidad, se procedió a utilizar estadística no paramétrica (Kruskall-Wallis) paraa diversidadd (H log 2 ) y equitabilidad (J ), y estadística paramétrica (ANDEVAA de una vía) para riqueza (S), abundancia (N) y distinción taxonómica ( +), en el caso de Bahía de Loreto. Mientras que para Bahía de La Paz se utilizóó estadística paramétrica sólo para riqueza, y no paramétrica para los demás descriptores. En los descriptores analizados por medio de ANDEVAA en Bahía de Loreto, no hubo diferencia significativa en los índices de riqueza (F (2,21) )= , p= ) y distinción taxonómica promedio (F (2,2 21)= , p= ); mientras que paraa la abundancia sí, donde 2006 tuvo un promedio superior respecto a 2008 y 2013 (F ( ). En la diversidad no se mostraron diferencias significativas entre los años de estudio (H log 2 : (H (2 2,24)= , p= ) sin embargo, 2,21)= , p= los valores de equitabilidad (J : H (2,24) = 7.280, p= ), de 2013 sí se mostraron 15

25 significativamente mayores a los del 2006 (Fig. 4) de acuerdo a la prueba de Kruskall-Wallis. En los análisis estadísticos de Bahía de La Paz, el ANDEVA realizado a la riqueza específica no arrojó diferencias significativas (F (2,21) = , p= ). Los demás descriptores, analizados por medio de Kruskall-Wallis, tampoco mostraron cambios significativos en abundancia (H (2,24) = , p= ), diversidad (H (2,24) = , p= ), equitabilidad (H (2,24) = , p= ) y distinción taxonómica promedio (H (2,24) = , p= ) (Fig. 5). S (No. de especies) Diversidad H' (log 2 ) N (No. de organismos) Equitabilidad J' Distinción Tax. Δ+ (%) Figura 4. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía de Loreto. 16

26 S (No. de especies) N (No. de organismos) Diversidad H' (log 2 ) Equitabilidad J' Distinción Tax. Δ+ (%) Figura 5. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía de La Paz. Patrones en la composición de ensamblajes En cuanto a la composición de los ensamblajes, hubo especies que presentaron abundancias muy elevadas que dificultaban la identificación visual de las demás dentro del diagrama de Olmstead-Tukey. Por lo anterior, se omitieron de los gráficos las cinco especies más abundantes de cada año con el fin de visualizar la tendencia de los datos, sin embargo sí se consideraron para los análisis. 17

27 En Bahía de Loreto antes del blanqueamiento (2006) las especies más abundantes (y omitidas del gráfico) fueron E. vanbrunti, Acmaea discors, Spirobranchus giganteus, Vermicularia sp. y Eucidaris thouarsii. Se obtuvieron 21 especies categorizadas como dominantes (51.2% del total; Fig. 6), entre ellas los crustáceos simbiontes Trapezia bidentata y Harpiliopsis depressa. Tres especies abundantes (7.3%), una de ellas el camarón simbionte Alpheus lottini. Dos especies frecuentes (4.8%) y 16 raras (39%) donde se ubicó el camarón simbionte Harpiliopsis spinigera. Durante el blanqueamiento (2008) se omitieron de las gráficas a S. giganteus, E. thouarsii, Sabella sp., E. vanbrunti y Phataria unifascialis. Se observaron 12 especies dominantes (35.2%), siete abundantes (20.5%), una frecuente (2.9%) y 14 raras (41.1%). Cabe destacar que durante este año no se observaron especies simbiontes (Fig. 7). Después del blanqueamiento (2013) las especies omitidas en las gráficas fueron S. giganteus, Diadema mexicanum, E. thouarsii, Sabella sp. y P. unifascialis. Se obtuvieron 17 especies dominantes (51.5%), dos abundantes (6%), no hubo especies frecuentes y 14 cayeron en la categoría de raras (42.4%). Las especies simbiontes A. lottini, H. depressa, H. spinigera, Quoyula madreporarum y T. bidentata observadas ese año, se ubicaron en este último cuadrante (Fig. 8). De este modo el poliqueto S. giganteus y el erizo E. thouarsii se presentaron entre las cinco especies más abundantes durante los tres años. El erizo E. vanbrunti se registró antes y durante el evento de blanqueamiento. Mientras que el poliqueto Sabella sp. y la estrella P. unifascialis fueron de las especies más abundantes durante el evento de blanqueamiento y después del mismo (ANEXO 4). 18

28 80 ABUNDANTES DOMINANTES 60 Abundancia 40 T. bidentata 20 H. depressa A. lottini H. spinigera 0 RARAS FRECUENTES Frecuencia de aparición Figura 6. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes ABUNDANTES DOMINANTES Abundancia RARAS FRECUENTES Frecuencia de ocurrencia Figura 7. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto durante el blanqueamiento (2008). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Destaca la ausencia de especies simbiontes. 19

29 40 30 ABUNDANTES DOMINANTES Abundancia RARAS FRECUENTES Frecuencia de ocurrencia Figura 8. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se ubicaron dentro del cuadrante raras. En Bahía de La Paz, las especies más abundantes (y por tanto omitidas del gráfico) antes del blanqueamiento (2006), fueron Serpula sp., Vermicularia sp., Spirobranchus giganteus, Trapezia bidentata y Sabella sp. Se obtuvieron 18 especies categorizadas como dominantes (50% del total.) incluyendo a las simbiontes T. bidentata, Alpheus lottini, Harpiliopsis depressa y H. spinigera. Dos especies cayeron dentro de la categoría de abundantes (5.5%), ninguna frecuente, y 16 raras (44.4%), incluyendo al cangrejo simbionte Liomera cinctimana (Fig. 9). Durante el blanqueamiento (2008) se omitieron del gráfico a Serpula sp., T. bidentata, Turritellidae, S. giganteus y H. depressa. De esta manera, se obtuvieron 17 especies dominantes (51.5% del total), entre ellas los crustáceos simbiontes T. bidentata, A. lottini, H. depressa y H. spinigera. Dos especies abundantes (6%), una de ellas el caracol simbionte Quoyula madreporarum. Una especie frecuente (3%) y 13 raras (39.3%) (Fig. 10). Posterior al blanqueamiento (2013) se omitieron del gráfico Vermicularia sp., Stenorhynchus debilis, T. bidentata, H. depressa y E. thouarsii. Se obtuvieron 14 especies dominantes (48.2% del total), tres abundantes (10.3%), no hubo especies frecuentes y 12 raras (41.3%). Las especies simbiontes de este año fueron A. lottini, 20

30 H. depressa, H. spinigera, Q. madreporarum y T. bidentata, todas dentro del cuadrante de especies dominantes (Fig. 11). En esta bahía el cangrejo simbionte T. bidentata predominó entre las cinco especies más abundantes durante los tres años; antes y durante el blanqueamiento coincidieron los poliquetos S. giganteus y Serpula sp., durante y después del mismo sólo el camarón simbionte H. depressa, mientras que el caracol Vermicularia sp. se presentó antes y después del evento (ANEXO 4). 60 ABUNDANTES DOMINANTES H. depressa 50 Abundancia H. spinigera A. lottini 0 RARAS FRECUENTES Frecuencia de aparición Figura 9. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes. 21

31 35 30 ABUNDANTES DOMINANTES A. lottini Abundancia H. spinigera Q.madreporarum RARAS FRECUENTES Frecuencia de aparición Figura 10. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz durante el blanqueamiento (2008). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes ABUNDANTES DOMINANTES Abundancia H. depressa Q.madreporarum A. lottini 5 0 RARAS FRECUENTES Frecuencia de aparición Figura 11. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se encuentran dentro del cuadrante dominantes. Por medio del análisis de SIMPER se obtuvieron porcentajes acumulados de 71.61%, 72.43% y 61.69% al conjuntar las cinco especies con mayor contribución en Bahía de Loreto, y 57.96%, 71.7% y 65.94% en Bahía de La Paz (2006, 2008 y 2013, respectivamente). En Bahía de Loreto los grupos que sobresalieron por su 22

32 contribución fueron equinodermos y poliquetos, en particular el poliqueto S. giganteus ( %), la estrella P. unifascialis ( %) y el erizo E. thouarsii ( %) que fueron las especies que se mantuvieron relativamente constantes a través de los años (Tabla I). Cabe mencionar además que ninguna de las especies simbiontes figuró dentro de las cinco más importantes en su contribución de abundancia. En Bahía de La Paz por su parte, el camarón simbionte H. depressa fue la especie que se mantuvo dentro de las cinco especies con mayor contribución en los ensamblajes durante los tres años del estudio con valores entre y 13.56%. También el cangrejo simbionte T. bidentata se destacó como especie relevante por su contribución en los años 2008 y 2013 (Tabla I). Tabla I. Porcentaje de contribución y abundancia (SIMPER) de las cinco especies de mayor relevancia por año en las Bahías de Loreto y La Paz (*= Especie simbionte). Bahía de Loreto Bahía de La Paz Especie Clase Diadema mexicanum Echinoidea Echinometra vanbrunti Echinoidea Eucidaris thouarsii Echinoidea Phataria unifascialis Asteroidea Sabella sp. Polychaeta Spirobranchus giganteus Polychaeta Vermicularia sp. Gastropoda Total Especie Grupo Eucidaris thouarsii Echinoidea Harpiliopsis depressa* Malacostraca Sabella sp. Polychaeta Serpula sp. Polychaeta Spirobranchus giganteus Polychaeta Stenorhynchus debilis Malacostraca Trapezia bidentata* Malacostraca Turritellidae Gastropoda Vermicularia sp. Gastropoda Total Por su parte, por medio del análisis NMDS al 40% de similitud se formaron dos agrupaciones, las cuales correspondieron a cada bahía analizada. Al ir aumentando 23

33 el porcentaje de similitud, la composición por año se vio diferenciada al mantener alejadas las agrupaciones unas de otras, a excepción de los años 2008 y 2013 en Bahíaa de Loreto, donde se compartieron especies que permitieron formar un agrupamiento al 60% de similitud. Estos años correspondieron a las condiciones de blanqueamiento y post-blanqueamiento. Mientras que a un 80% de similitud, la composición de cada año fue independiente una de otra (Fig. 12) ). Mientras que Bahíaa de La Paz fue más parecida antes (2006)) y durante el blanqueamiento (2008) con un 55.72% de similitud entre años (Fig. 13). Figura 12. Escalamiento multidimensional no métricoo (NMDS) con base en la matriz de Bray- Curtis para los datos de ambas bahías. 24