CICLO DE VIDA Y PARASITISMO DE Pachycrepoideus vindemmiae (HYMENOPTERA: PTEROMALIDAE) SOBRE PUPAS DE Drosophila suzukii (DIPTERA: DROSOPHILIDAE)

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1 CONTROL BIOLÓGICO ISSN: X CICLO DE VIDA Y PARASITISMO DE Pachycrepoideus vindemmiae (HYMENOPTERA: PTEROMALIDAE) SOBRE PUPAS DE Drosophila suzukii (DIPTERA: DROSOPHILIDAE) Ofelia Serrato-Peña 1, Yadira Maibeth Vázquez-González 1, José Isaac Figueroa-de la Rosa 1, Ana Mabel Martínez-Castillo 1, Angel Rebollar-Alviter 2 y Samuel Pineda-Guillermo 1 1 Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Km. 9.5 Carr. Morelia-Zinapécuaro Tarímbaro, Michoacán. 2 Universidad Autónoma Chapingo. Centro Regional Morelia, Michoacán, 58170, México. Autor de correspondencia: spineda_us@yahoo.com RESUMEN. En este estudio se determinaron, bajo condiciones de laboratorio, el ciclo de vida y parasitismo del ectoparasitoide generalista Pachycrepoideus vindemmiae Rondani (Hymenoptera: Pteromalidae) sobre pupas de la mosca de las alas manchadas, Drosophila suzukii Matsumura (Diptera: Drosophilidae), una plaga del cultivo de zarzamora (Rubus sp.) en México. Los estados de huevo, larva, prepupa y pupa tuvieron una duración de 2.39 ± 0.01, 4.61 ± 0.02, 1.23 ± 0.01 y ± 0.05 días, respectivamente. La longevidad de hembras y machos fue de ± 1.30 y ± 1.30 días, respectivamente. La proporción de sexos fue de 44.20: (hembra: macho). En la segunda parte de este estudio se determinó, en presencia y ausencia de luz, el parasitismo de P. vindemmiae sobre pupas de cuatro edades (24, 48, 72 y 96 h) de D. suzukii. En presencia de luz, las hembras de P. vindemmiae parasitaron más pupas de 48 h de edad (80 %) mientras que en ausencia de luz, el parasitismo fue similar (~50 %) en todas las edades de las pupas, con excepción de las de 24 h de edad (20 %). El conocimiento del ciclo de vida de este parasitoide es fundamental para optimizar su proceso de cría. Debido a que P. vindemmiae se desarrolló sobre las pupas de D. suzukii de diferentes edades podría ser considerado en programas de control biológico para esta plaga. Palabras clave: Control biológico, parasitoides, zarzamora. Life cycle and parasitism of Pachycrepoideus vindemmiae (Hymenoptera: Pteromalidae) on pupae of Drosophila suzukii (Diptera: Drosophilidae) ABSTRACT. In this study, the life cycle and parasitism of the ectoparasitoid generalist Pachycrepoideus vindemmiae Rondani (Hymenoptera: Pteromalidae), on pupae of the spotted wing fly, Drosophila suzukii Matsumura (Diptera: Drosophilidae), one pests of blackberry crop (Rubus spp.) in Mexico, were determined under laboratory conditions. The egg, larval, prepupal, and pupal stages lasted 2.39 ± 0.01, 4.61 ± 0.02, 1.23 ± 0.01 y ± 0.05 days, respectively. The adult sex ratio was 44.20: (female: male). In the second part of this study, the parasitism of P. vindemmiae on D. suzukii pupae of four ages (24, 48, 72 y 96 h old) was determined in presence and absence of light. In presence of light, P. vindemmiae females parasite more pupae of 48 h old (80%), whereas in absence of light, the parasitism was similar (~50%) in all ages of pupae, with exception to that of 24 h old (20%). The knowledge of the life cycle of this parasitoid is important to optimize its breeding process. Due to P. vindemmiae was developed on D. suzukii pupae of different ages, it could be considered in biological control programs for this pest. Keywords: Biological control, parasitoids, blackberry. INTRODUCCIÓN La mosca de las alas manchadas, Drosophila suzukii Matsumura (Diptera: Drosophilidae) se reportó por primera vez en el año 2011 en el municipio de Los Reyes, Michoacán (Escudero et al., 2012). Los frutos que ataca D. suzukii son de importancia económica mundial y nacional, entre los cuales destaca Prunus avium L. (cereza), Rubus idaeus Fock (frambuesa), Rubus sp., (zarzamora), Fragaria x ananassa Duch (fresa), Vitis vinífera L. (vid) y Prunus domestica L. (ciruela) (Castrillo et al., 2013). Drosophila suzukii se ha convertido en una amenaza para los cultivos de frutillas a 215

2 Entomología mexicana, 3: (2016) nivel mundial (Castrillo et al., 2013). En los estados de California, Oregon y Washington, Estados Unidos de América (EUA), se han reportado pérdidas económicas entre 33 a 50 % en cultivos de cereza, frambuesa y arándano (Vaccinium spp.) (Bolda et al., 2010). El control químico es el más utilizado contra D. suzukii, sin embargo, el control biológico es una alternativa que puede reducir las poblaciones de esta plaga con menor impacto ambiental. Al respecto, en Trento, una región del norte de Italia y en Oregon, en el noroeste del Pacífico de los EUA, se reportó la presencia del ectoparasitoide solitario Pachycrepoideus vindemmiae Rondani (Hymenoptera: Pteromalidae) como parasitoide de pupas de D. suzukii (Stacconi et al., 2013). Esta especie es cosmopolita, se comporta como hiperparasitoide facultativo y parasita pupas de diferentes especies del orden Diptera, tales como Anastrepha suspensa Loew, Bactrocera oleae Rossi y Ceratitis capitata Wiedemann (Tephritidae) (Noyes, 2015). Debido a la reciente confirmación de la presencia de este parasitoide sobre pupas D. suzukii, es indispensable realizar diversos estudios básicos. El objetivo de este trabajo fue determinar los parámetros de vida, incluyendo el parasitismo, de P. vindemmiae sobre pupas de la mosca de las alas manchadas, D. suzukii. MATERIALES Y MÉTODO Cría de los insectos. Los adultos de D. suzukii y P. vindemmiae se obtuvieron de las crías establecidas en el Laboratorio de Entomología Agrícola (LEA) del Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, El Trébol, Tarímbaro, Michoacán. El proceso completo de ambas crías así como los ensayos, se realizaron bajo condiciones ambientales de laboratorio (~24 C, 60 % HR y un fotoperiodo de espacio 12:12 h (Luz: Oscuridad), a menos que otras condiciones se especifiquen más abajo. Los adultos de D. suzukii se colocaron en jaulas de soporte de madera (20 x 20 x 30 cm) con dos de sus lados cubiertos con tela de organza y tres con acetato de celulosa. La base de la jaula consistió de poliestireno expandido (20 x 20 cm). Como sustrato de alimentación y oviposición se colocaron frascos de vidrio transparente (5 x 6 x 5 cm) con 40 ml de dieta artificial y un bebedero de plástico (2 x 3 x 2 cm) con agua destilada, provisto de una mecha Spontex. Cada 24 h, los frascos de vidrio se retiraron y cubrieron con algodón envuelto en gasa Quirmex hasta la emergencia de los adultos, mismos que se introdujeron en las jaulas de cría. Los adultos de P. vindemmiae se colocaron en jaulas como las descritas anteriormente y se alimentaron con pequeñas gotas de miel de abeja distribuidas sobre las partes internas del acetato de la jaula de cría. También se les colocó agua destilada en bebederos como los descritos anteriormente. Como sustrato de oviposición, en la jaula de cría se introdujeron cuatro vasos de plástico transparente (6 x 4 x 8 cm) que contenían 40 ml de dieta artificial y 300 pupas de D. suzukii (24 h de edad). Después de cuatro días de exposición, estos vasos se colocaron en otros recipientes de plástico (30 x 20 x 9 cm), los cuales se cubrieron con tela de organza. Las pupas de D. suzukii se hidrataron, con ayuda de un aspersor manual, con agua destilada cada tercer día hasta la emergencia de los adultos del parasitoide, los cuales se liberaron en las jaulas de cría. Ciclo de vida de P. vindemmiae. El ciclo de vida del parasitoide P. vindemmiae se determinó en condiciones controladas de 25 C, 60 % HR y un fotoperiodo de 8:16 h (Luz: Oscuridad). La duración de los estados de huevo, larva, pupa y adulto del parasitoide se registró en días. Para ello, se ofrecieron a parasitar, dentro de la jaula de cría de P. vindemmiae; 1,200 pupas de D. suzukii (48 h de edad) distribuidas en seis vasos de plástico (6 x 5 x 8 cm) (200 pupas/vaso) durante tres horas. Para registrar la duración del estado de huevo de P. vindemmiae se disectaron 30 pupas a intervalos de una hora y a partir de 36 h de haber sido parasitadas hasta que se observó la emergencia de las larvas. La disección de las pupas se realizó bajo un microscopio estereoscópico 216

3 Serrato-Peña et al.: Ciclo de vida y parasitismo de P. vindemmiae sobre pupas de D. suzukii LEICA EZ4 con ayuda de una jeringa para aplicación de insulina provista con su aguja. Para determinar el estado de larva, se disectaron 20 pupas de D. suzukii a intervalos de seis horas y a partir de 180 h de haber sido parasitadas. La duración del estado de pupa se determinó desde su formación hasta la emergencia del estado adulto. Para determinar la longevidad de los adultos, se utilizaron 300 individuos (6 h de edad) de P. vindemmiae (1:1; hembra: macho) distribuidos en seis jaulas (20 x 20 x 25 cm) (50 adultos/jaula). Los adultos del parasitoide se alimentaron con miel y agua y se les ofreció, cada 96 h y hasta su muerte, 100 pupas (24 h de edad) de D. suzukii como sustrato de oviposición. Parasitismo de P. vindemmiae. Este ensayo se realizó con el objetivo de determinar, en presencia y ausencia de luz, el parasitismo de P. vindemmiae sobre pupas de D. suzukii. En presencia de luz, el ensayo se realizó en el periodo comprendido entre las 07:00 h y 19:00 h, mientras que en ausencia de luz fue entre las 19:00 h y las 07:00 h. Para ambos ensayos, en una jaula con soporte de madera (20 x 20 x 25 cm), como la descrita en el apartado de "Cría de los insectos", se colocaron 100 adultos (1:1; hembra: macho) de P. vindemmiae y 50 pupas de D. suzukii de 24, 48, 72 ó 96 h de edad. Las pupas de D. suzukii se colocaron en dos vasos de plástico (25 pupas/recipiente) con 40 ml de dieta artificial. Después de 12 h de exposición, los vasos que contenían las pupas de D. suzukii se cubrieron con tela de organza; 16 días después de la parasitación, las pupas se observaron cada 24 h hasta el día 25 para registrar la emergencia de los adultos de D. suzukii o del parasitoide. Las pupas de D. suzukii expuestas a parasitar, y de las cuales no hubo emergencia del parasitoide y/o de la mosca, se disectaron con ayuda de un microscopio estereoscópico. En el caso de encontrar al adulto del parasitoide, estas pupas se consideraron como parasitadas. Los datos de longevidad de los adultos de P. vindemmiae se sometieron a un análisis de t de Student (P < 0.05) con el programa Stadistica versión 10. El parasitismo causado por P. vindemmiae sobre las pupas de diferente edad de D. suzukii se sometieron a un análisis de varianza (ANOVA) a través del procedimiento de Modelos Lineales Generalizados y las medias se separaron con la prueba de múltiples rangos de diferencias mínimas significativas (LSD) (SAS/STAT versión 8.1). RESULTADOS Y DISCUSIÓN Ciclo de vida de P. vindemmiae. En el cuadro 1 se muestra el tiempo de duración promedio de cada estado de desarrollo de P. vindemmiae. En total, el ciclo de vida de este insecto tuvo una duración de 68 días. En este estudio, a 25 C el tiempo de desarrollo desde huevo hasta pupa de P. vindemmiae fue de días (Cuadro 1), lo cual se encuentra dentro del rango reportado cuando se desarrolló también a 25 C sobre pupas de D. melanogaster (18-19 días) (Nosvich, 1954) y de Piophila casei L. (Diptera: Piophilidae) (18 días) a C (Crandell, 1939). De igual forma, a 23 C y entre C, la duración del desarrollo desde huevo hasta pupa de P. vindemmiae fue de 18 días (Domínguez et al., 2008) y entre días (Tormos et al., 2009), respectivamente, sobre pupas de C. capitata. El huevo de P. vindemmiae es hialino, piriforme. La duración de este estado de desarrollo fue de 2.39 días (Cuadro 1), lo cual coincide con lo reportado por Tormos et al. (2009), quienes registraron una duración de 2 días sobre pupas de C. capitata. La larva presentó una duración de 4.61 días (Cuadro 1). En contraste, cuando se desarrolló sobre pupas de P. casei (Crandell, 1939) y C. capitata (Tormos et al., 2009), el estado de larva de P. vindemmiae fue de nueve y 12 días, respectivamente. La prepupa de P. vindemmiae presentó una duración de 1.23 días (Cuadro 1). 217

4 Entomología mexicana, 3: (2016) Cuadro 1. Duración (d ± EE) de los estados de vida de P. vindemmiae sobre pupas de D. suzukii. Estado de desarrollo (n) Duración (días) Huevo ± 0.01 Larva ± 0.02 Prepupa Pupa Adulto Hembra Adulto Macho Total EE = error estándar, n = número de muestra 1.23 ± ± ± ± ± 0.98 Este resultado es similar al reportado (1 día) para la prepupa de este mismo parasitoide (Crandell, 1939) y para la de Spalangia endius Walker (Furtado et al., 2012), una especie de la misma familia (Pteromalidae) a la que pertenece P. vindemmiae. La pupa de P. vindemmiae es de tipo exarata, desde el inicio de su formación, la pupa presenta un mechón de pelos cortos de color amarillo en el vértice de la cabeza. En este estudio, la duración del estado de pupa fue de días mientras que sobre pupas de P. casei (Crandell, 1939) y C. capitata (Tormos et al., 2009) este estado de vida tuvo una menor duración (7.5 y 8 días, respectivamente). Los adultos presentan dimorfismo sexual. En este estudio se registró 93 % (n = 281) de emergencia de los adultos de P. vindemmiae. En el día 17 después de la parasitación, se obtuvo una emergencia de adultos de 26.6%. Sin embargo, la mayor emergencia se registró el día 18 con un 41.2 % mientras que en los días 19 y 20 se registró 26.2 y 5.68 %, respectivamente. En el presente estudio, se observaron diferencias significativas (t = 5.3, P ) en la longevidad de los adultos. Las hembras vivieron 9 días más (54.26 ± 1.30 días; n = 111) que los machos (45.60 ± 1.30 días; n = 136) (Cuadro 1). En contraste, las hembras de P. vindemmiae vivieron 5 días menos (45 días) que los machos (50 días) cuando provinieron de pupas de A. ludens (Cancino et al., 2004). Parasitismo en presencia y ausencia de luz. Pachycrepoideus vindemmiae parasitó a las pupas de diferente edad de D. suzukii en presencia o ausencia de luz. Sin embargo, en presencia de luz, el parasitismo fue significativamente más alto en las pupas de todas las edades (entre %) comparado con lo registrado en ausencia de luz (Fig. 1), donde P. vindemmiae causó alrededor de 50% de parasitismo sobre las pupas de 48, 72 y 96 h de edad, lo cual fue significativamente distinto al causado en las pupas de 24 h de edad (20 %) (Fig. 1). Figura 1. Porcentaje de parasitismo causado por P. vindemmiae, en presencia y ausencia de luz, sobre pupas de diferente edad de D. suzukii. 218

5 Serrato-Peña et al.: Ciclo de vida y parasitismo de P. vindemmiae sobre pupas de D. suzukii La mayoría de los estudios sobre el parasitismo causado por P. vindemmiae se han realizado en presencia de luz (Domínguez et al., 2008; Wang y Messing, 2004; Cancino et al., 2004; Zhao et al., 2013) y poco se ha publicado sobre la capacidad de parasitismo de este insecto en ausencia de luz. En este estudio, P. vindemmiae parasitó 3.6 y 1.6 veces más a las pupas de D. suzukii de 24 y 48 h de edad, respectivamente, en presencia de luz que en ausencia de la misma. Los adultos de este parasitoide son fototrópicos y por lo tanto son más activos en presencia de luz (Crandell, 1939). Otras especies de parasitoides con comportamiento fototrópico, tales como Trichogramma lopezandinensis Sarmiento (Rubio et al., 2004) y Oomyzus sokolowskii Kurdjumov (Torres et al., 2009) parasitaron 1.3 y 2.6 veces más a sus hospedantes cuando se encontraron en presencia de luz que en su ausencia. CONCLUSIÓN Los resultados obtenidos tienen importantes implicaciones para conocer el potencial como agente de control biológico de P. vindemmiae. Este parasitoide se desarrolló exitosamente, en presencia y ausencia de luz, sobre pupas de diferentes edades de D. suzukii. Sin embargo, se deben realizar más estudios para identificar las distintas interacciones con otros enemigos naturales de D. suzukii. Agradecimientos A la Coordinación de Investigación Científica de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, por haber financiado esta investigación. Literatura Citada Bolda, M. P., Goodhue, R. E. and F. G. Zalom Spotted wing drosophila: potential economic impact of a newly established pest. Giannini Foundation of Agricultural Economics, 13: 5 8. Castrillo, B., Fernández, O., Gutiérrez, S., Mora, M., Redondo, A. y B. San Miguel Drosophila suzukii (Matsumura, 1931) Orden: Díptera, Familia: Drosophilidae Nombre común: Drosophila de alas manchadas. (Accesada en julio 2015). Cancino, J., De la Torre, S. y P. Liedo Análisis demográfico de Pachycrepoideus vindemmiae (Rondani, 1875) (Hymenoptera: Pteromalidae) empleando hospedero pupas de Anastrepha ludens (Loew, 1873) (Diptera: Tephritidae). Folia Entomológica Mexicana, 43(1): Crandell, H. A The biology of Pachycrepoideus dubius ashmead (Hymenoptera) a pteromalido parasite of Piophila caseilinne. Annals of the Entomological Society of America, 32: Domínguez, C., Santos, E. A., Fernández, R. y M. Campos Implicaciones del parasitismo de Pachycrepoideus vindemmiae (Hymenoptera: Pteromalidae) en pupas de diferentes edades de Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae). VIII Congreso SEAE, Bullas, Murcia, España. Furtado, D., Ferreira, R. and P. Bretanha Phenology of Spalangia endius Walker (Hymenoptera: Pteromalidae) in pupae of Musca domestica Linnaeus (Diptera: Muscidae) under laboratory conditions Revista Brasileira de Entomologia, 56(4): Nostvik, E Biological studies of Pachycrepoideus dubius Ashmead (Chalcidoidea: Pteromalidae), a pupal parasite of various diptera. Synthesising ecology, 5(11):

6 Entomología mexicana, 3: (2016) Noyes universal chalcidoidea base de datos projects/chalcidoids/database/detail.dsml?familycode=pzd&valauthor=%28rondani%29 &VALGENUS=Pachycrepoideus&HOMCODE=0&VALDATE=1875&VALSPECIES=vindem miae&validauthbracket=true&&listpageurl=browsemedia%2edsml%3finitial%3dp&tab=asso ciates; (fecha de consulta: 15-VIII-2015). Rubio, S. A., Vargas, B. and A. López Evaluation of the efficiency of Trichogramma lopezandinensis (Hymenoptera: Trichogrammatidae) to control Tecla solanivora (Lepidoptera: Gelechiidae) in storage potato. Revista Colombiana de Entomología, 30(1): Stacconi, M. R., Grassi, A., Dalton, D. T., Miller, B., Ouantar, M., Loni, A., Ioriatti, C., Walton, V. M. and G. Anfora First field records of Pachycrepoideus vindemmiae as a parasitoid of Drosophila suzukii in European and Oregon small fruit production areas. Entomology, 1: Tormos, J., Beitia, F., Bockmann, E. A., Asís, J. D. and S. Fernández The preimaginal phases and development of Pachycrepoideus vindemmiae (Hymenoptera: Pteromalidae) on Mediterranean fruit fly, Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae). Microscopy and Microanalisis, 15: Torres, C., Barros, R. e J. B. Torres Efeito da idade, fotoperíodo e disponibilidade de hospedeiro no comportamento de parasitismo de Oomyzuss okolowskii Kurdjumov (Hymenoptera: Eulophidae). Neotropical Entomology, 38(4): Wang, X. G. and R. H. Messing Two different life-history strategies determine the competitive outcome between Dirhinus giffardii (Chalcididae) and Pachycrepoideus vindemmiae (Pteromalidae), ectoparasitoids of cyclorrhaphous Diptera. Bulletin of Entomological Research, 94: Zhao, H., Ling, Z., Yi-Juan, X., Yong-Yuey, L. and L. Guang-Wen Effects of host age on the parasitism of Pachycrepoideus vindemmiae (Hymenoptera: Pteromalidae), an ectoparasitic pupal parasitoid of Bactrocera cucurbitcea (Diptera: Tephritidae). Florida Entomologist 96(2):