DISTRIBUCION DE DIPTEROS ASOCIADOS CON LAS FASES DE DEGRADACION CADAVÉRICA DE HUMANOS EN EL DISTRITO FEDERAL, MEXICO Molina-Chávez Humberto 1, Nava-Hernández Manuel 1, Luy-Quijada Jesús 1, Miranda-Gallardo Blanca 1, Gutiérrez- Rodríguez Samue1 l, Galindo-Miranda Nora 2. 1 Laboratorio de Entomología Forense Coordinación General de Servicios Periciales, PGJDF, Av. Coyoacán 1635 Colonia Del Valle, Ciudad de México, D.F. C.P. 03100. 2 Departamento de Biología Comparada, Facultad de Ciencias, UNAM. Circuito exterior s/n, Cd. Universitaria, Ciudad de México. C.P. 04510. biolmolina1408@yahoo.com RESUMEN. Se reporta la distribución de los dípteros sarcosaprófagos de interés forense, recolectados de cadáveres humanos ubicados en el territorio del Distrito Federal, México, en un periodo de siete años, en los cuales se han podido identificar 27 especies de dípteros, pertenecientes a 11 familias, con una distribución aparentemente uniforme. Las familias con mayor representatividad son Calliphoridae, Muscidae y Sarcophagidae, mientras que a nivel de especie, Lucilia sericata, Chrysomya rufifacies, Sarcophaga haemorrhoidalis, Calliphora latifrons y Phormia regina se asociaron con mayor frecuencia en los casos forenses analizados. Los datos obtenidos a través de este análisis, han sido de utilidad para la estimación y diagnóstico del Intervalo Post Mortem, en el proceso de investigación forense. Palabras clave: dípteros, distribución, degradación cadavérica, Intervalo Post Mortem Diptera distribution associated with degradation stages of human corpses in the Distrito Federal, Mexico ABSTRACT. This paper reports the distribution of sarcosaprophagous diptera of forensic interest, collected from human corpses located in the territory of the Distrito Federal, Mexico, in a period of seven years, which have been identified 27 species of Diptera, belonging to 11 families, with an apparently uniform distribution. The best represented families are Calliphoridae, Muscidae and Sarcophagidae, while at the species Lucilia sericata, Chrysomya rufifacies, Sarcophaga haemorrhoidalis, Calliphora latifrons and Phormia regina were associated with increased frequency in forensic cases analyzed. Data obtained through this analysis, have been useful for the estimation of Post Mortem Interval and diagnosis in the forensic investigation process. Key words: diptera, distribution, process of decomposition, Post Mortem Interval Introducción Un cadáver constituye un sistema dinámico donde se establecen relaciones biológicas que influyen en el proceso de reciclaje de la materia orgánica, constituyéndose como fuente de alimento y refugio para un gran número de artrópodos (Arnaldos et al., 2006). Los dípteros se asocian a un cuerpo en las distintas fases de degradación, destacando la presencia de las familias Calliphoridae, Muscidae, Sarcophagidae, Piophilidae y Fannidae entre otras. Además se reconoce la asociación de otros artrópodos como Coleoptera (Oliva, 1997 y Arnaldos et al., 2005), Collembola, Blattaria, Lepidoptera, Hymenoptera, Aranae, Acari, Chilopoda, Diplopoda e Isopoda (Byrd y Castner, 2009). La relación que se establece entre los artrópodos y los restos humanos o animales es compleja, impactando en el aspecto general del cadáver como en la composición faunística que interactúa con éste, generando criterios de clasificación para la fauna sarcosaprófaga (Arnaldos et al., 2006) y los cambios cadavéricos (Clark et al., 2006). La fauna se separa en cinco grupos ecológicos: necrófago, necrófilo, omnívoros, oportunistas y accidentales. Con respecto a la putrefacción cadavérica en forma general se consideran cuatro fases; además de procesos de conservación o retardadores (Luy y Ramírez, 1997; Gisbert et al., 2004 y Clark et al., 2006). 1749
Existe poca información de la fauna entomológica asociada a cadáveres humanos (Lee, 1996; Prieto et al., 2004; Aballay et al., 2008; Cherix et al., 2012 y Vergara et al., 2012). La situación en América Latina no es la excepción (Bermúdez y Pachar, 2010). En el presente trabajo se reporta la distribución espacial de dípteros que se recolectaron en el Distrito Federal asociados con cadáveres humanos. Materiales y Método El territorio del Distrito Federal, se ubica en el Sur Poniente de la cuenca del Valle de México, que se localiza en la parte Central-Este del Cinturón Volcánico Mexicano entre los paralelos 19 00 y 20 35 de latitud Norte y 98 11 y 99 40 de longitud Oeste, delimitada por elevaciones topográficas de origen volcánico: Sierra de Guadalupe al Norte, Sierra de las Cruces al Poniente, Sierra Chichinautzin al Sur, el volcán Ajusco al Suroeste y Sierra Nevada al Oriente, se asienta sobre un terreno plano y tiene una extensión de alrededor de 100 km en dirección norte-sur y 50 km en dirección este-oeste (SMA-DF, 2011). De acuerdo a la clasificación climática universal de Köppen, tiene un clima templado en la porción centro y sur, mientras que el norte y oriente prevalece un clima seco (Jáuregui, 2000). Administrativamente, este territorio está dividido en 16 Delegaciones Políticas. El reporte se basa en el análisis de ejemplares de dípteros relacionados con 132 casos forenses analizados en el Laboratorio de Entomología Forense de la Coordinación General de Servicios Periciales de la Procuraduría General de Justicia del Distrito Federal (LEF-PGJDF), para estimar el Intervalo Post Mortem de cadáveres en distintas condiciones de degradación y en diferentes circunstancias de depósito, correspondientes al periodo comprendido de octubre del 2004 a diciembre de 2011. De acuerdo con los protocolos de intervención pericial para la recolección se utilizaron redes y pinzas entomológicas, cucharas desechables y pinceles. Para el traslado al laboratorio una parte se embaló en una solución de etanol al 70% y otra parte se embalaron vivos en contenedores de plástico. Junto con los organismos se recopiló información respecto a los fenómenos de transformación cadavérica y en general cualquier información pertinente de índole forense y biológica. Para la identificación taxonómica se emplearon claves generales y específicas de dípteros en las fases de larva y adulto descritas por Stojanovich (1969), McAlpine (1981), Wells et al., (1999), Whitworth (2006), Couri (2007), Sukontason et al., (2007) Amat et al., (2008), Barros (2008), Florez y Wolff (2009). Los ejemplares inmaduros recolectados vivos se mantuvieron en Bioterio, bajo condiciones estándar de temperatura y humedad a fin de permitir su crecimiento hasta la fase adulta y confirmar la identificación taxonómica. Para ello se emplearon contenedores de plástico recubiertos con lycra y como fuente alimenticia fragmentos de carne de cerdo de 250 g, para el caso de las etapas de huevo y/o larva; para la fase de pupa se emplearon contenedores de plástico obscuro con aserrín. Los insectos adultos fueron sacrificados mediante congelación a -20 C durante 10 minutos. Algunos se colocaron en alcohol al 70% y otros se montaron empleando alfileres entomológicos. Resultados Se identificaron 27 especies de dípteros de 11 familias, entre las que sobresalen Calliphoridae, Sarcophagidae y Muscidae. Como puede apreciarse en el cuadro 1. Lucilia sericata es la mosca necrófaga que se presenta en mayor frecuencia, identificándose en 15 de las 16 Delegaciones Politicas, seguida por Chrysomya rufifacies y Sarcophaga haemorrhoidalis, con 14 y 11 respectivamente; Calliphora latifrons y Phormia regina en 10 Delegaciones. Este grupo 1750
presenta una distribución homogénea a lo largo del territorio de la Ciudad de México, junto con otros dípteros como Piophila casei, Cochliomyia macellaria, L. cuprina, Synthesiomyia nudiseta y C. megacephala. Se observa un tercer grupo constituido por especies que se recolectaron en 5 Delegaciones o menos, estos son los casos de C. vicina, C. vomitoria, L. eximia y Cynomiopsis cadaverina de la familia Calliphoridae, Musca domestica, Stomoxys calcitrans, Hydrotea sp. y Muscina sp. de la familia Muscidae, así como Fannia scalaris y F. canicularis de Fannidae. Cuadro 1 Distribución de las especies de Dípteros asociados a cadáveres humanos en el Distrito Federal, México por Delegaciones Políticas. FAMILIA / Especies DELEGACIONES POLITICAS CALLIPHORIDAE 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 Calliphora latifrons Calliphora vicina Calliphora vomitoria Lucilia cuprina Lucilia sericata Lucilia eximia Chrysomya rufifacies Chrysomya megacephala Cochliomyia macellaria Phormia regina Cynomyopsis cadaverina MUSCIDAE Musca domestica Synthesiomyia nudiseta Hydrotaea sp. Stomoxys calcitrans Muscina sp. FANNIDAE Fannia canicularis Fannia scalaris SARCOPHAGIDAE Sarcophaga haemorrhoidalis Sarcophaga sp. PIOPHILIDAE Piophila casei STRATIOMYIDAE Hermetia illucens SEPSIDAE Sepsis sp. PHORIDAE Megaselia scalaris NERIIDAE Odontoloxozus longicornis CHIRONOMIDAE CULICIDAE TOTAL DE ESPECIES 13 5 14 11 3 8 14 4 13 2 6 7 7 11 9 21 Número de casos forenses 10 2 5 4 2 6 22 4 23 2 3 5 9 10 10 15 Las Delegaciones Políticas corresponden con la siguiente numeración: (1) Álvaro Obregón, (2) Azcapotzalco, (3) Benito Juárez, (4) Coyoacán, (5) Cuajimalpa, (6) Cuauhtémoc, (7) Gustavo A. Madero, (8) Iztacalco, (9) Iztapalapa, (10) Magdalena Contreras, (11) Miguel Hidalgo, (12) Milpa Alta, (13) Tláhuac, (14) Tlalpan, (15) Venustiano Carranza y (16) Xochimilco. 1751
Finalmente otras especies que se han recolectado en menor frecuencia son Megaselia scalaris, Sarcophaga sp., Hermetia illucens, Sepsis sp. y Odontoloxus longicornis. Las larvas de las familias Chironomidae y Culicidae recolectadas de cadáveres depositados en la zona lacustre de Xochimilco, son especies accidentales, con una frecuencia de aparición baja. Es pertinente resaltar que Xochimilco presenta mayor diversidad de dípteros con un total de 21 especies a partir del análisis de 15 cuerpos, seguida de Benito Juárez con un reporte de 14 especies en 5 casos forenses. En contraparte Gustavo A. Madero e Iztapalapa presentan un número menor de especies a pesar de contar con un número mayor de casos forenses. El extremo opuesto con respecto a la diversidad de dípteros, ocurre en Magdalena Contreras representada por 2 especies (C. latifrons y S. haemorrhoidalis) y sólo dos casos forense analizados. En el mismo sentido se encuentran Cuajimalpa con tres especies (L. sericata, P. regina y M. scalaris) recolectadas de dos casos forenses. En el cuadro 2, se puede observar la relación que se establece entre los restos cadavéricos y los dípteros en los diferentes estados de degradación orgánica. La tendencia indica que las moscas que se consideran como necrófagos primarios corresponden a las tres familias con mayor abundancia en el presente reporte, aunque pueden encontrarse en periodos avanzados de la descomposición. Sin embargo P. casei, se presenta hacia el periodo de reducción esquelética, asociada a la lisis de las grasas. Discusión y Conclusiones A partir de la información analizada correspondiente a un periodo de siete años, los resultados obtenidos son semejantes a los vertidos en otros reportes que describen la asociación de dípteros con restos humanos (Bermúdez, 2010, Cherix, 2012 y Lee, 1996). En ellos las familias Calliphoridae, Sarcophagidae y Muscidae son las de mayor significado en el proceso de recirculación de la materia orgánica (Byrd y Castner, 2009). Lucilia sericata, C. rufifacies, S. haemorrhoidalis, C. latifrons y P. regina considerados como insectos necrófagos en sus fases larvales, se constituyen como las especies de mayor frecuencia de aparición asociadas a cadáveres humanos en distintas condiciones de deposito, distribuyéndose ampliamente en el territorio. Estas además se asocian como degradadores primarios en las fases cromática y enfisematosa. Otras especies con esta misma interacción, pero con menor frecuencia de aparición son C. vicina, C. megacefala, C. macellaria, S. nudiseta, L. cuprina y L. eximia. Por otro lado, las especies P. casei, F. scalaris y F. canicularis son necrófagos activos propios de fases tardías de la degradación cadavérica, que suelen encontrarse asociadas a restos humanos hacia la reducción esquelética. La especie C. rufifacies se identificó en todas las fases de la degradación cadavérica, pudiendo explicarse por el hecho de que en su etapa larval presenta hábitos depredadores, y en tanto se asocien otros dípteros a los restos, puede encontrarse como parte de la fauna sarcosaprófaga; pero es más frecuente encontrarla asociada a cadáveres en las fases cromática y enfisematosa, comportándose como un organismo necrófago y necrófilo durante la interacción ecológica. Lucilia sericata es el díptero que se presentó con mayor frecuencia asociado a cadáveres en las fases cromática y enfisematosa, en 15 de las 16 Delegaciones Políticas con excepción de Magdalena Contreras. Esta observación puede explicarse por el escaso número de cadáveres localizados en esta zona y no deberse a factores geográficos o ecológicos que condicionen su distribución. 1752
Los resultados obtenidos en el presente análisis, constituyen un primer acercamiento al conocimiento de la distribución espacial de los dípteros asociados a cadáveres humanos en el Distrito Federal. Cuadro 2. Dípteros asociados a la degradación cadavérica en la Ciudad de México FAMILIA / Especies Periodos de degradación CALLIPHORIDAE A B C D E F G Calliphora latifrons (Hough) Calliphora vicina (Robineau-Desvoidy) Calliphora vomitoria (Linneaus) Lucilia cuprina (Wiedemann) Lucilia sericata (Meigen) Lucilia eximia (Wiedemann) Chrysomya rufifacies (Macquart) Chrysomya megacephala (Fabricius) Cochliomyia macellaria (Fabricius) Phormia regina (Meigen) Cynomyopsis cadaverina(robineau-desvoidy) MUSCIDAE Musca domestica (Linnaeus) Synthesiomyia nudiseta (Van Der Wulp) Hydrotaea sp. Stomoxys calcitrans (Linnaeus) Muscina sp. FANNIDAE Fannia canicularis Fannia scalaris SARCOPHAGIDAE Sarcophaga haemorrhoidalis (Fallen) Sarcophaga sp. PIOPHILIDAE Piophila casei (Linnaeus) STRATIOMYIDAE Hermetia illucens (Linnaeus) SEPSIDAE Sepsis sp. PHORIDAE Megaselia scalaris (Rondani) (A) Fresco, (B) Cromático, (C) Enfisematoso, (D) Colicuativo, (E) Reducción esquelética, (F) Momificación y (G) Adipocira. Mayor frecuencia de aparición; menor frecuencia de aparición Literatura Citada Aballay, F. H.; A. F. Murúa; J. C. Acosta y N Centeno. 2008. Primer registro de artropodofauna cadavérica en sustratos humanos y animales en San Juan Argentina. Revista de la Sociedad Entomológica Argentina. 67(3-4): 157-163. Amat, E., M. C. Vélez. y M. Wolff. 2008. Identificación de los géneros y las especies de califóridos (Diptera: Calliphoridae) de Colombia. Caldasia. 30(1): 231-244. Arnaldos, M. I.; C. Prado, C. J. J. Presa, E. López G. y M. D. García. 2006. Importancia de los estudios regionales de la fauna sarcosaprófaga aplicación a la práctica forense. Ciencia Forense (Revista Aragonesa de Medicina Legal). 8: 63-82. 1753
Arnaldos, M. I.; M. García, E. Romera, J. J. Presa. and A. Luna. 2005. Estimation of the postmortem interval in real cases based on experimentally obtained entomological evidence. Forensic Science International. 149: 57-65. Barros de C. C. J. and C. Antunes de M. P. 2008. Key to the adults of the most common forensic species of Diptera in South America. Revista Brasileira de Entomologia. 52(3): 390-406. Bermúdez, C. S. y J. V. Pachar. 2010. Artrópodos asociados a cadáveres humanos en Ciudad de Panamá, Panamá. Revista Colombiana de Entomología. 36(1): 86-89. Byrd, J. H. and J. L. Castner, 2009. Insects of Forensic importance, en Byrd J. H. y Castner J. L (Eds.), Forensic Entomology. The utility of arthropods in legal investigations. Editorial CRC Press. pp: 43-79. Cherix, D., C. Wyss and T. Pape. 2012. Occurrences of flesh flies (Diptera: Sarcophagidae) on human cadavers in Switzerland, and their importance as forensic indicators. Forensic Science International. 220(2012): 158 163. Clark, M. A., M. B. Worrell and J. E. Pless. 2006. Postmortem changes in soft tissues, en Haglund W. y Sorg M. (Eds.), Forensic Taphonomy. The postmortem fate of human remains. Editorial CRC Press. pp 151-164. Couri, M. S. 2007. A key to the Afrotropical genera of Muscidae (Diptera). Revista Brasileira de Zoología. 24(1): 175-184. Florez, E. y M. Wolff. 2009. Descripción y Clave de los Estadios Inmaduros de las Principales Especies de Calliphoridae (Diptera) de Importancia Forense en Colombia. Neotropical Entomology. 38(3): 418-429. Gisbert, C. J. A., E. Villanueva y M. S. Gisbert G. 2004. Fenómenos cadavéricos, en J.A. Gisbert (Ed.), Medicina Legal y Toxicología. Masson-Salvat España. Pp 191-213. Jauregui, O., E. 2000. El clima de la Ciudad de México. Edit. Instituto de Geografía, UNAM y Plaza Valdez. 140 pp. Lee, H. L. 1996. Recovery of forensically important insect larva from human cadavers in Malaysia (1993-1996). Malaysian J. Pathology. 18(2): 125-127. Luy, Q., J. A. y M Ramírez G. 1997. Cuerpo y mente ante la muerte violenta, en Malvido E., Gregory-Pereira y Tiesler V (Eds.), El cuerpo humano y su tratamiento mortuorio. Instituto Nacionalo de Antropología e Historia y Centro Francés de Estudios Mexicanos y Centroamericanos. pp 67 a 76. McAlpine, J. F. 1981. Manual of Neartic Diptera. Volumen II. Editor Department Agriculture. Canada. Oliva, A. 1997. Insectos de interés forense de Buenos Aires. Primera lista ilustrada y partes bionómicas. Revista Museo Argentino de Ciencias. 2: 13-60. Prieto, J. L., C. Magaña y H. U. Douglas. 2004. Interpretation of Post Mortem Change in Cadavers in Spain. Journal of Forensic Science. 49(5): 918-923. Secretaria del Medio Ambiente del DF, 2012. Calidad del Aire en la Ciudad de México. Informe 2011. Gobierno del Distrito Federal. Stojanovich, C. J., Prat, H. D. and Bennington, E. E. 1969. Fly larvae. Key to some species of public health importance. En: pictorial keys to arthropods, reptils, birds and mammals of public health significance. Public Health Services Publication. No. 155. Washington. 192 pp. 1754
Sukontason, K. L., Bunchu N., Chaiwong T., Kuntalue B. and Sukontason K. 2007. Fine structure of the eggshell of the blowfly, Lucilia cuprina. 8 pp. Journal of Insect Science 7:09, available online: insectscience.org/7.09 Vergara-Pineda, S., H., De León-Múzquiz, O., García-Martínez, M.. Cantú-Sifuentes, J., Landeros-Flores. y J. K. Tomberlin. 2012. Dispersión espacial de larvas de Lucilia sericata y Calliphora coloradensis (Diptera: Calliphoridae) en etapa de postalimentación. Revista Colombiana de Entomología. 38(1): 97-99. Wells, J. D., Byrd J. H. y Tantawi, T. I. 1999. Key to third instar Chrysominae (Diptera: Calliphoridae) from carrion in the continental United States. Jurnal of Medical Entomology. 36(5): 638.641 pp. Witworth, T. 2006. Keys to the genera and species of blow flies (Diptera:Calliphoridae) Of America North of México. Proc. Entomol. Soc. Wash. 108(3): 689-725. 1755