SEGUIMIENTO DE LAS LIBERACIONES DE

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1 SEGUIMIENTO DE LAS LIBERACIONES DE Tamarixia radiata (WATERSTON) (HYMENOPTERA: EULOPHIDAE) DENTRO DEL PROGRAMA ARCO s DE Diaphorina citri KUWAYAMA (HEMIPTERA: PSYLLIDAE) Gabriel Moreno-Carrillo, Jorge A. Sánchez-González y Hugo C. Arredondo-Bernal. Centro Nacional de Referencia de Control Biológico, SENASICA-DGSV-CNRF. Km 1.5 Carretera Tecomán-Estación FFCC, 28110, Tecomán, Colima, México. j_asg2@hotmail.com Resumen. El programa ARCO s (Áreas Regionales de Control) es una estrategia implementada por el Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria que surge de la necesidad de implementar las acciones de control del Huanglongbing y el psílido asiático de los cítricos de forma regional, coordinada y efectiva. Dentro de dichas acciones se contempla la liberación del parasitoide Tamarixia radiata Waterston en áreas urbanas y huertos abandonados. En este trabajo se da a conocer un avance del grado de efectividad de las liberaciones de este parasitoide en seis estados del país que reciben parasitoides del Laboratorio de Generación de Tecnología y Reproducción Masiva de T. radiata del CNRCB. De forma general se observa que en zonas urbanas incluidas dentro de un área regional de control el nivel de parasitismo sobre D. citri incrementa comparado con zonas donde no se realiza liberación del parasitoide. Palabras clave: áreas regionales de control, liberación, parasitoide, evaluación Introducción El Psílido Asiático de los Cítricos Diaphorina citri (Kuwayama), representa la plaga de los cítricos más importante del mundo ya que es el principal vector del agente causal de la enfermedad denominada Huanglongbing de los cítricos (Halbert & Manjunath 2004). En México esta enfermedad se encuentra presente en 16 estados (SENASICA, 2014). Para manejar el problema del Huanglongbing y el psílido asiático de los cítricos, el Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA) a través de la Dirección General de Sanidad Vegetal (DGSV), implementó el programa Áreas Regionales de Control (ARCO s) como estrategia de control regional organizado; esta estrategia implica realizar diferentes acciones enfocadas al control del psílido asiático de manera coordinada, en áreas citrícolas definidas, en periodos cortos de cobertura regional y en épocas biológicamente justificadas, bajo un esquema de rotación de grupos toxicológicos de insecticidas, y de ser posible, haciendo uso de control biológico, en un esquema de manejo que utiliza el monitoreo del vector y el control de focos de infestación (SENASICA, 2012). En apoyo a este programa, el Centro Nacional de Referencia de Control Biológico (CNRCB) reproduce y libera al parasitoide Tamarixia radiata (Waterston) en áreas urbanas dentro de las ARCO s en 13 estados del país (Figura 1) con la intención de reducir el nivel de población del vector de forma efectiva y amigable con el ambiente y la salud pública. Este trabajo tiene como objetivo dar a conocer un avance de la efectividad de las liberaciones de este parasitoide en áreas urbanas de tres estados del país que integran como estrategia de manejo de D. citri la liberación del parasitoide T. radiata dentro de su programa de actividades de ARCO s. (Colima, Nayarit, Jalisco), así como el parasitismo

2 natural previo a las liberaciones en otros tres estados que también implementan dicha estrategia (Michoacán, Baja California Sur y San Luis Potosí). Figura 1. Estados en los que se libera el parasitoide Tamarixia radiata reproducido en laboratorios oficiales del SENASICA. En los estados del sur, sureste y centro del país (amarillo): Yucatán, Quinta Roo, Campeche, Tabasco, Chiapas, Oaxaca e Hidalgo atendidos por el Laboratorio de Reproducción Masiva de T. radiata del Sureste, ubicado en Mérida, Yuc. Y en la región pacífico y centro (azul): Colima, Jalisco, Michoacán, Nayarit, San Luis Potosí y Baja California Sur atendidos por el Laboratorio de Generación de Tecnología y Reproducción Masiva de T. radiata del CNRCB en Tecomán, Col. Materiales y Métodos Se trabajó en seis estados de Colima, Nayarit, Jalisco, Michoacán, Baja California Sur y San Luis Potosí, durante los años 2013 y En cada estado mencionado se asignaron áreas urbanas de muestreo dentro de un ARCO determinado; la selección de las áreas urbanas de muestreo fue basada en el tamaño y densidad de hospederos presentes (Murraya paniculata L. y Citrus spp.). Las áreas urbanas evaluadas dentro de cada ARCO fueron seleccionadas con las mismas condiciones (altura sobre el nivel del mar, clima, manejo del ARCO, localización geografica). En tres estados (Colima, Nayarit y Jalisco) se liberó el parasitoide T. radiata de forma cotidiana, cada tres o cuatro meses en el mismo punto, a una dosis de liberación de 100 parasitoides cada 100 metros lineales, de esta manera se conformaron las localidades tratamiento; para contrastar los resultados de las liberaciones del parasitoide se utilizaron localidades testigo (sin liberación); El listado de localidades, tratamientos, fecha de muestreo y ubicación se describen en el cuadro 1. Se realizaron dos muestreos por cada localidad tratamiento y testigo para observar el comportamiento del parasitismo a través del tiempo, la muestra se formó por tres brotes de 10 cm de largo con ninfas de tercer a quinto ínstar de D. citri de 10 plantas Hospederas seleccionadas al azar por localidad, es decir 30 brotes por localidad. La muestra fue llevada la Laboratorio del Departamento de Insectos Entomófagos del CNRCB para determinar el nivel de parasitismo. En los estados de Michoacán, Baja California Sur y San Luis Potosí sólo se determinó el nivel de parasitismo inicial, considerando que en dichos estados ha transcurrido poco tiempo a partir de la última liberación. El listado de localidades, fecha de muestreo y ubicación se describen en el cuadro 2.

3 Cuadro 1.- Relación de localidades Urbanas muestreadas, ubicación, tratamientos y fechas de muestreo para dar seguimiento a las liberaciones de T. radiata en estados dentro del programa ARCO s Colima, ARCO s Armería y Manzanillo Localidades tratamiento, CON liberación de parasitoides. Fechas de muestreos: Abril 2013 y Agosto Armería Coalatilla N O Armería Coalatilla N O Manzanillo San Buenaventura N O Manzanillo San Buenaventura N O Localidades testigo, SIN liberación de parasitoides. Fecha de muestreo: Abril 2013 y Agosto 2014 Armería Los Reyes N O Armería Los Reyes N O Manzanillo Venustiano Carranza N O Manzanillo Venustiano Carranza N O Nayarit, ARCO 1 Localidades tratamiento, CON liberación de parasitoides. Fecha de muestreo: Junio 2013 y Agosto Compostela Librado Rivera N O Tepic El Ahuacate N O San Pedro Lagunillas Milpillas N O San Blas Jalcocotan N O Xalisco Xalisco N O Xalisco Xalisco N O Xalisco Aquiles Serdán N O Xalisco Aquiles Serdán N O Localidades testigo, SIN liberación de parasitoides. Fecha de muestreo: Junio 2013 y Agosto 2014 Compostela Juan Escutia N O Miramar Santa Cruz N O Xalisco El Carrizal N O Xalisco El Carrizal N O Continúa siguiente página

4 Cuadro 1 (continuación).- Relación de localidades Urbanas muestreadas, ubicación, tratamientos y fechas de muestreo para dar seguimiento a las liberaciones de T. radiata en estados dentro del programa ARCO s Jalisco, ARCO s Atotonilco, San Martin Hidalgo y Casimiro Castillo Localidades tratamiento, CON liberación de parasitoides. Fecha de muestreo: Agosto 2013 y Junio Atotonilco el alto El Maguey N O Tototlan Tototlan N O Atotonilco el alto Atotonilco el Alto N O Atotonilco el Alto Atotonilco el alto N O Tlajomulco de Z. Santa cruz N O San Martin Hidalgo San Martin Hidalgo N O Ahualulco Ahualulco N O Ameca Ameca N O El Grullo El Grullo N O El Grullo El Grullo N O Autlán de Navarro Autlan de Navarro N O El Limón El Limón N O Localidades testigo, SIN liberación de parasitoides. Fecha de muestreo: Agosto 2013 y Junio 2014 Villa Corona Villa Corona N O Arandas Arandas N O San Martin Hidalgo El Limón N O Ameca San Antonio N O Ayotlan Ayotlan N O El Limón El Limón N O

5 Cuadro 2.- Relación de localidades muestreadas incluidas en el programa ARCO s para determinar el porcentaje de parasitismo natural previo al inicio de liberaciones de T. radiata. Muestreo inicial Noviembre 2013 MCHOACAN ARCO 1 Municipio Localidad Coordenadas Apatzingán Apatzingán N O Buenavista Buenavista de Tomatlan N O Tepalcatepec Tepalcatepec N O BAJA CALIFORNIA SUR ARCO 1 Muestreo inicial Marzo 2014 Municipio Localidad Coordenadas Comondú Fernando de la Toba N O Comondú Nueva California N O Comondú Cuitláhuac N O La Paz La Paz (INIFAP) N O SAN LUIS POTOSI ARCO 1 Muestreo inicial junio 2014 Municipio Localidad Coordenadas Tanquián Tanquian N O Tanquián La Sagrada Familia N O Tanquián Buenavista N O Resultados De acuerdo al análisis de las muestras de las localidades con liberaciones de T. radiata se observó que estas presentan mayor porcentaje de parasitismo comparada con las localidades en las que no se realizan liberaciones; como se muestra en las localidades del estado de Colima en el ARCO de Armería, en la localidad de Coalatilla (con liberación) presentó un nivel de parasitismo en el año 2013 de 79.61% y 53.38% en el año 2014 comparado con la localidad de los Reyes (sin liberación) que arrojo un nivel de parasitismo en el año 2013 de 11.40% y de 13.40% en el año 2014 (Fig. 2). En el ARCO de Manzanillo, en la localidad de San Buenaventura (con liberación) se encontró 65.80% de parasitismo en el año 2013 y 55.26% en el año 2014 contrastando con 19.44% en el año 2013 y un 10.27% de parasitismo en año 2014 en la localidad de Venustiano Carranza (sin liberación) (Fig. 3). En el Estado de Nayarit en el ARCO, en la localidad Xalisco, se obtuvo un parasitismo de 56.45% en el año 2013 y 57.44% en el año 2014, en Aquiles Serdán 38.59% en el año 2013 y un 36.95% en el año 2014; las dos localidades con liberación, comparado con El Carrizal (sin liberación) que se encontró un parasitismo de 3.95% en el año 2013 y un 8.42% en el año 2014 (Fig. 4), En el Arco 1b en el municipio de Compostela, se determinó 59.67% de parasitismo en la localidad de Librado Rivera, 54.16% en Milpillas, municipio de San Pedro Lagunillas, ambas localidades con liberaciones de parasitoides, mientras que en Juan Escutia, municipio de Compostela,

6 localidad sin liberación, se encontró 9.94% de parasitismo en el año 2013 (Fig. 5). En la localidad de el Ahuacate, se observó un parasitismo de 55.50% y en Jalcocotan se obtuvo un parasitismo de 64.70%, ambas localidades con liberación del parasitoide, comparado con Miramar (sin liberación), donde se encontró un parasitismo de 13.54% en el 2014 (Fig. 6). Para el estado de Jalisco, en el ARCO Atotonilco se determinó 41.20% de parasitismo en la localidad del Maguey, 64.28% de en la localidad de Atotonilco, ambas localidades con liberaciones, comparado con 9.45% de parasitismo de Ayotlán en el año 2013 (Fig. 7). En el año 2014 en la localidad de Tototlán se encontró un 56.66% y en la localidad de Atotonilco un 40.00%, ambas con liberación del parasitoide comparada con Arandas donde se encontró un 0% de parasitismo (Fig. 8), Para el ARCO de San Martin Hidalgo en la localidad de Santa Cruz, se encontró 23.22% de parasitismo, en la localidad del Ahualulco se observó un parasitismo de 27.69%, ambas con liberación, comparado con el municipio de Villa Corona donde se encontró 2.39% de parasitismo (área sin liberacion) en el año 2013 (Fig. 9) y en el año 2014 se observó un parasitismo de 27.35% en la localidad de San Martin Hidalgo y un 57.55% en la localidad de Ameca, localidades con liberaciones programadas, comparado con 7.27% en la localidad de San Antonio, sin liberación (Fig. 10). En el ARCO de Casimiro Castillo se encontró un parasitismo de 21.08% en el año 2013 y 38.00% en el año 2014 en la localidad de El Grullo, 19.07% en el 2013 y 52.67% de parasitismo en el año 2014 en la localidad de Autlan de Navarro, ambas localidades con liberación, en contraste con un 6.60% en el año 2013 y un 13.79% en el año 2014 en la localidad del Limón, sin liberación (Fig. 11). Para el Estado de Michoacán en el ARCO 1 se encontró en la localidad de Apatzingán se encontró un parasitismo de 23.75%; en Buenavista 29.68% y en la localidad de Tepalcatepec se encontró un parasitismo de 18.08%, todos estos parasitismos reportados son iniciales antes del programa de liberaciones en el 2013 (Fig. 12). En el Estado de Baja California Sur en el ARCO 1 en el predio de INIFAP se obtuvo un parasitismo de 4.65%; para la localidad de Nueva California se reporta un parasitismo de 10.41%, así como en la localidad de Fernando de la Toba un parasitismo de 10.63% y en la localidad de Cuitláhuac un parasitismo de 11.29%, todas localidades del Municipio de Comondú; los parasitismos reportados son iniciales al programa de liberación del parasitoide en el 2014 (Fig. 13). En el estado de San Luis Potosí en el ARCO 1 se observó un parasitismo en la localidad de Tanquian de 24.81%; en la localidad de Buenavista se encontró un parasitismo de 24.52% y en la localidad de la Sagrada Familia, el parasitismo fue de 23.33% (todas localidades del municipio de Tanquia), los porcentajes de parasitismo mencionados son iniciales al programa de liberación en el 2014 (Fig. 14).

7 Figura 2.- Comparación del porcentaje de parasitismo de ninfas de D. citri en dos localidades dentro del ARCO Armería, Colima en los años 2013 y Figura 3.- Comparación del porcentaje de parasitismo de ninfas de D. citri en dos localidades dentro del ARCO Manzanillo, Colima en los años 2013 y Figura 4.- Comparación del porcentaje de parasitismo de ninfas de D. citri en tres localidades dentro del ARCO 1a, Nayarit en los años 2013 y 2014

8 Figura 5. Comparación del porcentaje de parasitismo de ninfas de D. citri en dos localidades del ARCO 1b, Nayarit Figura 6. Comparación del porcentaje de parasitismo de ninfas de D. citri en dos localidades del ARCO 1b, Nayarit Figura 7. Comparación del porcentaje de parasitismo de ninfas de D. citri en tres localidades del ARCO Atotonilco el alto, Jalisco Figura 8. Comparación del porcentaje de parasitismo de ninfas de D. citri en dos localidades del ARCO Atotonilco el Alto, Jalisco Figura 9. Comparación del porcentaje de parasitismo de ninfas de D. citri en tres localidades del ARCO San Martin Hidalgo, Jalisco Figura 10. Comparación del porcentaje de parasitismo de ninfas de D. citri en tres localidades del ARCO San Martin Hidalgo, Jalisco 2014

9 Fig Comparación del porcentaje de parasitismo de ninfas de D. citri en tres localidades dentro del ARCO Casimiro Castillo, Jalisco en los años 2013 y 2014 Figura 12. Parasitismo inicial de D. citri en el ARCO uno en tres localidades en Michoacán Figura 13. Parasitismo Inicial de D. citri en ARCO uno cuatro localidades en Baja California Sur Figura 14. Parasitismo inicial de D. citri en el ARCO uno en tres localidades en San Luis potosí Los resultados del muestreo 2014 coinciden con reportes anteriores (Moreno et al 2013) en relación a un parasitismo mayor en localidades con liberaciones del parasitoide. Los niveles de parasitismo natural en las localidades sin liberaciones del parasitoide coinciden con los que reporta Robles (2010) cercanos al 10% y con los obtenidos por Sánchez (2010) de un 30%. Se pretende continuar con este seguimiento y comparativo en

10 el resto de los estados con la intención de contar con elementos que justifiquen el programa de liberaciones del parasitoide. Conclusiones Con los resultados obtenidos se concluye que las liberaciones del parasitoide Tamarixia radiata dentro del programa ARCO s coadyuvan en el control de Diaphorina citri en áreas urbanas, ya que se comprueba que el nivel de parasitismo de ninfas incrementa y permanece durante el tiempo recomendado entra cada liberación comparado con zonas donde no se realizan liberaciones del parasitoide. Agradecimientos. A los Comités Estatales de Sanidad Vegetal de cada estado involucrado por el apoyo en la realización de este seguimiento. Literatura citada Halbert, S. E. & Manjunath, K. L Asian citrus psyllids (Sternorrhyncha:Psyllidae) and greening disease of citrus: A literature review and assessment of risk in Florida. Florida Entomologist 87: López Arroyo, J.I., Peña M.A., Rocha Peña M.A., Y Loera J Ocurrencia en México del psílido asiático Diaphorina citri (Homoptera: Psyllidae), pp. C68. En: Memorias del VII Congreso Internacional de Fitopatología. Chihuahua, Chih., Méx. Moreno C. G., Sánchez G. J. A. y Arredondo B. H. C. 2013, Avances en la Evaluación de Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae) en Áreas Urbanas de la Región Pacifico Centro de México, XXXVI Congreso Nacional de Control Biológico, Oaxaca de Juárez, Oaxaca, México, pp Robles, G., M.M., Velázquez M., J.J., Orozco S.M., Manzanilla R., M.A., Flores V., R., Arredondo B., H., Archila M., A.B., Núñez C., M. C., Barba R., M., Reyes M., J.G. y Rodríguez A., J.I Bioecologia del Psílido Asiático de los Cítricos Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) en limón mexicano en colima. Resúmenes del VI Simposio Internacional Citrícola Tecomán, Colima. pp Servicio Nacional de Sanidad Inocuidad y Calidad Agroalimentaria, 2012, Protocolo para Establecer Áreas Regionales de Control del Huanglongbing y el psílido Asiático de los Cítricos, Consultado 08 de septiembre de Sánchez, B.M , Biología, ecología y control de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) Tesis de Doctorado. Colegio de Postgraduados. Montecillo., Texcoco, Edo. De México. P 48. Servicio Nacional de Sanidad Inocuidad y Calidad Agroalimentaria, 2014., Huanglongbing de los Citricos, consultado el 11 de agosto de Varela Fuentes S, Ramos-Pérez MM, Silva-Aguirre G, Segura-Martínez MT, Ramírez-Valdez T, Jerónimo- Isauro D Manejo de Poblaciones de Diaphorina citri (Hemiptera: Psyllidae) con insecticidas convencionales en naranjo Valencia (Citrus sinensis L. Osbeck) de Hidalgo, Tamaulipas, México. En: Cruz-Miranda SG, Tello-Flores J, Mendoza-Estrada A. Morales-Moreno A. Entomología Mexicana. México; 9: