DINÁMICA POBLACIONAL DE Diaphorina citri EN LIMÓN MEXICANO Y PERSA EN EL ESTADO DE OAXACA, MÉXICO.

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1 DINÁMICA POBLACIONAL DE Diaphorina citri EN LIMÓN MEXICANO Y PERSA EN EL ESTADO DE OAXACA, MÉXICO. 94 POPULATION DYNAMICS OF Diaphorina citri IN Citrus aurantifolia AND C. latifolia IN OAXACA STATE, MEXICO. *Ovando Cruz Manuel Enrique 1 ; Hernández, Bautista Jesús Alberto 2 ; Díaz Zorrilla Ulises Asrael 1 ; Seguí Reyes Arturo 2 y Ríos Luna Tony 2. 1 Sitio Experimental Costa de Oaxaca-INIFAP. Km 1.5 Carretera Costera Río Grande-Puerto Escondido. Río Grande, Oaxaca. C.P Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Oaxaca. Santo Domingo Barrio Bajo, Etla. Correo-e: ovando.manuel@inifap.gob.mx. RESUMEN. Se realizaron muestreos semanales sobre el número de adultos de Diaphorina citri en árboles de limón mexicano en la Cañada y Costa Oaxaqueña y en árboles de limón persa en la zona del Bajo Mixe. Esto mediante el uso de trampas amarillas pegajosas. Los datos se subieron por medio de un Smartphone al sistema SIMDIA. Los datos se graficaron mediante el programa Excel y se relacionaron con los datos de temperatura media, mínima, y máxima y la precipitación registrada en casetas meteorológicas automatizadas localizadas en cada zona productora. La región de la Cañada es la que presenta las temperaturas más bajas y menor precipitación durante el año, la Costa presenta las más altas temperaturas y es intermedia en precipitación con respecto al Bajo Mixe y Cañada y la región del Bajo Mixe tiene mayor influencia del trópico húmedo. Los dato muestran que a pesar de las diferencias climáticas existen coincidencias en los incrementos poblacionales de adultos de Diaphorina citri, lo que indica que en las mismas épocas se tiene que estar preparado para poder tomar las medidas de control a nivel estado. Palabras clave: Citrus aurantifolia, abundancia estacional, vector, HLB. INTRODUCCIÓN. El insecto Diaphorina citri, fue detectado en el año 26 (Baeza, 28) en huertas de limón mexicano del estado de Oaxaca, este se alimenta de los brotes nuevos y aunque causa daños directos al disminuir el vigor y rendimiento de los árboles, su mayor importancia radica por ser el vector de la bacteria Candidatus liberibacter, agente causal del Huangblongbing (HLB) de los Cítricos, la enfermedad más devastadora para estos frutales.

2 A raíz de la llegada a México en 29 de la enfermedad devastadora de los cítricos Huanglongbing (HLB), conocida también como dragón amarillo, el Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA), a través de la Dirección General de Sanidad Vegetal (DGSV), ha coordinado esfuerzos a nivel científico y tecnológico con diversos organismos internacionales y nacionales, además de universidades y centros de investigación para crear estrategias que permitan lograr una vigilancia fitosanitaria oportuna, así como mayor eficiencia en el control del HLB. Experiencias en Brasil, EUA, Belice y México indican que la estrategia que presenta mayor eficiencia en el control es el enfoque regional debido a la movilidad del vector (Bassanezi, 21). La producción extensiva en grandes áreas compactas de Brasil ha favorecido esta estrategia por la rapidez en la toma de decisiones y la amplia cobertura asociada a pocos productores. Su adaptación a otras condiciones ha implicado la cuidadosa definición de criterios para el establecimiento de áreas de manejo regional optimizando los recursos humanos y económicos para el caso donde se han diseñado estrategias con apoyo oficial, como en México. 95 Las Áreas Regionales de Control (ARCOs), son áreas citrícolas definidas en donde se realizan diferentes acciones de manera coordinada, con el objetivo de impactar las poblaciones del psílido asiático de los cítricos (PAC) y disminuir el riesgo de introducción y dispersión del HLB entre y dentro de las entidades; esto mediante las actividades de monitoreo y control químico y biológico. Las ARCOs contemplan aplicaciones regionales totales en periodos cortos definidos con base en épocas biológicamente justificadas, así como el control de focos de infestación en aquellas huertas en donde la población del insecto vector, ha alcanzado el umbral de acción determinado por el Grupo Técnico de HLB en el Estado. La estrategia considera esquemas de rotación d Una de las medidas para evitar la rápida dispersión del HLB es mantener bajas las poblaciones del vector, pero para evitar el uso indiscriminado de productos que puedan a la postre desarrollar resistencia en el insecto es aplicar solo en los de periodos de mayor crecimiento poblacional, para lo cual se requiere determinar la dinámica poblacional de la plaga.

3 MATERIALES Y MÉTODOS. El periodo de estudio abarca de enero a septiembre del presente año. El monitoreo del vector se realizó en el 1 % de las huertas que forman parte de las Áreas Regionales de Control (ARCOs), con el objetivo de identificar los predios en donde se está incrementando la población del insecto vector, para proceder con el control de dichos focos de infestación. El monitoreo también ofrece información sobre el comportamiento anual poblacional del insecto, y cuáles son los cambios de dicho comportamiento, derivado de las aplicaciones regionales totales con insecticidas o mediante hongos entomopatógenos. 96 Para el monitoreo del vector, se utilizan trampas amarillas que son revisadas semanalmente por los técnicos de los Organismos Auxiliares de Sanidad Vegetal (OASV). La información generada se procesa al instante mediante el Sistema de Monitoreo de Diaphorina (SIMDIA), mismo que genera gráficas por trampa, huerta, ARCO, estado o nacional, lo que deriva en la información necesaria para la toma oportuna de decisiones. De acuerdo al protocolo de actuación ante la presencia de HLB según SENASICA (21) las trampas amarillas se instalan cada 2 metros en huertas de más de 4- has, en plantaciones de seis a ocho años de edad. La actividad se realiza mediante el uso de un Smarth Phone el cual cuenta con la aplicación del Sistema de Monitoreo de Diaphorina Citri (SIMDIA) y un lector de códigos de barra (QR), que en la pantalla muestra la información del municipio, localidad, coordenadas y referencias de la trampa. El personal operativo selecciona la fenología en la que se encuentra el árbol, se registra la cantidad de psílidos presentes en la trampa y se envía la información desde el celular, este dato se sube a una base de datos que a la vez va almacenando el registro por trampa, el cual se puede sumar y promediar con todas las lecturas de las demás trampas y permite tener un promedio que se grafica para observar el comportamiento semanal y permite a nivel directivo la toma oportuna de decisiones. Una vez enviada la información desde el teléfono, esta deberá enviarse vía web al SICAFI (Sistema de Información de Campañas Fitosanitarias). De acuerdo con Balzanezi (21), las ventajas de integrarse a los ARCOS son las siguientes:

4 1. Se retrasa en 299 días el inicio de la epidemia. 2. Se reduce la infección de manera efectiva al reducir la población de psílidos e las huertas adyacentes. 3. La incidencia del HLB es 9 % más baja y el progreso es 75 % más lento. 4. Se reduce la población de psílidos locales de 76 a 97 % aún en huertos abandonados. 5. Permite el uso de programas menos intensivos de control local del vector. 6. Reduce los costos de manejo del HLB, porque las aplicaciones son menos intensivas y más eficientes. 97 La información climática se dispuso de las estaciones climáticas automatizadas que tiene el INIFAP en el estado de Oaxaca, se seleccionó la caseta más cercana o dentro del ARCO, para el caso del ARCO 1, se utilizaron los datos de la estación llamada El Progreso del municipio de Santiago Yaveo, ubicada en las coordenadas 17 31' 32.8'' y 95 32' 54.6'' de latitud norte y longitud oeste respectivamente. Para el ARCO 2 se utilizaron los datos de la estación denominada Teotitlán de Flores Magón, ubicada en el municipio del mismo nombre y localizada en las coordenadas 18 8' 1.93'' de latitud norte y 97 5' 37.37'' de longitud oeste. Y para el ARCO 3, fue la caseta denominada Río Verde, ubicada en el municipio de Santiago Jamiltepec, localizada a los 16 8' 32.2'' de latitud norte y 97 45' 22.8'' de longitud oeste. Estas casetas disponen los datos a tiempo real y fueron consultadas a través de la página del INIFAP. RESULTADOS Y DISCUSIÓN. En el arco 1 correspondiente a la región del Bajo Mixe, en el periodo comprendido del 1 de enero al 3 de agosto del presente año, en la caseta meteorológica El progreso se registró una precipitación de cm, la temperatura máxima fluctuó entre 25 y 35 C y la mínima entre 13 y 2 C, las máximas temperaturas se presentaron en el mes de abril y las mínimas en el mes de enero (Cuadro 1). De acuerdo con los muestreos realizados en árboles de limón persa se encontró la mayor cantidad de adultos en los meses de enero, febrero, marzo y agosto. Enero, febrero y marzo corresponden al periodo de temperaturas más frescas del año y al periodo de menor precipitación mensual. Sin embargo agosto es el mes más lluvioso del periodo de estudio y de los que presentaron las más altas temperaturas, por lo cual difícilmente se puede

5 establecer una relación clara del comportamiento poblacional de adultos de Diaphorina con estos factores del clima (Figura 1). 98 Cuadro 1. Precipitación pluvial (Pp), temperatura (T), máxima, mínima y media; y número de adultos por trampa, en el ARCO 1 de la región Bajo Mixe del estado de Oaxaca. Mes Pp. (cm) T. Máxima T. Mínima T. Media Adultos Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Total

6 Temperatura en C y lluvia en cm. Promedio de adultos por trampa Prec. T. Max. T. Min. T. Med. Adultos Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Figura 1. Comportamiento la temperatura, precipitación y población de adultos de Diaphorina citri, en el cultivo de limón Persa en el Bajo Mixe, del estado de Oaxaca. Para el ARCO 2 correspondiente a la región Cañada, en el periodo de enero-agosto se registró una precipitación de cm, siendo el mes más lluvioso junio, la temperatura máxima fluctuó entre 28 y 37 C y las mínimas entre y 2.12 C. Las temperaturas más altas se registraron en los meses de marzo y abril y las temperaturas más bajas en los meses de enero y febrero. La población de adultos en forma general fue más baja que la encontrada en el ARCO 1 y los mayores incrementos poblacionales se registraron en mayo y agosto (Cuadro 2). En mayo un mes con poca precipitación y con las más altas temperaturas y agosto con precipitación y temperatura más baja. No parece haber una relación clara entre estos elementos del clima y el aumento poblacional (Figura 2).

7 Temperatura en C y lluvia en cm. Adultos por trampa Cuadro 2. Precipitación pluvial (Pp), temperatura (T), máxima, mínima y media; y número de adultos por trampa, en el ARCO 2 de la región Cañada del estado de Oaxaca. 1 Mes Pp (cm) T. Máxima T. Mínima T. Media Adultos Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Total Prec. T. Max. T. Min. T. Med. ADULTOS enero febrero marzo abril mayo junio julio Agosto Figura 2. Comportamiento de la temperatura, precipitación y población de adultos de Diaphorina citri en arboles de limón mexicano en la Cañada del estado de Oaxaca. Para el ARCO 3 que corresponde a la región Costa se registró de enero-agosto una precipitación total de cm, siendo el mes más lluvioso junio y de enero-abril sin precipitación. La temperatura máxima tuvo muy poca variación durante el año, siendo ligeramente el mes más cálido abril y el periodo con las mínimas más bajas fue de enero a marzo. La población de adultos fue mayor en el mes de marzo y de agosto, que correspondió a los meses con temperaturas más altas, pero sin precipitación en marzo y con lluvias en

8 Temperatura en C y lluvia en cm. Promedio de adultos por trampa agosto (Cuadro 3). No parece encontrarse una relación directa entre temperaturas, precipitación y la población de adultos como se puede mostrar en la figura Cuadro 3. Precipitación pluvial (Pp), temperatura (T), máxima, mínima y media; y número de adultos por trampa, en el ARCO 3 de la región Costa del estado de Oaxaca. Mes Pp (cm). T. Máxima T. Mínima. T. Media Adultos Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Total Prec. T. Max. T. Min. T. Med. ADULTOS Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto 1.5 Figura 3. Comportamiento de la temperatura, precipitación y población de adultos de Diaphorina citri en arboles de limón mexicano en la Costa del estado de Oaxaca. En las huertas de limón mexicano una vez que inician las lluvias y se incrementa la humedad relativa se presenta la enfermedad llamada antracnosis en brotes nuevos, por lo cual en todo

9 el periodo lluvioso que va de junio a septiembre, se encontró una baja población de Diaphorina.. Lo anterior coincide con lo encontrado por Velázquez, et al., 213, en el estado de Colima y por Ovando y Velázquez en 213 en la Costa de Oaxaca quienes concluyeron que el mayor crecimiento poblacional de ninfas de Diaphorina citri se presentó en el mes de marzo que coincide con la época más seca del año, cuando las temperaturas mínimas estuvieron por debajo de los 2ºC. En el periodo de lluvias las poblaciones tanto de ninfas como de adultos disminuyeron, debido en parte a la alta incidencia de antracnosis que afectó hasta el 1 % de brotes nuevos de limón mexicano. 12 La baja precipitación registrada en julio y agosto en los ARCOS 2 y 3, correspondientes a Cañada y Costa donde se tiene plantado limón mexicano, ha propiciado una fuerte emisión de brotes vegetativos libres de antracnosis que ha favorecido el incremento de la población de adultos de Diaphorina citri. CONCLUSIÓNES. Las más altas poblaciones de adultos de Diaphorina citri se encontraron en el ARCO 1, correspondiente a la Región del Bajo Mixe, en el cultivo de limón Persa, en los meses de febrero, marzo y agosto. En el ARCO 3 Costa, se encontraron las poblaciones intermedias de adultos de Diaphorina citri, presentándose los mayores incrementos de población en los meses de marzo y agosto. Por otro lado en el ARCO 2 Cañada, se encontraron las más bajas poblaciones de adultos, con sus mayores incrementos en febrero, marzo y agosto. En el estado de Oaxaca, a pesar de la divergencia edafoclimática entre las ARCOs se encontró similitud en la dinámica poblacional de adultos de Diaphorina citri, con alta población de adultos en el periodo de marzo a mayo y otro en el mes de agosto. Lo que sugiere que se debe estar preparado para programar las medidas de control para abatir las altas poblaciones en esos periodos en las tres regiones productoras.

10 LITERATURA CITADA. 13 Baeza, N. U. 28. Parasitoides del minador de la hoja de los cítricos y del psílido asiático en la costa de Oaxaca. Tesis Maestría. CIDIR.IPN. Oaxaca. 57. P. Bassanezi, R. 21. Epidemiología del HLB y sus implicaciones para el manejo de la enfermedad (Presentación). Taller de enfermedades de alto impacto cuarentenadas en el cultivo de los cítricos. En III. Simposio Internacional de Fruticultura tropical y subtropical. La Habana, Cuba, 26 al 3 de Octubre de 21. Ovando, C. M.E Dinámica poblacional de Diaphorina citri en limón mexicano en la costa de Oaxaca, México. En: Memorias IX Simposio Internacional citrícola 213. Tecomán, Col. México. Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA) Áreas Regionales de Control (ARCOs) del Psílido Asiático de los Cítricos. En Boletín de sanidades. Año de publicación III. No pp. Velázquez, M. J. J; Manzanilla, R. M. A; Robles, G, M. M; y Carrillo, M. S. H Diaphorina (Diaphorina citri), insecto transmisor del Huanglongbing (HLB) de los cítricos. Desplegable para productores No. 4. INIFAP.SAGARPA.