INFORME FINAL. Convenio No. 453 CARACTERIZACIÓN DE FAUNA (RANAS Y AVES) Y FLORA EN SEIS HUMEDALES DEL DEPARTAMENTO DE RISARALDA.

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1 CORPORACIÓN AUTÓNOMA REGIONAL DE RISARALDA - CARDER Y WILDLIFE CONSERVATION SOCIETY (WCS Programa Colombia) INFORME FINAL Convenio No. 453 CARACTERIZACIÓN DE FAUNA (RANAS Y AVES) Y FLORA EN SEIS HUMEDALES DEL DEPARTAMENTO DE RISARALDA. William Cardona Teresa Cano Raúl Gil Diego Gómez Marzo de 2012

2 Tabla de Contenido RESUMEN...3 INTRODUCCIÓN...5 DESCRIPCIÓN GENERAL DE LOS HUMEDALES CARACTERIZADOS...7 Humedal Jaibaná...7 Humedales Finca Sausalito...7 Humedales Finca San Jorge...8 Humedal La Pradera...9 Humedal Guayabito Humedal Don Matías MÉTODOS Aves Anfibios Flora Análisis de los datos Índices de Diversidad Gráficas de Abundancia Relativa RESULTADOS Aves Anfibios Flora DISCUSIÓN Aves Anfibios Flora CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES FINALES LITERATURA CITADA ANEXOS... 64

3 RESUMEN Con el objetivo de conocer la comunidad de aves, anfibios y la flora asociada a seis humedales del departamento de Risaralda y proveer información biológica útil para la toma de decisiones, se realizaron visitas de campo durante los meses de septiembre y octubre del Los humedales caracterizados fueron: Jaibaná y San Jorge en el municipio de Pereira, La Pradera en el municipio de Dosquebradas y Guayabito y Don Matías en el municipio de Santa Rosa de Cabal. Los sitios cubren un amplio rango geográfico dentro del departamento, abarcando diferentes zonas de vida y un rango altitudinal desde 938 m en Jaibaná (ecosistema Bosque Seco) hasta 4076 m en Don Matías (ecosistema de Páramo). Se utilizaron métodos estandarizados de caracterización rápida para cada uno de los grupos. En el caso de las aves se realizaron recorridos por la periferia de los humedales en horas de la mañana y de la tarde, registrando las especies asociadas directamente al espejo de agua y aquellas que se encontraban en los alrededores. Para el caso de los anfibios se hicieron muestreos diurnos y nocturnos utilizando el método de Inspección por Recorridos Visuales (IEV) sin restricciones de tiempo ni espacio. La flora fue evaluada también mediante recorridos por los humedales registrando las especies acuáticas y las especies que se encontraban en la matriz contigua al humedal. Para el análisis de los datos se utilizaron métodos ecológicos descriptivos y se estimaron índices de diversidad para comparar los resultados encontrados entre los diferentes humedales. Se registraron 109 especies de aves de las cuales 32 están asociadas directamente al ecosistema acuático. En el caso de los anfibios se registraron siete especies, cinco de las cuales están asociadas con el espejo de agua. Para la flora el número de especies registradas fue 266, 112 de las cuales son hidrófilas, es decir que tienen hábitos acuáticos. El mayor número de especies de aves fue registrada en Jaibaná, con 57 (20 acuáticas), seguido por San Jorge con 52 (27 acuáticas). El menor número fue registrado en don Matías con nueve especies (tres acuáticas). En el caso de los anfibios se presentó el mismo patrón, siendo mayor en Jaibaná con seis especies y menor en Don Matías con sola una. Para las plantas de nuevo la mayor riqueza de especies se presenta en Jaibaná con 87 (35 hidrófilas),

4 seguido por Sausalito con 78 (28 hidrofilas) y Don Matías vuelve a ser el humedal con menor número de especies (45). Dentro de las especies observadas se destacan Oxyura jamaicensis andina, una especie de ave catalogada En Peligro de extinción registrada en el humedal Don Matías y Centrolene savagei una especie de rana catalogada como Casi Amenazada registrada en Guayabito. También se destaca la ampliación de rango de distribución para tres especies de ranas (Leptodactylus fragilis, Leptodactylus insularum y Dendropsophus subocularis), que no habían sido reportadas antes en la región y que fueron registradas en los humedales de la altitud inferior. Otras especies destacadas y sobre las cuales se debe prestar especial atención debido a los impactos que puede generar en el ecosistema son las especies introducidas. En el caso de los anfibios la rana toro (Lithobates catesbeianus) y en el caso de las plantas nueve especies, entre ellas los lotos (Nymphaea spp). Los humedales del Risaralda tienen una importante biodiversidad que debe ser preservada mediante la protección y manejo de los mismos. Se destacan los de tierras bajas por su alta riqueza a pesar de la intervención humana y la presencia de especies exóticas. El humedal Don Matías, a pesar de la baja biodiversidad que registra, presenta una fauna única y el humedal guayabito donde se encuentran especies de interés como la rana de cristal C. savagei. Todos los humedales tienen algún grado de intervención, pero en los que se evidencia mayor amenaza son Jaibaná, donde se observó el ingreso de ganado y el humedal La Pradera que se encuentra totalmente expuesto a las actividades humanas. Los humedales San Jorge y Sausalito, si bien se encuentran aislados en predios privados, son sometidos a mantenimiento constante por parte de sus propietarios, lo que homogeniza el ecosistema ofreciendo menos opciones de hábitat. Por encontrarse en diferentes pisos altitudinales, cada uno de los humedales de Risaralda ofrece elementos de biodiversidad complementarios, por lo tanto se debe proteger grupos de ellos en cada hábitat particular para garantizar la preservación de toda la biodiversidad asociada a humedales en el departamento.

5 INTRODUCCIÓN Actualmente existe una gran preocupación por la conservación y recuperación de los ecosistemas de humedal. Esta proviene del reconocimiento de la importancia que tienen en el bienestar de los seres vivos, así como por los procesos de transformación y amenaza que sufren. Los humedales tienen una dinámica particular producto de las interacciones de los diferentes elementos que los componen. Como resultado tienen unas funciones que de manera directa o indirecta, brindan beneficio o son de utilidad para los seres humanos, por lo que casi siempre son explotados o apropiados por los mismos (Barbier et al. 1997). Bajo este marco hoy en día se enfoca y se trata de destacar la importancia de preservar a los humedales como lugares estratégicos, así como los servicios ecosistémicos que ofrecen. El continuo deterioro de los humedales se debe principalmente a la expansión de asentamientos humanos, al desecamiento para ser incorporados a la agricultura y ganadería, al vertimiento de contaminantes, a proyectos de infraestructura y a la deforestación (Arzuza-Buelvas y Moreno 2007, Duque y Carranza 2008). Por otro lado este tipo de ecosistemas enfrenta una alta amenaza debido a la presencia de especies exóticas; existen algunos casos bien documentados como la rana toro (Lithobates catesbeianus) o el buchón de agua (Eichornia crassipes) que se han convertido en un serio problema en humedales del valle geográfico del río Cauca (Álvarez-López 2009). La pérdida de humedales significa la desaparición de las especies que de ellos dependen, ya que cumplen un papel clave en funciones ecológicas como la nidificación, la alimentación y son lugares de concentración durante la migración anual para las aves acuáticas, además de brindar refugio y alimento a muchos otros organismos (López-Lanús y Blanco 2005). Actualmente, sólo el 3,9 % de los humedales interiores en Colombia se encuentra bajo alguna figura de protección legal. La mayoría de los no protegidos están sometidos a algún grado de amenaza al ser manejados de manera insostenible y se desconoce su potencial biológico e hidrológico. La población humana sigue creciendo y también sus

6 requerimientos de utilización de suelos, lo que incrementa las amenazas para los humedales. A pesar que hay un aumento de conciencia sobre su importancia, existe un proceso de deterioro que genera pérdida de extensión y que hace prever la reducción de amplias zonas en el futuro cercano (Ministerio del Medio Ambiente 2002). Por ejemplo, en los humedales del valle geográfico del río Cauca, aunque no hay un acuerdo en las cifras registradas a lo largo del tiempo, los cambios más drásticos se presentaron en la segunda mitad del siglo XX (Restrepo y Naranjo 1991); de por lo menos 160 madreviejas existentes en 1955, que ocupaban un área aproximada de Ha, en 1999 sólo quedaban 49 ocupando 2950 Ha (Sandoval-García y Ramírez-Callejas 2007; Citado por Rojas-Díaz y Reyes-Gutiérrez 2009) En el ámbito nacional se acepta la importancia de conocer, conservar y recuperar los humedales. A través de la ley 357 del 21 de enero de 1997, se ratificó la Convención Relativa a los Humedales de Importancia Internacional Especialmente como Hábitat de Aves Acuáticas (Sanchez 1998). Los países que se han constituido en partes contratantes deben contemplar la conservación de los humedales en la ordenación del territorio, de manera que se promueva el aprovechamiento racional y sustentable de los mismos. Siguiendo este mandato, las autoridades ambientales han desarrollado diferentes iniciativas para generar línea base en la protección y recuperación de los humedales. El departamento de Risaralda no es ajeno a esta realidad y viene realizando el proceso de caracterización y reconocimiento de los humedales que se encuentran en su área de jurisdicción. El objetivo del presente trabajo es generar línea base sobre el conocimiento de las comunidades de aves, anfibios y plantas asociadas a humedales del departamento del Risaralda y suministrar información biológica relevante para el manejo de los mismos. Este busca ser un insumo técnico que permita establecer argumentos biológicos para la priorización de humedales con el objetivo de elaborar sus respectivos planes de manejo en el departamento de Risaralda.

7 DESCRIPCIÓN GENERAL DE LOS HUMEDALES CARACTERIZADOS Humedal Jaibaná Está ubicado en el municipio de Pereira en límites con La Virginia a 938 m de altitud, se compone principalmente por zonas pantanosas y colmatadas en las cuales abunda vegetación en sucesión que puede ser producto de la desecación o disminución del flujo de agua. Presenta algunos pequeños espejos de agua cubiertos principalmente con lechuga de agua, amapola de agua y algunas especies de pasto. Además posee un pequeño relicto de bosque ubicado al borde del humedal (Fig. 1). El uso del suelo en esta zona es principalmente ganadero, lo que genera impacto en el área del humedal ya que no hay un cerco que lo aísle del potrero, permitiendo el libre acceso de los animales al espejo de agua. Adicionalmente se observan evidencias de quemas en años anteriores, probablemente en el intento de su desecación, aumentando el impacto negativo sobre la vida silvestre. Figura 1. Pastizal inundado y ganado dentro del cuerpo de agua en el humedal Jaibaná. Humedales Finca Sausalito Están ubicados en el municipio de La Virginia a 1098 m de altitud; corresponden principalmente a lagos artificiales sometidos a manejo activo (mantenimiento), por tal razón están muy modificados y cuentan con muy poca vegetación silvestre o nativa. Alrededor de los lagos la especie que más se observa es el maní forrajero (Arachis pintoi),

8 especie de crecimiento rastrero que en muchos casos puede volverse invasora (Fig. 2). El uso principal de esta finca es la recreación y el descanso y en menor proporción la ganadería. La mayoría de los lagos se encuentran aislados con cercos, evitando así el ingreso de los animales y además se elimina la vegetación que pueda ocupar el espejo de agua, de manera que sólo se observan algunos individuos de loto, vegetación usada con fines ornamentales, y una macrófita sumergida del género Chara. Figura 2. Maní forrajero (Arachis pintoi) alrededor y dentro de los lagos del humedal de Sausalito. Humedales Finca San Jorge La finca San Jorge se encuentra ubicada en el corregimiento de Cerritos, municipio de Pereira a una altura de 1100 m; los lagos que allí se encuentran también son artificiales y fueron creados con fines de abastecer agua para riego de cultivos y para cría de peces. Actualmente muchos de ellos se encuentran abandonados y han sido invadidos por plantas como loto, un helecho flotante (Salvinia molesta) que puede llegar a ocupar todo el espejo de agua, y otras especies en menor proporción (Fig. 3). El uso de la finca es principalmente agrícola con grandes cultivos de caña de azúcar, maíz, chontaduro, guadua y pasto para consumo de animales, y ganadería para producción tanto de carne como de leche. La vegetación que se encuentra alrededor de los lagos es continuamente removida evitando que el espejo de agua sea cubierto.

9 Figura 3. Lagos invadidos por vegetación flotante en San Jorge. Humedal La Pradera Está ubicado en la zona urbana del municipio de Dosquebradas a una altura de 1460 m, en el sitio se observa mucha intervención humana debido a su cercanía a la población. Es usado como sitio de depósito de basuras, escombros y animales muertos. Adicionalmente a esto, una parte del humedal presenta una gramínea abundante usada para pastoreo en algunas temporadas incrementando así el impacto negativo sobre el humedal; además el espejo de agua está invadido por flor de loto y una macrófita sumergida del género Chara. (Fig. 4). También se prevé la reducción de la extensión del humedal por el incremento de las construcciones alrededor de este ecosistema ocasionando una mayor alteración a éste. Figura 4. Lago invadido por loto y zonas cubiertas por pastos y una especie de la familia Cyperaceae (Eleocharis sp) en el humedal La Pradera.

10 Humedal Guayabito Está ubicado en el municipio de Santa Rosa de Cabal a 1622 m de altura, es un humedal pequeño que presenta un relicto de bosque en regeneración al borde del mismo. El espejo de agua está represado de manera artificial y es dominado por una especie de macrófita sumergida (Chara sp) (Fig. 5). El uso de esta zona es agrícola y ganadero, los animales tienen acceso al humedal, aumentando así el grado de intervención en dicho sitio. También es posible la presencia de contaminantes producto de las fumigaciones de cultivos ubicados en la parte alta del humedal. En la parte de menor profundidad domina una especie llamada heliotropo (Hedychium coronarium) y otra del género Typha conocida como enea (Figura 5). Figura 5. Espejo de agua y zona con dominancia de vegetación (Hedychium coronarium y Typha sp.) en el humedal Guayabito. Humedal Don Matías Está ubicado en el ecosistema de páramo del municipio de Santa Rosa de Cabal a 4076 m de altura, posee una laguna natural rodeada por vegetación arbustiva que no sobrepasa los dos metros, macollas de especies como Plantago rigida, Distichia muscoides y un pasto del género Calamagrostis (Fig. 6). Este sitio está destinado principalmente a la ganadería, presentando una alta intervención producto de la misma. También se observa evidencia de incendios producidos por los propietarios para incrementar la cantidad de alimento para los animales. Adicionalmente no existen aislamientos que eviten la entrada del ganado hasta el espejo de agua, generando así un mayor impacto.

11 Figura 6. Laguna y macollas de Calamagrostis sp. en el humedal Don Matías. MÉTODOS Entre el 6 de septiembre y el 12 de octubre de 2011 se visitaron los humedales anteriormente descritos con el objetivo de caracterizar su comunidad de aves, anfibios y la flora asociada. Para esto se realizó entre dos y tres días de trabajo de campo por humedal o sistema de humedal. A continuación se explican los métodos realizados para cada uno de los grupos evaluados. Aves Se evaluó la riqueza y abundancia de aves acuáticas presentes en los humedales anteriormente descritos, mediante recorridos realizados por la periferia de los mismos. Cada sitio fue visitado en dos ocasiones durante el período mencionado, los conteos se realizaron con la ayuda de binoculares, entre las 07:00 y las 10:00 h y entre las 14:00 y las 17:00 h. Las especies registradas fueron categorizadas de acuerdo a su especificidad de hábitat (Alta, Media y Baja) (Stotz et al. 1996). Como complemento se realizaron recorridos ad libitum para registrar las especies de aves no acuáticas que estuvieran en inmediaciones de los humedales. Las aves observadas fueron identificadas siguiendo las guías de campo de aves de Colombia (Hilty y Brown 1986, McMullan et al. 2010). La nomenclatura y arreglo taxonómico se presenta de acuerdo con el comité de la lista de aves de Sur América de la American Ornithologists Union (Remsen et al. 2011).

12 Anfibios La Anurofauna se registró mediante muestreos diurnos y nocturnos utilizando el método de Inspección por Encuentros Visuales (IEV), sin restricciones de tiempo ni espacio, por ser la técnica más eficiente para maximizar el número de especies observadas en el tiempo (Rueda-Almonacid et al. 2006). Se registraron minuciosamente los microhábitats usados por anfibios dependiendo de su actividad: en el día suelen encontrarse entre la hojarasca, debajo de rocas o troncos en descomposición, así como entre las bromelias u otras fitotelmatas. En la noche se encuentran vocalizando y/o alimentándose activamente, por tanto pueden detectarse posadas sobre la vegetación. Los individuos encontrados fueron dispuestos en bolsas de plástico individuales, con hojarasca o vegetación húmeda siguiendo el protocolo de bioseguridad y cuarentena para prevenir la transmisión de enfermedades de anfibios propuesta por Aguirre y Lampo (2006). Posteriormente, se identificaron los individuos hasta la categoría taxonómica de especie y fueron liberados en el lugar de su captura. Los muestreos fueron complementados con grabación de vocalizaciones para facilitar o corroborar las determinaciones. Flora Se realizaron muestreos botánicos en los diferentes hábitats mediante recorridos durante dos a tres días por sitio. Allí se tomó registro fotográfico de las especies, sus formas de crecimiento (hierba, arbusto, árbol), descripciones de flores, frutos y demás datos morfológicos para su identificación. Además se observó si las especies eran abundantes a lo largo de cada humedal. Los hábitats donde se realizaron los muestreos son los siguientes: espejo de agua, pantanos, márgenes y zonas colmatadas para las especies hidrófilas. Para las especies terrestres se muestrearon pastizales, fragmentos de bosque, cercos, árboles y arbustos aislados en la matriz circundante a los humedales; vegetación que no están directamente relacionada con el cuerpo de agua o el ambiente acuático, pero que influyen de alguna manera en este ecosistema.

13 Las especies registradas y recolectadas en cada uno de los humedales fueron clasificadas de acuerdo con su hábito de crecimiento (flotante, sumergidas, pantano, marginales y borde), para su posterior análisis. Para la identificación se usaron claves taxonómicas, comparación con especímenes de herbarios, descripciones y listados publicados en la literatura. Posteriormente se generó la base de datos con todas las especies y se representó mediante gráficos y tablas. Análisis de los datos Índices de Diversidad Para estimar la similitud en composición de especies entre los diferentes humedales, teniendo en cuenta cada uno de los grupos biológicos evaluados se estimó el índice de similitud de Jaccard. Éste expresa el grado en que dos muestras son semejantes y es una medida inversa de la diversidad beta, que se refiere al cambio de especies entre las dos muestras. El intervalo de valores para este índice es 0 cuando no hay especies compartidas entre ambos sitios, hasta 1 cuando los dos sitios tienen la misma composición de especies. A partir del valor de similitud (s) se puede calcular fácilmente la disimilitud (d) entre las muestras: d = 1 s (Moreno 2001). A partir de estos valores se construye un dendrograma en el cual se puede interpretar de manera sencilla el grado de disimilitud en la composición de especies entre pares de biotas (ej. dos humedales). Los lugares que se agrupan y tienen distancias menores entre ellos son los más similares en la composición de especies. Por el contrario, los que más se distancian son los que presentan menor similitud. Los valores del índice y el dendrograma fueron construidos mediante el programa PAST (Hammer et al. 2001). Para el caso de la avifauna se estimaron dos índices complementarios, el primero de ellos, Shannon-Wiener (H ) es un índice de equidad, es decir que expresa la uniformidad de los valores de todas las especies muestreadas; la diversidad está dada en términos del número de especies y de la proporción de individuos de cada especie dentro de la comunidad (Moreno 2001). El índice de Shannon-Wiener adquiere valores entre 0, cuando

14 sólo hay una especie, y el logaritmo del número de especies (S) cuando todas las especies están representadas por el mismo número de individuos. Este índice es una medida relativa y por lo tanto debe ser comparado con otros resultados para que tenga un significado. El índice de dominancia de Simpson, manifiesta la probabilidad de que dos individuos tomados al azar sean de la misma especie. Está fuertemente influenciado por la importancia de las especies dominantes. Toma valores entre 0, cuando todas las especies tienen el mismo número de individuos y 1 cuando hay sólo una especie. Su valor es inverso a la equidad, cuando toma valores altos indica que una o algunas especies son dominantes en la comunidad (Moreno 2001). El cálculo de los índices se hizo con el programa PAST (Hammer et al. 2001). Gráficas de Abundancia Relativa Análisis aplicado a los datos obtenidos para la avifauna. Son una herramienta que permite comparar entre muestras todos los aspectos biológicamente importantes de la diversidad de especies, se grafica en el eje Y el logaritmo en base diez de la especie i sobre el número total de especies (Log10 ni/n) y en el eje X las especies, desde la más abundante hasta la menos abundante (Feinsinger 2003). El ancho del gráfico sobre el eje X refleja el número de especies. La inclinación de la pendiente es una medida de la igualdad en la abundancia de cada una de las especies, una pendiente menor indica mayor igualdad. Estos gráficos también permiten observar la ubicación y la secuencia de las especies de la de mayor a la de menor abundancia. Además también permite ver las especies representadas por un solo individuo cuya presencia o ausencia puede ser un azar del muestreo (Feinsinger 2003).

15 RESULTADOS Aves Entre la avifauna asociada de manera directa al ecosistema acuático y las que se encontraban en zonas aledañas a los espejos de agua, se registraron 109 especies pertenecientes a 36 familias (Anexo 1). Tyranidae fue la de mayor riqueza con 12 especies, seguida por Ardeidae y Thraupidae con ocho cada una y Emberizidae con siete. De las aves asociadas directamente al ecosistema acuático se registraron 793 individuos de 32 especies (Tabla 1). Éstas pertenecen a 14 familias de las cuales, la que estuvo más representada fue Ardeidae con ocho especies, seguida por Anatidae con cinco y Rallidae con cuatro (Fig. 7). La mayor abundancia de individuos la presentó la Iguaza común o Pisingo (Dendrocygna autumnalis) con 198 individuos, seguida por la Polla Gris (Gallinula galeata) con 197. A B C A) Gallinula galeata, B) Dendrocygna autumnalis, C) Nomonyx dominicus y D) Megaceryle torquata. D

16 Jaibaná Sausalito San Jorge La Pradera Guayabito Don Matías Tabla 1. Especies de aves asociadas al ecosistema acuático registradas en los humedales visitados. Familia Especie Anatidae Dendrocygna autumnalis Anas andium Anas discors Nomonyx dominicus Oxyura jamaicensis andina Podicipedidae Tachybaptus dominicus Podilymbus podiceps Phalacrocoracidae Phalacrocorax brasilianus Anhingidae Anhinga anhinga Ardeidae Botaurus pinnatus Butorides striata Bubulcus ibis Ardea herodias Ardea cocoi Ardea alba Egretta thula Egretta caerulea Threskiornithidae Phimosus infuscatus Pandionidae Pandion haliaetus Rallidae Aramides cajaneus Gallinula galeata Porphyrio martinicus Fulica americana Charadriidae Vanellus chilensis Scolopacidae Gallinago nobilis Actitis macularius Tringa solitaria Jacanidae Jacana jacana Alcedinidae Megaceryle torquata Chloroceryle americana Tyrannidae Fluvicola pica Hirundinidae Stelgidopteryx ruficollis

17 Ardeidae Anatidae Rallidae Scolopacidae Podicipedidae Alcedinidae Phalacrocoracidae Anhingidae Threskiornithidae Pandionidae Charadriidae Jacanidae Tyrannidae Hirundinidae Número de especies Figura 7. Familias y número de especies de aves asociadas con el ambiente acuático. El humedal que presentó la mayor riqueza total (acuáticas y no acuáticas) fue Jaibaná con 57 especies, seguido por San Jorge con 52. Sausalito, La Pradera y Guayabito tienen un número similar de especies (alrededor de 40), pero considerablemente menor al de los dos primeros. En Don Matías solamente se registraron nueve especies durante los días de muestreo (Fig. 8). La similitud en composición de especies entre humedales, teniendo en cuenta todos los registros, los agrupa de acuerdo con su cercanía y por lo tanto con la altitud de los mismos. La mayor similitud se presenta entre San Jorge y Jaibaná y es superior al 60% (Fig. 9).

18 Número de especies Total 41 Acuáticas Jaibaná San Jorge Sausalito La Pradera Guayabito Don Matías Figura 8. Número de especies de aves registradas en los humedales visitados. A B C A) Botaurus pinnatus, B) Phalacrocorax brasilianus, C) Jacana jacana y D) Ardea alba. D

19 Figura 9. Similitud entre humedales teniendo en cuenta todas las especies registradas.

20 La mayor riqueza de avifauna acuática la tiene San Jorge con 27 especies, seguido por Jaibaná con 20. Los demás humedales tienen un número de especies muy inferior a estos dos. En la laguna don Matías tan sólo se registraron tres especies acuáticas (Tabla 2). El mayor índice de diversidad de Shannon lo tiene Jaibaná y la menor diversidad es presentada por la Laguna don Matías. Tabla 2. Parámetros de la comunidad de aves acuáticas. San La Don Jaibaná Sausalito Guayabito Jorge Pradera Matías Riqueza Abundancia Índice de dominancia 0,10 0,21 0,23 0,27 0,39 0,36 Índice de Shannon 2,604 1,847 2,018 1,475 1,288 1,061 La similitud entre humedales, de acuerdo con la diversidad de aves acuáticas, presenta un patrón diferente al mostrado cuando se tiene en cuenta toda la avifauna. En este caso no se separan tan claramente los grupos de acuerdo con la altitud, sin embargo la mayor similitud (superior al 40 %) se presenta entre dos humedales de la parte baja (Jaibaná y Sausalito). A B A) Anhinga anhinga y B) Fulica americana.

21 Figura 10. Similitud entre humedales teniendo en cuenta las especies asociadas al ecosistema acuático.

22 Figura11. Curvas de rango abundancia

23 Las curvas de rango abundancia permiten ver de manera gráfica y resumida las diferencias en la estructura de la comunidad de aves acuáticas entre humedales (Fig. 11). Se destaca en primer lugar el sistema de la hacienda San Jorge por presentar el mayor número de especies asociadas al ecosistema acuático durante los días de evaluación. Sin embargo se observa una abundancia desproporcionada de la iguaza común y la polla de agua gris con respecto a las otras especies. El humedal Jaibaná tenía un número menor de especies durante el muestreo, pero la distribución de abundancias de las especies es mucho más equitativa que en San Jorge. La diferencia entre el número de especies registradas en estos dos humedales y los restantes es alta; se observan casos extremos como los del humedal Don Matías en el cual sólo se registraron tres especies y el humedal La Pradera donde sólo se observaron cinco. Respecto a la sensibilidad a los disturbios 78 especies están en la categoría baja, 27 en la media y solo una especie tiene alta sensibilidad (Fig. 12). Entre las especies destacadas se registra una En Peligro (EN) para Colombia (Oxyura jamaicensis andina) (Botero 2002), cuatro migratorias, cuatro endémicas para el norte de los Andes y una endémica para el norte de Sur América. A B A) Phimosus infuscatus y B) Butorides striata

24 Número de especies B M B M B M B M B M A M Jaibaná Sausalito San Jorge La Pradera Guayabito Don Matías Figura 12. Sensibilidad a los disturbios antrópicos (A: Alta, M: Media, B: Baja). A C B D A) Anas andium, B) Vanellus chilensis, C) Tachybaptus dominicus D) Oxyura jamaicensis.

25 IUCN Jaibaná Sausalito San Jorge La Pradera Guayabito Don Matías Anfibios Se registraron cinco especies de ranas, asociadas directamente a los humedales. Estas pertenecen a cinco familias (Leptodactylidae, Bufonidae, Hylidae, Dendrobatidae y Ranidae) y cinco géneros (Leptodactylus, Rhinella, Dendropsophus, Colostethus y Lithobates). Los humedales con la mayor riqueza de especies, fueron los que están ubicados a menor altitud (Tabla 3; Fig. 13). Especies adicionales del género Pristimantis y Centrolene (Tabla 3) fueron registradas en zonas aledañas a los humedales, pero no están asociadas directamente a éstos. Tabla 3. Anurofauna registrada. Familia Especie Leptodactylidae Leptodactylus fragilis LC x Leptodactylus insularum LC x Bufonidae Rhinella marina x x x x x Hylidae Dendropsophus columbianus x x x x x Dendropsophus subocularis LC x Dendrobatidae Colostethus fraterdanieli NT x x x x Ranidae Lithobates catesbeianus LC x x x Centrolenidae Centrolene savagei LC x Strabomantidae Pristimantis achatinus LC x x x x Pristimantis sp. 1 x

26 Número de especies Jaibaná Sausalito San Jorge Guayabito La Pradera Don Matías Figura 13. Riqueza de especies por humedal. De acuerdo con las categorías de amenaza de la IUCN, seis de las especies registradas en los humedales corresponden a la categoría de Preocupación Menor (LC) y una, Colosthetus fraterdanieli, se encuentra categorizada como Casi Amenazada (NT). Es importante considerar que la Rana Toro (L. catesbeianus) es una especie introducida, originaria del Este de Norte América (Nori et al. 2011).

27 A) Leptodactylus fragilis, B) L. insularum, C) Rhinella marina, D) Dendropsophus columbianus, E) D. subocularis, F) Colostethus fraterdanieli, G) y H). Lithobates catesbeianus. (Foto A: Tatiana Suárez; B-H: Diego Gómez).

28 A) Pristimantis achatinus, B) Pristimantis sp1, C) y D) Centrolene savagei. De acuerdo con la composición de especies, el índice de Jaccard agrupa a dos de los humedales que se encuentran en la menor altitud visitada, presentando la mayor similitud (superior al 80%). También se agrupan los humedales de la altitud media, con una similitud superior al 60 % (Fig. 14). Los dos humedales que más se diferencian de los demás y los cuales no presentaron agrupación son el humedal Jaibaná, y el humedal Don Matías, en este último sólo se registró una especie.

29 Figura 14. Similitud entre humedales con respecto a la anurofauna.

30 Tres de las especies registradas (Leptodactylus fragilis, Leptodactylus insularum y Dendropsophus subocularis) fueron observadas por primera vez en el valle geográfico del río Cauca y por lo tanto se amplían los rangos de distribución conocidos para estas especies (Fig. 15). Figura 15. Distribución geográfica de L. fragilis, L. insularum y D. subocularis (Mapas modificados de IUCN 2011). Distribución reportada para cada especie (en rojo). Registro que amplía la distribución hasta la cuenca alta del río Cauca (punto naranja). Registro de L. fragilis para el departamento del Cauca (punto negro; Mendez-Narvaez et al. 2009). Flora Se registraron 266 especies pertenecientes a 79 familias. La vegetación hidrófila, es decir aquella asociada de manera directa al ecosistema acuático o semi-acuático, estuvo representada por 112 especies pertenecientes a 76 géneros y 40 familias. La mayoría de ellas son de crecimiento herbáceo (84%), pero se encuentran unos pocos arbustos de hábitos flotantes, sumergidos o emergidos dentro del cuerpo de agua o en sus márgenes. El resto de especies (154), se encuentran en la matriz circundante a los humedales y están representadas por hierbas, árboles y arbustos en proporciones similares, localizados en relictos de bosque, potreros y cercos vivos. (Anexo 2).

31 Número de especies Los humedales con mayor número de especies tanto hidrófilas como terrestres son Jaibaná con 87 especies, Sausalito con 78 y La Pradera con 77. El humedal con menor número de especies y familias corresponde al ecosistema de páramo, donde está ubicada la laguna de Don Matías y cuenta con 45 especies (Figura 16) Hidrófilas Terrestres Jaibaná Sausalito San Jorge La Pradera Guayabito Don Matías Figura 16. Riqueza de especies por humedal. Los humedales con mayor número de especies hidrófilas son Jaibaná, La Pradera y Guayabito con 35 especies en cada uno de ellos, seguido por Sausalito con 28 y finalmente San Jorge con 24 (Figura 16). En cuanto a las especies de las zonas aledañas a los humedales, en Jaibaná se registró el mayor número (52), seguido por Sausalito con 50, La pradera con 42, y finalmente San Jorge y Guayabito con 40 y 25 especies respectivamente (Figura 16). Las especies de Don Matías no fueron clasificadas como hidrófilas o terrestres; para el páramo esta separación no es clara ya que en conjunto puede considerarse un gran humedal.

32 Número de especies De las 112 especies asociadas al ambiente acuático encontramos que las familias con mayor riqueza fueron Cyperaceae con 20, Poaceae con 17, Asteraceae con ocho y Fabaceae y Onagraceae con seis cada una; las demás familias están representadas por tres o menos especies (Figura 17) Figura 17. Riqueza de especies asociadas al ambiente acuático por familia. A B A) Eleocharis sp, B) Nymphaea alba.

33 Fabaceae Asteraceae Melastomataceae Solanaceae Euphorbiaceae Malvaceae Arecaceae Lauraceae Moraceae Boraginaceae Piperaceae Rubiaceae Rutaceae Scrophulariaceae Cecropiaceae Cucurbitaceae Ericaceae Flacourtiaceae Meliaceae Orchidaceae Poaceae Pteridaceae Rosaceae Sapindaceae Siparunaceae Urticaceae Vitaceae Otras Número de especies Las 154 especies asociadas a la matriz circundante, pertenecen a 117 géneros y 53 familias. Las familias con mayor riqueza son Fabaceae con 17 especies, Asteraceae con 15, Melastomataceae con 13, Solanaceae con 10 y Euphorbiaceae y Malvaceae con siete cada una; el resto de familias están representadas por seis o menos especies (figura 18) Figura 18. Riqueza de especies asociadas al ambiente terrestre por familia. Aproximadamente el 20% de las especies registradas son introducidas y algunas de ellas fueron muy abundantes: Hydrocleis nymphoides, Pistia stratiotes, Chara sp, Nymphaea alba, Nymphaea sp, Salvinia molesta, Typha sp y Hedychium coronarium (Anexo 2). Los diagramas de similitud muestran el mismo comportamiento en los dos casos para los cuales se hizo la evaluación. La primera de ellas con el total de las especies (Fig. 19) y el segundo solamente con la información correspondiente a las acuáticas (Fig. 20). De

34 nuevo se observa el patrón de los otros grupos evaluados (Aves y anfibios). Hay agrupación entre humedales cercanos, es decir los que comparten pisos altitudinales. Uno de los grupos es conformado por Sausalito, San Jorge y Jaibaná, los tres humedales de la menor altitud, sin embargo entre estos tres, la mayor similitud la presentan los dos primeros. A B C A) Eleocharis elegans, B) Guadua angustifolia, C) Typha sp y D) Pistia stratiotes. D

35 Figura 19. Similitud entre humedales con respecto al total de especies.

36 Figura 20. Similitud entre humedales con respecto a las especies acuáticas.

37 A B A) Calamagostris sp y B) Salvinia molesta. DISCUSIÓN Aves Los humedales visitados presentaron riqueza moderada y baja presencia de especies de interés particular durante los días de estudio. Solo se registró una especie bajo categoría de amenaza nacional y de las especies migratorias, solo dos están asociadas a ambientes acuáticos. Adicionalmente, éstas tienen poblaciones residentes, por lo tanto no es posible determinar si los individuos observados están allí como resultado de los procesos migratorios. No obstante dicha situación, estos ecosistemas poseen un gran valor para las aves acuáticas puesto que las especies que allí se encuentran dependen de su conservación para poder encontrar refugio y alimentación. De no existir los humedales, las especies acuáticas tampoco podrían hacerlo. El contexto territorial en el que se encuentran los humedales visitados no brinda garantías para la protección de sus valores y servicios ambientales. Este tipo de localización es catalogada como hábitat que no ofrece valor de conservación para las aves, puesto que son dominados por potreros y solo hay parches boscosos pequeños y árboles aislados (Petit y Petit 2003). Las especies que se observan en estas condiciones se caracterizan por tener

38 bajos requerimientos de hábitat en términos de cobertura vegetal y presencia humana. Es el caso de las familias Tyranidae, Emberizidae y Thraupidae que se alimentan principalmente de insectos, semillas y frutas abundantes en zonas intervenidas y/o con cultivos de frutales. Algunas especies de aves son más vulnerables a las perturbaciones humanas que otras (Stotz et al. 1996)). Esto se debe a que los requerimientos de hábitat y alimento difieren entre ellas; la presencia de una especie altamente sensible en un ecosistema se considera indicadora del buen estado del mismo. En este estudio la mayoría de aves registradas están catalogadas como de baja sensibilidad a los disturbios de acuerdo con las categorías establecidas por Stotz et al. (1996), es decir que pueden soportar mayores cambios en su entorno. Esta observación indica la alteración a la que están sometidos los humedales, puesto que las especies más vulnerables o sensibles están muy poco representadas, por el contrario dominan las de menor sensibilidad, es decir las que pueden habitar en condiciones de perturbación. La única especie registrada con alta sensibilidad a la perturbación, fue observada en el humedal Guayabito. Adicional a ésta, también se registraron cinco especies con sensibilidad media en el mismo lugar. A pesar de que allí se evidencia intervención por actividades humanas y a que el área ocupada por el humedal es pequeña, aún se conservan elementos de valor. Estas observaciones permiten establecer que es un lugar estratégico para la protección de las aves acuáticas en el departamento de Risaralda. Sin embargo, debido a la presencia de ganadería en su perímetro y al cultivo de tomate en la cuenca que drena hacia el humedal, se requiere su protección para evitar que continúe el deterioro. El humedal o sistema de humedales San Jorge también se destaca en este aspecto puesto que siete de las especies que allí se registraron tienen sensibilidad media. Es el de mayor extensión entre los visitados ya que se encuentra compuesto por varios cuerpos lagunares. Sin embargo, éstos corresponden a ecosistemas artificiales cuya función es

39 principalmente de tipo recreativo y estético. Esta condición hace que sean sometidos periódicamente a labores de mantenimiento o limpieza interrumpiendo el crecimiento de especies vegetales en el espejo de agua o en las orillas. No obstante, esta práctica no se da en todos los elementos ya que algunos de ellos que anteriormente se usaban para labores piscícolas, en la actualidad no reciben mantenimiento. Esta característica del sistema de humedales, hace que se encuentren diferentes tipos de hábitats aumentando la oferta de nichos ecológicos que son ocupados por diferentes tipos de aves. En el lugar también se observó un dormidero utilizado por individuos de la familia Ardeidae, Rallidae, Phalacrocoracidae y Anhingidae entre otros. Estas características contribuyen a que el humedal San Jorge presente la mayor riqueza de especies y el establecimiento de algunas de alta importancia ecológica. San Jorge a pesar de poseer el mayor número de especies durante el muestreo, no alcanza el valor más alto del índice de diversidad. Esto se debe a la elevada abundancia de dos especies, Dendrocygna autumnalis y Gallinula galeata. La práctica de limpieza de algunos espejos de agua tiene un efecto homogenizador sobre el ecosistema, haciendo que se pierda la opción de refugio, sitios de anidamiento y oferta de alimento. Como consecuencia, estos humedales son colonizados en mayor proporción por especies que se benefician de dichas características. La situación del humedal Jaibaná contrasta con la de San Jorge. A diferencia de éste, es un ecosistema natural que no es sometido a limpieza, sin embargo se presenta perturbación por la entrada de ganado. Aquí se registró el segundo valor más alto en riqueza de especies. A diferencia de San Jorge en este no se observó la dominancia de una o unas pocas especies, por esta razón es el humedal que obtiene el mayor valor en el índice de diversidad. Al no ser sometido a manejo y al existir de manera natural, es un ecosistema que brinda mayor heterogeneidad de hábitat que se ve reflejada en mayor oferta de refugio, sitios de anidamiento y alimento.

40 El complejo de humedales de Sausalito también es un ecosistema artificial y probablemente recibe mayor intervención y manejo que los demás. Fueron construidos para una función estética y por tal razón tanto el espejo de agua como el entorno son sometidos a intervención permanente. Esto se ve reflejado en el bajo número de especies y en la distribución de abundancias irregular de las mismas. De las 10 especies acuáticas observadas, hay dominancia por parte de tres, una tiene abundancia media y el resto son raras. La diferencia con el Sistema de San Jorge se debe probablemente a un menor número de elementos, menor área del espejo de agua de los mismos y mayor intensidad en la limpieza. Este sistema por lo tanto, no desarrolla todo su potencial para albergar fauna debido al manejo del mismo y representa un difícil desafío en términos de conservación debido a la función para la cual fue concebido y a la interpretación que ha hecho de ellos su propietario. El humedal La Pradera es el que enfrenta mayores dificultades de conservación; a diferencia de los demás no se encuentra en predios privados y/o aislados, está a la orilla de una vía y en medio de un frente de urbanización en el municipio de Dosquebradas. En su contorno se observó acumulación de escombros, la vegetación que los rodea es pobre, solamente hay unos árboles y arbustos aislados. Debido al contexto bajo el cual se encuentra, el impacto sobre la fauna se refleja en la baja diversidad de aves. Solo se encontraron cinco especies acuáticas, de las cuales cuatro estuvieron representadas por un individuo. Por esta razón, el humedal La Pradera es el que obtiene el segundo menor valor en el índice de biodiversidad, solamente superado por humedal Don Matías. La laguna de Don Matías es un caso especial dentro de los humedales visitados, es el que se encuentra a mayor altitud, es de más difícil acceso y se encuentra dentro del ecosistema de páramo. Este hecho de por sí ya le brinda un alto valor de conservación puesto que estos ecosistemas son considerados de importancia estratégica debido a los servicios ambientales que ofrece, principalmente provisión de agua. La avifauna allí observada fue la más pobre, pero esto no necesariamente responde al efecto de

41 perturbaciones humanas. Los humedales altoandinos se caracterizan por tener menor número de especies de aves acuáticas con respecto a otros pisos altitudinales (ej. Gil et al. 2010); esto por encontrarse bajo condiciones extremas de temperatura y exposición solar, entre otras características. Sin embargo, por estas mismas razones poseen una fauna muy particular compuesta por especies que difícilmente pueden ser observadas en otros ecosistemas. Ejemplo de esto es que a pesar de observarse solamente tres especies de aves acuáticas, una de ellas es la que se encuentra catalogada como vulnerable y las otras dos no se observaron en ninguno de los otros ecosistemas. Sin embargo, si se observó intervención humana en el humedal, por presencia de actividad ganadera, por lo tanto si puede haber un efecto negativo sobre el humedal que reduce su capacidad para albergar fauna nativa. La variación altitudinal de los humedales visitados, permite demostrar la importancia de conservar estos ecosistemas a través de todas las zonas de vida. Las características de temperatura, humedad, presión atmosférica, entre otros, que varían con la altitud, ofrecen características de hábitat diferentes en cada una de ellos. Así podemos ver como los niveles de similitud en la composición de especies de los humedales es baja siendo la mayor apenas cercana al 60% y demostrando como cada piso altitudinal presenta una avifauna con características diferentes a los demás. Además de la altitud, otras características que los diferencian son su origen (natural o artificial), uso y tamaño. Esto, sumado a la condición ya particular de este tipo de ecosistemas que por su condición acuática alberga una fauna diferente a la que se encuentra en su entorno terrestre, brinda a este conjunto de ecosistemas un alto valor para la conservación de la avifauna acuática en el departamento de Risaralda. Colombia es un corredor importante para las especies de aves migratorias que cruzan a través de los litorales Caribe y Pacífico y los valles del río Magdalena y el Cauca para quedarse en el país o continuar hacia el sur del continente (Arzuza-Buelvas et al. 2008). Durante los días de observación solo se observaron cuatro especies migratorias, sin embargo el muestreo se realizó durante el comienzo de la temporada migratoria. Es

42 probable que en los meses de migración plena se observe un mayor número de especies de estas características. En este sentido los humedales del valle geográfico del río Cauca y los humedales altoandinos son cruciales para la conservación, puesto que ofrecen lugares de descanso y alimentación para especies migratorias, beneficiando también a las especies residentes. Anfibios Las características observadas con respecto a la composición y distribución de la fauna de ranas en los humedales, corresponde al patrón conocido para el grupo. Lo que conocemos al respecto es que con el aumento en la altitud hay una disminución de la diversidad de Anuros (Duellman 1979, 1987); además, los representantes del género Leptodactylus generalmente son de tierras bajas (Fernández et al. 2009) por lo que sólo fueron registrados en el humedal Jaibaná a 938 msnm. Los registros aquí consignados corresponden a especies previamente reportadas para la región (Acosta-Galvis 2000), a excepción de L. insularum y D. subocularis a las cuales se amplía su rango de distribución geográfica a la cuenca alta del río Cauca. Hasta el momento, D. subocularis había sido reportada para Panamá en la provincia del Darién (Duellman 2001), en la vertiente occidental de la cordillera Occidental y en el valle medio del río Magdalena por debajo de los 500 msnm (Ruiz-Carranza et al. 1996), en el presente estudio fue registrada a 1098 msnm. Por su parte L. insularum fue considerada una sinonimia con L. bolivianus, pero recientemente Heyer y De Sá (2011) reconocen válidas estas dos especies, con L. insularum distribuyéndose en Colombia en los drenajes del Caribe. Por otra parte, L. fragilis no había sido reportado para el departamento de Risaralda, su distribución conocida es desde el Sur de Texas hasta el norte de Suramérica, en Venezuela y en la Cuenca del Río Magdalena en Colombia (Heyer 1978, 2002). Recientemente fue ampliado su rango de distribución a la cuenca del río Cauca en el departamento del Cauca (Mendez-Narvaez et al. 2009).

43 Dos de las especies encontradas no están asociadas de manera directa al humedal; las ranas del género Pristimantis presentan desarrollo directo (no poseen estadíos larvales) y por lo tanto no dependen del medio acuático para su reproducción. Las ranas de cristal (Familia Centrolenidae), por el contrario poseen larvas acuáticas pero usualmente están restringidas a cuerpos de agua lóticos (Cisneros-Heredia y McDiarmid 2007, Guayasamin et al. 2009). Su presencia en el humedal Guayabito por lo tanto, no está determinada de manera directa por el cuerpo lagunar, sino por el arroyo que drena hacia él. De esta manera se evidencia la importancia del ecosistema en general y la necesidad de proteger además del espejo de agua los elementos circundantes al mismo. Centrolene savagei es de particular interés por encontrarse globalmente amenazada, bajo la categoría Vulnerable de la IUCN (Rueda-Almonacid 1999). Las poblaciones establecidas de rana toro como la observada en los humedales Jaibaná, Sausalito y San Jorge pueden afectar significativamente al ecosistema. Ante la alta perturbación antrópica que se presenta en estos sistemas de humedales (ej. deforestación, ganadería) las invasiones biológicas son críticas, debido a que los ecosistemas perturbados posiblemente tengan baja resiliencia a la invasión (Urbina-Cardona y Castro-Herrera, 2010). Por otra parte, debido a la alta densidad de renacuajos de rana toro se considera que puede tener repercusiones sobre humedales por reducción de biomasa de algas con considerables impactos sobre el ciclado de nutrientes y la productividad primaria en ecosistemas de agua dulce (Pryor 2003). Bajo este panorama, las especies nativas que comparten hábitat con la rana toro, a pesar de no encontrarse amenazadas a nivel mundial, pueden enfrentar procesos de declive poblacional a nivel local, ya que se conoce que la rana toro depreda otros Anfibios (ej. Bufonidae, Hylidae y Leptodactylidae; Daza-Vaca y Castro-Herrera 1999) y puede aumentar la competencia interespecífica, así como ser vector de enfermedades infecciosas como la quitridiomicosis y ranavirus (Nori et al. 2011); de esta manera, los ensamblajes y sus funciones ecológicas alteradas generan pérdida de servicios ecosistémicos con fuertes