LAGUNA DEL TIGRE Herpetofauna de las Estación Biológica Guacamayas y áreas aledañas. Parque Nacional Laguna del Tigre, Guatemala
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- Juan Carlos Ávila Mendoza
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1 LAGUNA DEL TIGRE Herpetofauna de las Estación Biológica Guacamayas y áreas aledañas Parque Nacional Laguna del Tigre, Guatemala Autor: Rowland Griffin. Tranductor: Aitor Cevidanes. Licencia: 038/2013
2 Herpetofauna de las Estación Biológica Guacamayas y áreas aledañas Parque Nacional Laguna del Tigre, Guatemala (CONAP) Autor: Rowland Griffin Traductor: Aitor Cevidanes 04 Septiembre 2014 Indigo Expeditions info@explorewithindigo.com 0 2
3 Foreward Reconocimientos Indigo Expeditions quisiera dar las gracias al personal de la oficina regional de Consejo Nacional de Areas Protegidas por su continuo apoyo (CONAP). Dar las gracias tambien a Jeovany Tut Rodriguez, Cornelio Chable y al personal de Estación Biológica Las Guacamayas por su apoyo y entusiasmo. Finalmente agradecemos a los vonutarios del Indigo Expeditions por su compromiso en el campo y sin los cuales esta investigación no hubiera sido posible. With thanks Rowland Griffin Director of Research Co-Founder of Indigo Expeditions This work is licensed under a Creative Commons Attribution-ShareAlike 4.0 International License. 0 3
4 Introducción Herpetofauna de las Estación Biológica Guacamayas Durante el trabajo de campo que realizamos en el 2013 y 2014, continuamos investigando los efectos de la agricultura en el conjunto de anfibios y reptiles en el bosque de alrededor de la Estación Biológica la Guacamayas (EBG) y de las zonas circundantes en el sur-este del Parque Nacional de la Laguna del Tigre. El área alrededor de la Estación Biológica Las Guacamayas es interesante por varias razones: la EBG se localiza en el límite sur-este del Parque Nacional Laguna del Tigre (PNLT); la frontera está delineada por el río San Pedro. La parte del río San Pedro que está en el límite sur se caracteriza por la presencia de afloramientos de piedra caliza que se levantan bruscamente de la cuenca del río. La vegetación del área es característica del Bosque Subtropical Húmedo. El lado sur del río es un paisaje plano, pantanoso, con gramíneas y arbustos espinosos, y con crecidas estacionales que bordean el río San Pedro y el río Sacluc. Hacia el este, el Bosque Subtropical Húmedo colinda con tierras utilizadas para la agricultura de la comunidad local de Paso Caballos. 0 4
5 Metodología Se llevó a cabo un muestreo en cuatro tipos de bosque localizados en la EBG (bosque alto, bosque bajo, frontera natural, frontera agrícola) utilizando un estudio de los encuentros visuales (VES) (Heyer et al. 1994; McDiarmid et al. 2012). Los muestreos se realizaros durante dos periodos de trabajo de campo, el primero del 4 de noviembre al 30 de diciembre del 2013 y el segundo del 17 al 30 de junio del Estudio de Encuentros Visuales (VES) A lo largo de los transectos se caminó a un paso lento para permitir que se examinara en profundidad la herpetofauna de la vegetación. La vegetación que rodeaba cada transecto fue inspeccionada un metro de cada lado del transecto y hasta dos metros de altura. Cada transecto fue inspeccionado por lo menos una vez durante el día y dos veces durante la noche. Al inicio de cada transecto fue anotada la siguiente información: Hora de inicio (24 hr), temperatura del aire (ºC), humedad relativa (%) y cobertura de nubes (%). Adicionalmente se tomó la hora de conclusión de la inspección de cada transecto (24hr), precipitación pluvial (mm), presión barométrica diaria (hpa) y fase lunar diaria. Cada individuo encontrado fue capturado y se tomaron los siguientes datos: hora del encuentro (24hr), la ubicación, utilizando un sistema de posicionamiento Global marca Garmin GPSmap 62s, la actividad en la que se encontraba el individuo en el momento de captura (descanso, asoleándose, comiendo), posición (entre la hojarasca, capa de arbustos, ramas de árboles); si se encontraba en las ramas, se medía el diámetro de la rama en centímetros y su altura desde el suelo. Al encontrar un individuo, primero se observó su temperatura corporal antes de la captura (si era posible con un termómetro infrarrojo en ºC) y se anotó la especie, edad (adulto, juvenil, neonato), sexo (si era posible), longitud (mm) y peso (g). La información geométrica para anfibios y lagartijas fue tomada en campo, in-situ. 0 5
6 Metodología Todas las serpientes encontradas fueron capturadas y llevadas a la EBG con el propósito de recolectar la información biométrica con mayor facilidad; fueron marcadas con fines de identificación utilizando marcas de cauterización de las escamas ventrales, siguiendo un método adaptado descrito por Winne et al. (2006) (ver Apéndice 1 para más detalles del esquema de marcado). Todos los individuos se liberaron en el punto de captura en las siguientes 48 horas. Estudios adicionales de otros hábitats seleccionados Se llevaron a cabo estudios en los senderos y otros hábitats interesantes de la EBG tales como el área pantanosa y los arbustos espinosos que rodean el río Sacluc; estos sondeos se realizaron en diferentes puntos de interés siempre y cuando fueran accesibles. La información recolectada fue la misma que en los VES. 0 6
7 Análisis Análisis de Información Se elaboraron curvas de acumulación de especies Mao Tau con intervalos de confianza del 95% para describir la diversidad de la fauna de anfibios y reptiles en la EBG. Fueron calculados estimadores sobre la abundancia de especies para evaluar la efectividad de la metodología empleada en relación a los diferentes tipos de hábitats estudiados, utilizando tanto estimadores no paramétricos basados en la incidencia (Bootstrap, Chao 2, ICE, Jacknife 1 y 2) como datos basados en la abundancia (ACE y Chao 1). El análisis de acumulación de especies se realizó utilizando el EstimateS 7.5 (Colwell 2005). La diversidad de especies se comparó entre los diferentes hábitats seleccionados utilizando ANOVA de dos vías. Para el análisis de la diversidad de especies se utilizó Minitab
8 Resultados Incluyendo las observaciones casuales, el total de especies de reptiles y anfibios recolectadas fue de 65 durante el periodo del 04/11/13 al 30/12/13 y 17/06/14 al 30/06/14. De éstas, 49 fueron reptiles (25 serpientes, 18 lagartijas, 5 tortugas y 1 cocodrilo) y 16 fueron anfibios (1 salamandra y 15 ranas y sapos) (para la lista completa de especies consulte el Apéndice 2). Análisis de Diversidad de Especies Las curvas de acumulación de especies (Mao Tao) para los cuatro tipos de hábitat fueron realizadas utilizando los datos recolectados en este estudio y en nuestro estudio previo llevado a cabo durante mayo y junio del No llegaron a estabilizarse (Figura 1). Los estimadores de la riqueza de especies produjeron de forma consistente resultados mayores que los números actuales de especies encontradas durante este proyecto (Tabla 1). Estimadores Frontera Bosque Bosque Bajo Frontera Agrícola Alto Natural ACE ICE Chao Chao Jacknife Jacknife Bootstrap Observed Tabla 1: Estimador de riqueza de especies de la reptiles y anfibios de Las Guacamayas 0 8
9 Resultados Fig 1: Curva de acumulación de especies (Mao Tao) para a) frontera agrícola, b) bosque alto, c) bosque bajo y d) frontera natural en Las Guacamayas. Azul = Mao Tao / Verde = por encima del 95% de intervalo de confianza del 95%/ Rojo = por debajo del intervalo de confianza del 95%. 0!9
10 Resultados Análisis de Diversidad de Especies Hubo una diferencia significativa en la diversidad de especies entre los diferentes tipos de hábitat en la EBG (F=18.354, P=0.0011, df=4) (Tabla 4). Cuando fueron comparadas por pares no hubo diferencias significativas en la diversidad de las comunidades para Bosque Alto, Bosque Bajo, Frontera Natural y Ribereño (Tabla 4). Sin embargo hubo una diferencia significativa entre el conjunto de especies entre la Frontera Alterada por el hombre y todos los otros hábitats comparados. (Tabla 4). Realizamos ANOVAs de dos vías de Friedman s con los datos de VES de la base de datos de solamente los periodos actuales de estudio (es decir, del 4 de noviembre al 30 de diciembre del 2013 y del 17 al 30 de junio del El número de especies registradas durante el estudio de los VES están descritos en la Tabla 2. Huno una diferencia significativa en la diversidad entre el conjunto de especies a través de los diferentes tipos de hábitat en la EBG (F=23.08, P=0.000, df=3) (Table 2). Cuando se comparó por pares no se encontraron diferencias significativas en la diversidad entre la Frontera Agrícola y Bosque Alto, y entre Bosque Alto y Frontera Natural (Table 3). Encontramos diferencias significativas en la diversidad entre Frontera Agrícola y Bosque Bajo, entre Frontera Agrícola y Frontera Natural, entre Bosque Alto y Bosque Bajo, y entre Bosque Bajo y Frontera Natural (Table 3).df=3) (Table 2). Frontera Bosque Bosque Frontera Todos Agricultura Alto Bajo Natural Hábitats Numero de especies Tabla 2: Comparación del número observado de especies entre tipos de hábitats. 0 10
11 Resultados F P value df Frontera Agricultura vs Bosque Alto Frontera Agricultura vs Bosque Bajo Frontera Agricultura vs Natural Edge Bosque Alto vs Bosque Bajo Bosque Alto vs Frontera Natural Bosque Bajo vs Frontera Natural Todo Hábitats Tabla 3: Comparación de la diversidad de especies de herpetofauna encontradas en la Estación Biológica Las Guacamayas determinada por ANOVA de dos vías. Las diferencias estadísticas significativas están resultados en negrita. 0 11
12 Discusión Durante el studio registramos 65 especies de anfibios y reptiles en los bosques circundantes de la EBG. De los cuales, siete de estos eran registros nuevo para el Parque Nacional de la Laguna del Tigre, estos incluyen las ranas Gastrophryne elegans y Eleutherodactylus leprus, las lagartijas Sphaerodactylus millepunctatus y Norops sericeus, y las serpientes Adelphicos quadrivirgatus, Ninia diademata y Scaphiodontophis annulatus (Lee 1996). Esto aumenta el número total de anfibios y reptiles registrados en el Parque Nacional de la Laguna del Tigre a 81 especies y corrobora los hallazgos de nuestro estudio inicial en el 2013 de que muchas más especies quedan por ser encontradas en el parque (Project Chicchan 2013). Creemos que esto demuestra que Parque Nacional de la Laguna del Tigre en un hábitat clave para los especies de anfibios y reptiles del norte del Petén y de la Península de Yucatán. Además, nuestras curvas de acumulación (Figura 1) muestra que más estudios de la herpetofauna del Parque Nacional aumentará este número de especies. Este estudio encontró que el conjunto de diversidad de especies de reptiles y anfibios es significativamente más bajo hábitat asociados a la zonas agrícolas del este de la EBG cuando se comparó con el Bosque Bajo y la Frontera Natural, pero no cuando se comparó con el Bosque Alto. Además, no hubo diferencias significativas en la diversidad de especies entre la Frontera Natural y el Bosque Alto. Creemos que la falta de diferencia en la diversidad entre Bosque Alto y Frontera Agrícola, y entre Bosque Alto y la Frontera Natural es debido a que tanto los hábitats de la Frontera Agrícola como los de la Frontera Natural fueron muestreados siendo parte de los hábitat de Bosque Alto. En el futuro recomendamos muestrear las áreas frontera agrícola que sean frontera con hábitats de Bosque Bajo, para ver si se sigue observando este patrón. Los efectos de la fragmentación en la ecología de los bosques y en las especies que se encuentran en ellos han sido bien documentados (Lehtinen et al 2003; McGarigal & Cushman 2002; MacNally & Brown 2001; Villard et al 1999). Nuestros trabajo en la Estación Biológica las Guacamayas continúa mostrando que el Parque Nacional de la Laguna del Tigre es un área importante para la diversidad de reptiles y anfibios en el norte de Guatemala, además, este estudio ha demostrado que las comunidades de reptiles y anfibios del área es menos diverso en areas cercanas a la actividad agrícola. Este estudio apoya la necesidad del mantenimiento del parque nacional y de su flora y fauna para continuar conservando la biodiversidad de la Reserva de la Biosfera Maya. 0 12
13 Referencias Colwell, R.K EstimateS 7.5: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Department of Ecology and Evolutionary Biology, University of Connecticut, Connecticut. Heyer, W.R., M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L-A.C. Hayek, & M.S. Foster Measuring and Monitoring Biological Diversity: Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press. Washington. Lee, J.C The Amphibians and Reptiles of the Yucatán Peninsular. Comstock, Michigan. Lehtinen, R.M., J.-B. Ramanamanjato, & J.G. Raveloarison Edge Effects and Extinction Proneness in a Herpetofauna from Madagascar. Biodiversity and Conservation. 12. Pp McDiarmid, R.W., M.S. Foster, C. Guyer, J.W. Gibbons, & N. Chernoff Reptile Biodiversity: Standard Methods for Inventory and Monitoring. University of California Press. Berkeley. McGarigal, K. & S.A. Cushman Comparative Evaluation of Experimental approaches to the Study of Fragmentation Effects. Ecological Applications. 12:2. Pp MacNally, R. & G.W. Brown Reptiles and Habitat Fragmentation in the Box- Ironbark Forests of Central Victoria, Australia: Predicitons, Compositional change and Faunal Nestedness. Oecologia Pp Villard, M.-C., M.K. Trzcinski, & G. Merriam Fragmentation Effects on Forest Birds: Relative Influence of Woodland Cover and Configuration on Landscape Occupancy. Conservation Biology. 13:4. Pp Winne, C.T., J.D. Willson, K.M. Andrews, & R.N. Reed Efficacy of Marking Snakes with Disposable Medical Cautery Units. Herpetological Review. 37:1. Pp
14 Apéndice I Diagrama para el marcaje de las serpientes utilizando lápices de electro-cauterización oftálmica. En este ejemplo el individuo fue marcado con el número de identificación 36 (de Winne et al. 2006). Vista ventral 0 14
15 Apéndice II Lista de especies reportadas en la EBG por el Proyecto Chicchan. Cuando se han hecho cambios recientes en la nomenclatura, el nombre científico previamente utilizado se ha incluido entre paréntesis. ** indica una especie introducida o no nativa. FAMILIA May/June /2014 CI RAP OTHER Especies PLETHODONTIDAE * observación anecdótica fuera del estudio * observación anecdótica fuera del estudio Bestelmeyer & Alonso (2000). observacione s anecdóticas verificadas 1 Bolitoglossa mexicana X X BUFONIDAE 2 Chaunus (Bufo) marinus X X X X 3 Incilius (Bufo) valliceps X X X X MICROHYLIDAE 4 Hypopachus variolosus X X X 5 Gastrophryne elegans X HYLIDAE 6 Agalychnis callidryas X X X X 7 Dendrosophus (Hyla) microcephala X X* X 8 Tlalocohyla (Hyla) loquax X X 9 Tlalocohyla (Hyla) picta X 10 Trachycephalus (Phrynohyas) venulosus X X X X 11 Triprion petasatus X X 12 Scinax staufferi X X 13 Smilisca baudini X X X X ELEUTHERODACTYLIDAE 14 Eleutherodactylus leprus X* 15
16 Apéndice II FAMILIA May/June /2014 CI RAP OTHER Especies LEIUPERIDAE * observación anecdótica fuera del estudio * observación anecdótica fuera del estudio Bestelmeyer & Alonso (2000). observacione s anecdóticas verificadas 15 Engystomops (Physalaemus) pustulosus X X X LEPTODACTYLIDAE 16 Leptodactylus fragilis (labialis) X X X X 17 Leptodactylus melanolotus X* X X X RANIDAE 18 Rana (Lithobates) brownorum (berlandieri) X X X X 19 Rana (Lithobates) vaillanti X X X GEKKONIDAE 20 Coleonyx elegans X X X X 21 Hemidactylus frenatus** X* X* X 22 Sphaerodactylus glaucus X* X* X 23 Sphaerodactylus millepunctatus X* 24 Thecadactylus rapicauda X* X* X TEIIDAE 25 Ameiva festiva X X X 26 Ameiva undulata X* X X IGUANIDAE 27 Basiliscus vittatus X X X X 28 Corytophanes cristatus X X 29 Corytophanes hernandesi X X 30 Iguana iguana X* X* X 16
17 Apéndice II FAMILIA May/June /2014 CI RAP OTHER Especies * observación anecdótica fuera del estudio * observación anecdótica fuera del estudio Bestelmeyer & Alonso (2000). observacione s anecdóticas verificadas 31 Norops capito X X X 32 Norops lemurinus (bourgeaei) X X X X 33 Norops pentaprion X 34 Norops sagrei X 35 Norops sericeus X* 36 Norops tropidonotus X 37 Norops uniformis X X X 38 Sceloporus teapensis (variabilis) X* X* X SCINCIDAE 39 Eumeces sumicrasti X* 40 Mesoscincus schwartzi X* X* 41 Mabuya unimarginata (brachiopoda) X* X* X 42 Sphenomorphus cherriei X X BOIDAE 43 Boa constrictor X* X X COLUBRIDAE 44 Adelphicos quadrivirgata X 45 Clelia scytalina X* X* 46 Coniophanes bipunctatus X* X 47 Coniophanes imperialis X X X 48 Coniophanes schmidti (quinquevittatus) X X X 49 Drymobius margaritiferus X X X 17
18 Apéndice II FAMILIA May/June /2014 CI RAP OTHER Especies * observación anecdótica fuera del estudio * observación anecdótica fuera del estudio Bestelmeyer & Alonso (2000). observacione s anecdóticas verificadas 50 Ficimia publia X* X 52 Imantodes cenchoa X X X X 53 Lampropeltis triangulum X* X 54 Leptodeira frenata X 55 Leptodeira septentrionalis (polysticta) X X X 56 Leptophis ahaetula X 57 Leptophis mexicana X X* 58 Mastigodryas (Dryadophis) melanolotus X* X COLUBRIDAE 59 Ninia diademata X 60 Ninia sebae X X X 61 Oxybelis aneus X* X 62 Oxybelis fulgidus X* X 63 Oxyrhopus petola X X 64 Scaphiodontophis annulatus X* 65 Senticolis triaspis X 66 Sibon nebulata X X 67 Spilotes pullatus X 68 Tantillita canula X* 69 Tretanorhinus nigroluteus X X* X 70 Tropidodipsas (Sibon) fasciatus X* 18
19 Apéndice II FAMILIA May/June /2014 CI RAP OTHER Especies * observación anecdótica fuera del estudio * observación anecdótica fuera del estudio 71 Tropidodipsas (Sibon) sartori X X Bestelmeyer & Alonso (2000). observacione s anecdóticas verificadas 72 Xenodon rabdocephalus X* X X ELAPIDAE 73 Micrurus diastema X* X X VIPERIDAE 74 Bothrops asper X X X KINOSTERNIDAE 75 Kinosternon leucostomum X X X 76 Kinosternon acutum X X 77 Staurotypus triporcatus X DERMATEMYDIDAE 78 Dermatemys mawi X X EMYDIDAE 79 Trachemys scripta X* X* X X 80 Rhinoclemys areolata X X CROCODYLIA 81 Crocodylus moreleti X* X X X 19
20 This work is licensed under a Creative Commons Attribution-ShareAlike 4.0 International License.
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